唐家桓, 周順桂, 袁 勇, 莊 莉

廣東省生態(tài)環(huán)境與土壤研究所, 廣州 510650

天然生物地球電池效應(yīng)、形成機(jī)制及生態(tài)學(xué)意義

唐家桓, 周順桂*, 袁 勇, 莊 莉

廣東省生態(tài)環(huán)境與土壤研究所, 廣州 510650

天然生物地球電池(biogeobattery)是一種發(fā)生在地球表層氧化-還原界面的自然現(xiàn)象，是微生物在厭氧區(qū)域氧化有機(jī)碳、硫化物等電子供體，產(chǎn)生的電子經(jīng)胞外介體“長距離”傳輸至好氧區(qū)，從而與空間上隔離的氧氣等電子受體發(fā)生還原反應(yīng)的過程。由于生物電流的偶聯(lián)，使得過去認(rèn)為因空間隔離而難以發(fā)生的氧化-還原反應(yīng)，可以快速、即時(shí)的進(jìn)行。Biogeobattery的科學(xué)本質(zhì)是：通過微生物驅(qū)動(dòng)電子流動(dòng)，偶聯(lián)空間上隔離的生物地球化學(xué)過程。Biogeobattery可能容易發(fā)生在有機(jī)物豐富、具備氧化-還原界面的生境，如海底沉積物環(huán)境、有機(jī)物污染區(qū)域等；它對于有機(jī)物厭氧礦化、溫室氣體排放、C/N/S等元素地球化學(xué)循環(huán)、污染物自然恢復(fù)等關(guān)鍵生物地球化學(xué)過程有重要影響，具有重大生態(tài)學(xué)意義，正成為地球科學(xué)、微生物學(xué)及生態(tài)學(xué)共同關(guān)注的國際前沿和熱點(diǎn)。從“人工” biogeobattery(沉積物微生物燃料電池)入手，闡述了biogeobattery效應(yīng)及其形成機(jī)制，從電池的電勢、陰極-陽極響應(yīng)關(guān)系、傳導(dǎo)介質(zhì)等方面詳細(xì)介紹其研究方法，論述了biogeobattery的生態(tài)學(xué)意義，展望了研究重點(diǎn)。

天然生物地球電池; 納米導(dǎo)線; 自然電位; 復(fù)電阻; 聲波

2001年，Reimers等首先提出“沉積物微生物燃料電池(Sediment Microbial Fuel Cells)”概念，其原理是：在金屬導(dǎo)線的連接作用下，微生物氧化有機(jī)物產(chǎn)生的電子可以“穿過”細(xì)胞外膜而“長距離”傳輸?shù)疥帢O區(qū)的氧氣，發(fā)生有機(jī)碳氧化-O2還原反應(yīng)而產(chǎn)生電流[1]。2005年，Reguera等在Nature上發(fā)表了一篇開創(chuàng)性論文，發(fā)現(xiàn)某些微生物(如Geobactersulfurreducens)的菌毛具有導(dǎo)電性，并將之命名為“微生物納米導(dǎo)線(Microbial Nanowires)”[2]。2006年，Gorby等在PNAS上證實(shí)，Shewanellaoneidensis、Pelotomaculumthermopropionicum等也可產(chǎn)生類似的長達(dá)數(shù)十微米、直徑約100 nm的可導(dǎo)電納米導(dǎo)線[3]?；谶@種納米導(dǎo)線介導(dǎo)的微生物胞外呼吸特性，2007年，Ntarlagiannis等大膽推測：地表中可能存在無數(shù)個(gè)“納米導(dǎo)電網(wǎng)絡(luò)”構(gòu)成“天然生物地球電池(biogeobattery)”[4]。緊接著，丹麥科學(xué)家Nielsen采用微電極技術(shù)發(fā)現(xiàn)：通過天然電流的偶聯(lián)，海底沉積物中H2S氧化反應(yīng)與海水表面的氧氣可發(fā)生空間隔離的氧化還原反應(yīng)[5]。這些結(jié)果說明了：在土壤中，大量的微生物納米導(dǎo)線可能交織在一起，形成了類似現(xiàn)實(shí)世界的電網(wǎng)。

