李 姝，勞水兵，王 甦，郭曉軍，張 帆*

(1.北京市農(nóng)林科學(xué)院植物保護(hù)環(huán)境保護(hù)研究所，北京 100097;2.中國農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)與生物技術(shù)學(xué)院，北京 100094;3.廣西農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，南寧 530007)

煙粉虱Bemisia tabaci Gennadius 屬半翅目Hemiptera 粉虱科Aleyrodidae 小粉虱屬Bemisia，是為害我國農(nóng)作物的一種重要入侵生物(張芝利，2000;Dennehy et al.，2005)。由于其具有寄主范圍廣泛，抗藥性發(fā)展迅速等特點(diǎn)，給農(nóng)作物和花卉生產(chǎn)等造成了嚴(yán)重危害。

東亞小花蝽Orius sauteri 在我國分布范圍廣泛、適應(yīng)性強(qiáng)，其對煙粉虱卵和低齡若蟲有較強(qiáng)的取食偏好性，是煙粉虱的一種重要捕食性天敵(劉爽，2006)。目前關(guān)于田間釋放東亞小花蝽防控?zé)煼凼难芯课匆妶?bào)道。東亞小花蝽作為廣食性天敵，可防控溫室內(nèi)多種害蟲爆發(fā)。例如，蔣月麗等(2011)的研究結(jié)果顯示其對防治溫室蔬菜上薊馬、葉螨的效果可以達(dá)到95% 以上，尹健等(2013)報(bào)道了在苗期釋放東亞小花蝽可有效防治溫室茄子上的薊馬。

麗蚜小蜂Encarsia formosa 為專性寄生蜂，是我國北方地區(qū)控制煙粉虱的優(yōu)勢天敵之一，已在許多國家商業(yè)化生產(chǎn)并推廣應(yīng)用(Hoddle et al.，1998)。麗蚜小蜂寄生行為學(xué)研究表明，由于利于其發(fā)育，故該蟲偏愛寄生3、4 齡期的煙粉虱(Boisclair et al.，1990;Enkegaard，1993;Liu et al.，1996;張世澤等，2003)。麗蚜小蜂不喜歡取食或寄生煙粉虱卵，因此利用麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲期和偽蛹期進(jìn)行控制效果較好 (劉爽，2006)。

近年來應(yīng)用多種天敵復(fù)合釋放來增強(qiáng)生物防治功效成為研究熱點(diǎn)。將不同天敵混合釋放可以間接增加群落穩(wěn)定性，通過增加相同食物鏈中生物多樣性來減少天敵種群的自然衰退(Heimpel ＆Mills，2008)。有關(guān)兩種寄生蜂在混合釋放時(shí)的競爭關(guān)系及其對煙粉虱的防控關(guān)系方面的研究已有報(bào)道(李元喜等，2008;王甦等，2014)。但關(guān)于寄生蜂與捕食性天敵混合釋放時(shí)防控效果的研究還少有報(bào)道。

勞水兵等(2006)報(bào)道了在室內(nèi)條件下，對兩種天敵單獨(dú)釋放和同時(shí)釋放時(shí)對煙粉虱的取食與寄生量。當(dāng)麗蚜小蜂寄生煙粉虱1-2 齡若蟲時(shí)，東亞小花蝽對其寄生會(huì)產(chǎn)生了干擾作用，而對3-4 齡若蟲它們之間相互作用不大。東亞小花蝽能夠取食已經(jīng)被麗蚜小蜂寄生的煙粉虱若蟲，這對應(yīng)用兩種天敵聯(lián)合防治煙粉虱產(chǎn)生一定影響。Castan～é 等 (2004)報(bào)道的種捕食盲蝽Macrolophus caliginosus 和Dicyphus tamaminii 在室內(nèi)條件下，能夠有效避免取食已被麗蚜小蜂寄生的煙粉虱蛹，而在溫室條件下對寄生蛹和未寄生蛹沒有表現(xiàn)出取食偏好性。

為明確溫室內(nèi)東亞小花蝽和麗蚜小蜂組合釋放是否有助于提高對煙粉虱卵、若蟲和偽蛹的各個(gè)齡期的控害效果，作者在溫室條件下調(diào)查研究了東亞小花蝽和麗蚜小蜂單獨(dú)以及混合釋放對煙粉虱卵、若蟲的種群數(shù)量影響，并分析評價(jià)了東亞小花蝽和麗蚜小蜂不同釋放方式對煙粉虱的防控效果，為田間實(shí)際應(yīng)用提供技術(shù)支持。

1 材料和方法

1.1 供試材料

飼養(yǎng)條件:供試蟲均為北京市農(nóng)林科學(xué)院植物保護(hù)環(huán)境保護(hù)研究所室內(nèi)定殖種群，溫度25±1℃，相對濕度70±5 %，光周期16 L∶8 D。

東亞小花蝽:以蕓豆飼養(yǎng)的朱砂葉螨Tetranychus cinnabarinus Boisoduval 為食物對東亞小花蝽試驗(yàn)種群進(jìn)行擴(kuò)繁，將帶有東亞小花蝽卵的蕓豆芽放入大托盤中，均勻接在帶有朱砂葉螨的蕓豆苗上，置于養(yǎng)蟲籠(50 cm×50 cm×50 cm)中，發(fā)育至五齡若蟲時(shí)備用。

麗蚜小蜂:先將盆栽番茄接種寄主煙粉虱，待煙粉虱若蟲發(fā)育到2-3 齡時(shí)再接入麗蚜小蜂，以麗蚜小蜂寄生煙粉虱黑蛹作為實(shí)驗(yàn)材料。

供試植物:番茄(品種:佳粉1 號(hào)，北京益農(nóng)種苗技術(shù)中心提供);蕓豆:市售。

1.2 試驗(yàn)基本情況

本研究在北京市農(nóng)林科學(xué)院園內(nèi)試驗(yàn)溫室中進(jìn)行。試驗(yàn)地長5.2 m，寬3 m，拱長6 m，高2.4 m，中間留70 cm 寬的過道。

試驗(yàn)開始前2 個(gè)月，先對試驗(yàn)區(qū)地面翻挖晾曬一周，然后以80%敵敵畏乳油(河南新豐農(nóng)藥化工股份有限公司)1500 倍液和50%多菌靈可濕性粉劑(安徽廣信農(nóng)化集團(tuán)有限責(zé)任公司)1000 倍液對地面進(jìn)行均勻噴霧，并以地膜覆蓋悶棚處理3 d。撤掉地膜后，以80 目的紗網(wǎng)將其平均分為四個(gè)小區(qū)，分別標(biāo)示為a、b、c、d 區(qū)，每室長(2.5 m×1.1 m)，距離邊20 cm 處留出高1.8 m的粘貼門，以便進(jìn)入調(diào)查。試驗(yàn)前1 個(gè)月，每室等距離栽種3 列高15 cm 左右的番茄凈苗5 株，每室15 株。

試驗(yàn)從10月中旬開始，利用TR-72U 溫濕度自動(dòng)記錄儀(T＆D Corporation，made in Japan)監(jiān)測試驗(yàn)棚溫濕度，于10月26 日開始向網(wǎng)室安裝BM-15009-C 思露德電熱油汀(北京市思露德覺科技有限公司)，11月16 日加蓋了保暖草墊。整個(gè)試驗(yàn)期間網(wǎng)室內(nèi)溫度在14.6-32.6℃之間波動(dòng)，平均溫度19.8℃;相對濕度在35%-99%范圍內(nèi)，平均為82.2%。