Biogeobattery是一種發(fā)生在地球表層氧化-還原界面的自然現(xiàn)象，是微生物在厭氧區(qū)域氧化有機(jī)碳、硫化物等電子供體，產(chǎn)生的電子經(jīng)胞外介體經(jīng)“長距離”傳輸至好氧區(qū)，從而與空間上隔離的氧氣等電子受體發(fā)生還原反應(yīng)的過程。由于生物電流的偶聯(lián)，使得過去認(rèn)為因空間隔離而難以發(fā)生的氧化-還原反應(yīng)，可以快速、即時(shí)的進(jìn)行。其科學(xué)本質(zhì)是：通過微生物驅(qū)動(dòng)電子流動(dòng)，偶聯(lián)空間上隔離的生物地球化學(xué)過程。Biogeobattery可能容易發(fā)生在有機(jī)物豐富、具備氧化-還原界面的生境，如海底沉積物、有機(jī)物污染區(qū)域等。

Biogeobattery的提出，改變了人們對自然界氧化還原反應(yīng)的傳統(tǒng)認(rèn)識，為理解空間隔離的生物地球化學(xué)過程提供了新的視角。天然電流的偶聯(lián)，不僅解釋了“長距離”(厘米尺度)的電子供體/受體間發(fā)生氧化還原反應(yīng)的現(xiàn)象[6- 7]，而且可發(fā)展成低成本的污染場地原位生物修復(fù)技術(shù)[8- 10]。Biogeobattery的研究正成為地球科學(xué)、微生物學(xué)及生態(tài)學(xué)共同關(guān)注的國際前沿和熱點(diǎn)。文章從沉積物微生物燃料電池入手，論述biogeobattery效應(yīng)及其形成機(jī)制，從電池的電勢、陰-陽極響應(yīng)、傳導(dǎo)介質(zhì)等方面詳細(xì)介紹其研究方法；闡述了biogeobattery的生態(tài)學(xué)意義，并展望了今后的研究重點(diǎn)。

1 天然生物地球電池效應(yīng)

1.1 “人工”天然生物地球電池

圖1 沉積物微生物燃料電池產(chǎn)電機(jī)理圖[1]

2001年，Reimers等將一塊石墨板埋在海底沉積物中作為陽極，另一塊石墨板浮放在上覆水中作為陰極，用金屬導(dǎo)線連接陰極和陽極。經(jīng)過培養(yǎng)，產(chǎn)生了大于0.7 V開路電壓，以及0.01 W/m2生物電流，基于此，他們首先提出“沉積物微生物燃料電池”概念[1]。其原理為：沉積物中的有機(jī)碳作為電子供體(燃料)被陽極上的胞外產(chǎn)電菌氧化，產(chǎn)生的電子傳遞給陽極，然后通過外電路(金屬導(dǎo)線)到達(dá)陰極，與陰極表面的質(zhì)子和O2反應(yīng)生成水，從而產(chǎn)生電流(圖1)[1]。

該實(shí)驗(yàn)首次實(shí)現(xiàn)了沉積物厭氧有機(jī)碳氧化與上覆水中的溶解氧還原反應(yīng)長距離的偶聯(lián)；通過金屬導(dǎo)線的連接，證實(shí)空間上隔離的電子供體與電子受體完全可以在微生物驅(qū)動(dòng)作用下發(fā)生氧化還原反應(yīng)。