1.3 試驗(yàn)處理

每試驗(yàn)區(qū)挑選生長健壯的番茄植株12 株，分別于1 周和2 周后釋放50 對煙粉虱成蟲。第3 周后，當(dāng)煙粉虱密度達(dá)到平均100 頭/葉后，分別作如下處理:a 僅釋放麗蚜小蜂:釋放麗蚜小蜂24 頭(2 頭/株)，第5 周開始每室釋放12 頭(1 頭/株);b 僅釋放東亞小花蝽(五齡若蟲):釋放小花蝽24 頭(2 頭/株)，第5 周開始每室釋放12 頭(1 頭/株);c 同時(shí)釋放東亞小花蝽五齡若蟲和麗蚜小蜂:每室釋放東亞小花蝽和麗蚜小蜂各24 頭(2 頭/株)，第5 周開始每室釋放東亞小花蝽和麗蚜小蜂各12 頭(1 頭/株);d 不釋放任何天敵對照處理。第3 周后，每處理隨機(jī)選取番茄苗2 株(每次調(diào)查選取的植株不同)，分別摘取其上、中、下部側(cè)枝中部的葉片各兩片，在體式顯微鏡(Motic SFC-11)下調(diào)查葉片上粉虱卵，1-2 齡若蟲數(shù)，3-4 齡若蟲數(shù)。每隔2 周調(diào)查葉片上粉虱的成蟲數(shù)，試驗(yàn)至第一批煙粉虱羽化結(jié)束。成蟲數(shù)量以頭/株計(jì)量，其它蟲態(tài)數(shù)均以頭/葉計(jì)量統(tǒng)計(jì)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

數(shù)據(jù)經(jīng)Excel 2010 軟件整理后，參考Heinz ＆Nelson (1996)，采用下式計(jì)算各處理對煙粉虱控制效果:

(其中P:控制效果，CK0:對照區(qū)的蟲口數(shù)量，CK:對照區(qū)調(diào)查蟲口數(shù)量，T0:處理區(qū)的蟲口數(shù)量，T:處理區(qū)調(diào)查蟲口數(shù)量)

2 結(jié)果與分析

2.1 煙粉虱卵的種群動(dòng)態(tài)

天敵的存在明顯影響了煙粉虱卵的種群增長(圖1)。在天敵釋放一周后的整個(gè)試驗(yàn)調(diào)查期間，各天敵釋放處理的煙粉虱卵的種群數(shù)量均低于對照處理?？梢钥闯?，對煙粉虱卵的控制趨勢為單獨(dú)釋放東亞小花蝽處理優(yōu)于其與麗蚜小蜂組合釋放處理。而單獨(dú)釋放麗蚜小蜂處理相對較差，特別是在釋放10 d 內(nèi)，煙粉虱卵的種群數(shù)量顯著高于其它兩種釋放處理82.6%-73.3%?？赡苁怯捎邴愌列》涞娜∈澈图纳x態(tài)為若蟲，不能直接降低卵的數(shù)量。與對照相比，處理一周后(10月23 日)，單獨(dú)釋放東亞小花蝽、組合釋放東亞小花蝽和麗蚜小蜂兩個(gè)處理對煙粉虱卵的控制效果分別達(dá)到87.1%、89.3%，其兩周后(11月5 日)分別為72.7%和66.9%，第三周(11月22 日)卵的種群數(shù)量幾乎為零;而單獨(dú)釋放麗蚜小蜂的處理在釋放后的第一周、第二周和第三周，控制效果分別為33.5%、74.5%和80.3%。

圖1 不同處理下煙粉虱卵種群動(dòng)態(tài)Fig.1 The population of the eggs of Bemisia tabaci under different treatment

2.2 煙粉虱若蟲的種群動(dòng)態(tài)

由圖2 可以看出，不同天敵釋放處理下，煙粉虱若蟲種群發(fā)展動(dòng)態(tài)隨時(shí)間而發(fā)生變化。一周后(10月23 日)和兩周后(11月5 日)煙粉虱若蟲減退率分別為:東亞小花蝽和麗蚜小蜂組合達(dá)到78.3%和57.2%，煙粉虱若蟲低于20 頭/葉以下;單獨(dú)釋放東亞小花蝽處理達(dá)到73.9% 和64.8%，煙粉虱若蟲維持在35 頭/葉以下。此后，煙粉虱若蟲數(shù)量有所上升，可能與東亞小花蝽不喜食煙粉虱若蟲有關(guān)。而在單獨(dú)麗蚜小蜂的處理中，煙粉虱若蟲種群數(shù)量波動(dòng)較大，其若蟲高峰分別在10月23 日和11月22 日，而后11月5 日的若蟲數(shù)量有所下降，可能與麗蚜小蜂寄生開始取食和寄生若蟲有關(guān)。