1.2 天然生物地球電池

理論上，Biogeobattery的形成需滿足4個(gè)基本條件：氧化-還原界面、電子供體的微生物氧化及胞外傳遞、導(dǎo)電介質(zhì)、電子受體的還原反應(yīng)。天然的生境中(沉積物、有機(jī)物污染區(qū)等)具有形成biogeobattery的有利條件：(1)上述生境中，由于溫度和氣壓的波動(dòng)、干濕交替等多種作用，創(chuàng)造了無數(shù)個(gè)好氧/厭氧交替的微域界面[11- 12]；(2)大量的有機(jī)質(zhì)沉積在土壤中，在淹水條件下有機(jī)質(zhì)分解不徹底，乙酸、乳酸、丁酸等有機(jī)酸累積[11- 13]；同時(shí)，存在類型多樣的微生物(如地桿菌、希瓦氏菌、氣單胞菌等)可在細(xì)胞內(nèi)氧化有機(jī)物，產(chǎn)生大量胞外電子；(3) 一般來說，在淺海(深5 m以內(nèi)等[14])、淹水土壤或沉積物的表層(水土界面下3 mm以內(nèi)[5])，都能檢測到O2的存在。從氧化還原電位角度，O2的標(biāo)準(zhǔn)電極電勢為1.229 V(標(biāo)準(zhǔn)氫電極為參比電極)，是最容易被還原的物質(zhì)；因此O2無疑是環(huán)境最容易接受外界電子進(jìn)而發(fā)生還原反應(yīng)的電子受體；(4)自然界存在大量的可導(dǎo)電礦物(如：金屬氧化物、金屬硫化物、金紅石(TiO2)、閃鋅礦(ZnS) 、針鐵礦(FeOOH)等天然半導(dǎo)體礦物[15])、微生物納米導(dǎo)線、長絲狀微生物等都給電子的快速傳遞提供了傳遞介質(zhì)。

2007年，Ntarlagiannis等向接種ShewanellaoneidensisMR- 1的石英砂柱底部供給乳酸，同時(shí)讓O2于砂柱頂部自然擴(kuò)散，結(jié)果檢測到明顯的生物電流信號，掃描電鏡證實(shí)在微生物之間或微生物與礦物之間形成了大量絲狀的導(dǎo)電網(wǎng)絡(luò)。說明微生物產(chǎn)生的納米導(dǎo)線在土壤中可能交織在一起，形成了類似現(xiàn)實(shí)世界的電網(wǎng)，從而構(gòu)成了biogeobattery[4]。

2010年，Doherty等人利用自然電位法、大地電磁測量技術(shù)、16S rDNA分子技術(shù)等方法推測：北愛爾蘭Porta鎮(zhèn)的一個(gè)廢棄煤氣廠形成biogeobattery，即深層厭氧微生物氧化煤焦油有機(jī)污染物產(chǎn)生電子，電子經(jīng)導(dǎo)電礦物、粘土層傳遞給表層水體中的氧[16]。

2010年，Nielsen等發(fā)現(xiàn)海洋淤泥的表層存在電子快速轉(zhuǎn)移現(xiàn)象。由于淤泥是個(gè)比較致密的體系，離子和其他化學(xué)物質(zhì)在其中移動(dòng)得很慢，不能快速的轉(zhuǎn)移電子。因此，他們推測是底泥中的某些微生物的作用所導(dǎo)致。這些微生物很可能通過菌絲連接在一起，形成一個(gè)網(wǎng)絡(luò)，電子通過這個(gè)導(dǎo)電網(wǎng)絡(luò)快速傳遞。然后他們用微電極技術(shù)結(jié)合質(zhì)子平衡計(jì)算證實(shí)這個(gè)假設(shè)，即底泥中的微生物氧化H2S，同時(shí)將電子傳遞給上層溶液中的O2，具體電子轉(zhuǎn)移途徑為：H2S→微生物→納米導(dǎo)電網(wǎng)絡(luò)→O2[5]。

2012年，Pfeffer等人在海底沉積物中發(fā)現(xiàn)長絲狀微生物(Desulfobulbaceae)。當(dāng)Desulfobulbaceae存在時(shí)，厭氧區(qū)硫化物濃度迅速下降，就像向沉積物快速通入了大量氧氣，而海水中的氧分子擴(kuò)散不能解析快速下降的硫化物。其根本原因是：沉積物存在許多不同種類的長絲狀細(xì)菌Desulfobulbaceae，它們從海泥界面延伸至沉積物的深層厭氧區(qū)，一端伸長到厭氧區(qū)并氧化硫化物，產(chǎn)生的電子通過菌體傳輸給海水中的溶解氧[17]。

正如Malkin等人對自然環(huán)境中，不同區(qū)域的沉積物研究表明：biogeobattery可能是自然環(huán)境中普遍存在的一種現(xiàn)象[18]。雖然，直至目前，還沒證據(jù)表明有機(jī)物與biogeobattery的直接關(guān)系。但是，目前主要是在海底沉積物、垃圾填埋、石油等有機(jī)物豐富的地區(qū)發(fā)現(xiàn)biogeobattery，在有機(jī)物貧乏的地區(qū)還沒有發(fā)現(xiàn)biogeobattery，也沒有相關(guān)的實(shí)驗(yàn)。這或者表明biogeobattery可能容易發(fā)生在有機(jī)物豐富區(qū)域。在這些環(huán)境中，由于有機(jī)物大量存在，刺激了微生物生長，特別是胞外呼吸菌的生長，它們?yōu)榱诉m應(yīng)環(huán)境，采取不同的方式將電子傳遞給電子受體，以此獲得能量而繁殖和增長，因而形成了biogeobattery這種自然現(xiàn)象。

2 天然生物地球電池形成機(jī)制

Biogeobattery本質(zhì)上是微生物驅(qū)動(dòng)的氧化還原反應(yīng)，即：電子供體-受體間的電子轉(zhuǎn)移反應(yīng)。按照不同的傳遞介質(zhì)，其形成機(jī)制有3種,(1)納米網(wǎng)絡(luò)傳遞機(jī)制：微生物通過納米導(dǎo)線相互交織在一起，形成天然的導(dǎo)電網(wǎng)絡(luò)，電子通過這個(gè)網(wǎng)絡(luò)將電子傳遞給電子受體(如:溶解氧,圖2 A)；(2)導(dǎo)體礦物傳遞機(jī)制：電子通過導(dǎo)體-半導(dǎo)體礦物傳遞給電子受體(如:溶解氧,圖2 B)。(3)長絲狀導(dǎo)電細(xì)菌傳遞機(jī)制：2012年，Nielsen等在丹麥Aarhus Bay的海底沉積物中發(fā)現(xiàn)一種長絲狀導(dǎo)電細(xì)菌Desulfobulbaceae。這種細(xì)菌屬于多細(xì)胞結(jié)構(gòu)，單個(gè)細(xì)菌由成千上萬的細(xì)胞組成，它們首尾相互堆積，形成如電纜般的多細(xì)胞細(xì)菌鏈，共享一個(gè)外膜；一端氧化有機(jī)物，另一端將電子傳遞給電子受體(如:海水中的溶解氧,圖2 C)[17]。

圖2 天然生物地球電池形成機(jī)制

上述幾種電子傳遞方式不是孤立存在的。從能量的角度分析，自然環(huán)境中的微生物會(huì)以能量最少的方式進(jìn)行電子傳遞而繁殖增長。譬如，可形成微生物與導(dǎo)電礦相互交織的網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行電子傳遞，又或者是多種方式協(xié)同完成電子傳遞。

電子穿梭體介導(dǎo)的電子傳遞機(jī)制是微生物胞外呼吸的電子傳遞方式機(jī)制之一，即微生物可利用環(huán)境中的電子穿梭體或自身分泌的氧化還原物質(zhì)，接受胞內(nèi)的電子，并將其“運(yùn)出”細(xì)胞，傳遞給胞外受體后，以氧化態(tài)返回細(xì)胞再次接受電子，如此往返穿梭于胞內(nèi)和胞外，介導(dǎo)電子的傳遞。但是，目前還沒有證據(jù)表明biogeobattery也能通過電子穿梭體進(jìn)行電子傳遞，可能與這些介體在土壤中的移動(dòng)速度比較慢有關(guān)。