2.3 煙粉虱成蟲的種群動(dòng)態(tài)

圖2 不同處理下煙粉虱若蟲種群動(dòng)態(tài)Fig.2 The population of the nymph of Bemisia tabaci under different treatment

釋放天敵后5 周(11月22 日)，各處理的煙粉虱成蟲數(shù)量均明顯下降(見圖3)，單獨(dú)釋放東亞小花蝽處理區(qū)，沒有調(diào)查到煙粉虱成蟲。與對照相比，麗蚜小蜂處理、東亞小花蝽處理及東亞小花蝽與麗蚜小蜂組合處理對煙粉虱成蟲種群的控制效果分別達(dá)63.7%、35.4%、81.0%。

圖3 不同處理下煙粉虱成蟲種群動(dòng)態(tài)Fig.3 The population of the adult of Bemisia tabaci under different treatment

3 結(jié)論與討論

有研究報(bào)道，東亞小花蝽成蟲對煙粉虱卵有明顯的喜好性(劉爽，2006)。而麗蚜小蜂寄生行為學(xué)研究表明，其可以寄生各齡期煙粉虱若蟲，并能完成發(fā)育(Boisclair et al.，1990;Enkegaard，1993);但對高齡煙粉虱若蟲寄生率較高，發(fā)育較快，壽命較長(張世澤等，2003)。此外，麗蚜小蜂還能取食煙粉虱各齡若蟲，但對2 齡若蟲和4 齡若蟲有偏愛性(Nell et al.，1976)，不喜歡取食或寄生煙粉虱卵(劉爽，2006)。本試驗(yàn)結(jié)果表現(xiàn)出了這種趨勢，即在煙粉虱種群成蟲及卵期為主(試驗(yàn)前期)時(shí)，麗蚜小蜂處理的控害效果要低于東亞小花蝽和東亞小花蝽與麗蚜小蜂組合處理;東亞小花蝽單獨(dú)釋放對卵的效果較好，但在煙粉虱種群高齡若蟲為主時(shí)有所降低。兩種天敵組合處理時(shí)可有效分別抑制煙粉虱的卵和若蟲，功效互補(bǔ)，具有較高和持效的控害能力。因此建議在田間煙粉虱蟲態(tài)重疊的情況下，采用組合釋放東亞小花蝽和麗蚜小蜂方式。但在煙粉虱不同的發(fā)育階段及種群數(shù)量或不同的田間條件下，兩種天敵的應(yīng)用方式、適宜組合比例及釋放數(shù)量等，還有待于進(jìn)一步試驗(yàn)探索。

本試驗(yàn)是在北京自然氣溫逐漸變冷的環(huán)境條件下進(jìn)行的，溫度相對較低(平均溫度19.8℃)。只能在一定程度上揭示不同天敵釋放處理對煙粉虱種群的影響，僅供制定捕食性和寄生性天敵的田間釋放技術(shù)提供參考。

References)

Boisclair J，Brueren GJ，van Lenteren JC.Can Bemisia tabaci be controlled with Encarsia formosa?［J］.Bulletin SROP (France)，1990.

Dennehy TJ，De Gain BA，Harpold VS，et al.New challenges to management of whitefly resistance to insecticides in Arizona［C］.The University of Arizina College of Agricultural and Life Sciences 2005 Vegetable Report，2005，1-10.

Enkegaard A.Encarsia formosa parasitizing the Poinsettia‐strain of the cotton whitefly，Bemisia tabaci，on Poinsettia:bionomics in relation to temperature ［J］.Entomologia Experimentalis et Applicata，1993，69 (3):251-261.

Heimpel GE，Mills N.Biological Control:Ecology and Applicaions［M］.UK:Cambridge University Press，Cambridge，2008.

Heinz KM，Nelson JM.Interspecific interactions among natural enemies of bemisia in an inundative biological control program ［J］.Biological Control，1996，6 (3):384-393.

Huang J，Polaszek A.A revision of the Chinese species of Encarsia F?rster (Hymenoptera:Aphelinidae):parasitoids of whiteflies，scale insects and aphids (Hemiptera:Aleyrodidae，Diaspididae，Aphidoidea)［J］.Journal of Natural History，1998，32 (12):1825-1966.

Hoddle MS，van Driesche RG，Sanderson JP.Biology and use of the whitefly parasitoid Encarsia formosa ［J］.Annual Review of Entomology，1998，43:645-669.

Jiang YL，Wu YQ，Duan Y，et al.Control efficiencies of releasing Orius sauteri (Heteroptera:Anthocoridae) on some pests in greenhouse pepper ［J］.Chinese Journal of Biological Control，2011，27 (3):414-417.［蔣月麗，武予清，段云，等.釋放東亞小花蝽對大棚辣椒上幾種害蟲的防治效果［J］.中國生物防治學(xué)報(bào)，2011，27 (3):414-417］

Lao SB，Zhang F，Wang WK.Control effect of Orius sauteri collaborated with Encarsia formosa on Bemisia tabaci.Technology innovation and green phytophylacica-2006 Annual Academic Symposium of Chinese Society of Plant Protection ［C］.2006，763.［勞水兵，張帆，王文凱.東亞小花蝽和麗蚜小蜂對B 型煙粉虱的聯(lián)合控制作用.科技創(chuàng)新與綠色植?！袊参锉Ｗo(hù)學(xué)會(huì)2006學(xué)術(shù)年會(huì)論文集［C］.2006，763］

Li YX，Luo C，Zhou CQ，et al.Bionomics and host competition of two parasitoids on Bemisia tabaci ［J］.Acta Entomologica Sinica，2008，51 (7):738-744.［李元喜，羅晨，周長青，等.煙粉虱兩種寄生蜂生物學(xué)特性及寄主競爭關(guān)系研究［J］.昆蟲學(xué)報(bào)，2008，51 (7):738-744］

Liu S.The Functional Response and Behavior Observational Analysis of Prey in Three Natural Enemies to Whitefly Bemisia tabaci and Interaction of Disturbing among Three Species ［D］.Fuzhou:Fujian Agriculture and Forestry University.2006，1-54［劉爽.煙粉虱3種天敵捕食功能反應(yīng)，行為學(xué)及其天敵間競爭干擾研究［D］.福州:福建農(nóng)林大學(xué)，2006，1-54］

Nell HW，Lelie LA，Woets J，et al.The parasite ‐ host relationship between Encarsia formosa (Hymenoptera:Aphelinidae) and Trialeurodes vaporariorum (Homoptera:Aleyrodidae) ［J］.Zeitschrift für Angewandte Entomologie，1976，81 (1-4):372-376.

Wang S，Zhao J，Zhang F，et al.Evaluation of potential management of Bemisia tabaci by two parasitoids mixed population via functional response model［J］.Journal of Environmental Entomology，2014，36 (2):188-193.［王甦，趙靜，張帆，等.利用功能反應(yīng)模型評價(jià)兩種寄生蜂混合釋放對煙粉虱的防控潛能［J］.環(huán)境昆蟲學(xué)報(bào)，2014，36 (2):188-193］

Yin J，Gao XG，Wu YQ，et al.Thrips control on the greenhouse eggplant by releasing Orius sauteri (Heteroptera:Anthocoridae)［J］.Chinese Journal of Biological Control，2013，29 (3):459-462.［尹健，高新國，武予清，等.釋放東亞小花蝽對茄子上薊馬的控制效果［J］.中國生物防治學(xué)報(bào)，2013，29 (3):459-462］

Zhang Z L.Some thoughts to the ousters of tobacco whitefly ［J］.Beijing Agricultural Science，2000，(Suppl.):1-3.［張芝利.關(guān)于煙粉虱大發(fā)生的思考［J］.北京農(nóng)業(yè)科學(xué)，2000，(增):1-3］