3 天然生物地球電池研究方法

對biogeobattery的研究可從電池電勢、陰-陽極的響應(yīng)關(guān)系、傳遞介質(zhì)等方面進(jìn)行。自然電位(Self-potential, SP)是檢測biogeobattery電勢的潛在比較合適方法[19]，它有可能發(fā)展成表征biogeobattery與否形成的最直接手段。微電極技術(shù)是表征陽極物質(zhì)氧化與陰極還原快速響應(yīng)關(guān)系的有效手段。復(fù)電阻可反映微生物代謝活動(dòng)，結(jié)合其它技術(shù)可對biogeobattery表征。微生物是biogeobattery形成的關(guān)鍵因子，它們的繁殖生長導(dǎo)致生物膜形成及土壤結(jié)構(gòu)的改變，超聲波技術(shù)是表征這些細(xì)微變化的有力手段。

3.1 自然電位

圖3 自然電位的測量[20]

自然電位測量是以一個(gè)固定點(diǎn)電位作為參考電位，檢測被測點(diǎn)與其之差(圖3)[20]。設(shè)備包括兩個(gè)不極化電極 (如：Cu-CuSO4、Pb-PbCl2電極)、一個(gè)高靈敏(約0.1 mV)和高輸入電阻(>10 MΩ)的電壓表[6, 21]。

SP異常意味著形成了電勢差、從而導(dǎo)致電流的形成[20,22]。在垃圾填埋場等這些受有機(jī)物污染的區(qū)域，微生物的代謝活動(dòng)是土壤中物質(zhì)循環(huán)、自我恢復(fù)的主要?jiǎng)恿?。SP是監(jiān)測土壤微生物代謝活動(dòng)的一個(gè)潛在的有效工具[23]。Ntarlagiannis等人在能產(chǎn)生納米導(dǎo)線生物膜的反應(yīng)器中檢測到SP異常達(dá)到(602±4) mV ；相反，不能產(chǎn)生納米導(dǎo)線生物膜(通過敲除納米導(dǎo)線表達(dá)基因的方法實(shí)現(xiàn))的反應(yīng)器中，只檢測到±10—15 mV的SP異常。因此，他們根據(jù)SP異常與微生物納米導(dǎo)線，提出了biogeobattery概念[4]。Fachin等利用SP技術(shù)對一個(gè)人工構(gòu)造的biogeobattery檢測結(jié)果表明，SP與陽極有機(jī)物、外阻、電子流動(dòng)密切相關(guān)、是監(jiān)測系統(tǒng)電流產(chǎn)生和陰極影響范圍的有效工具[24]。但是，Hubbard等研究表明，SP技術(shù)可能需要結(jié)合其他技術(shù)才能可對biogeobattery進(jìn)行表征和監(jiān)測[25]。Doherty等人利用自然電位法發(fā)現(xiàn)一個(gè)廢棄的煤氣廠大于出現(xiàn)800 mV的異常，同時(shí)結(jié)合大地電磁測量技術(shù)推測形成了biogeobattery[16]。

這些結(jié)果表明，SP可能是研究biogeobattery電勢差的一個(gè)比較有效工具，與其他技術(shù)結(jié)合可能推測biogeobattery的形成與否。

3.2 復(fù)電阻

復(fù)電阻由實(shí)部和虛部組成，實(shí)部和虛部與幅值及相位的關(guān)系分別見方程式(2)和(3)。土壤復(fù)電阻的測量采用四電極法[26- 27]，電極較多采用Ag-AgCl不極化電極[28- 29]，其測量示意圖見圖4[30]；測量其幅度和相位角，然后通過方程式(2)和(3)計(jì)算土壤復(fù)電阻的實(shí)部和虛部。

R=σ′+σ″i

(1)

(2)

(3)

式中,σ′為復(fù)電阻的實(shí)部，σ″為復(fù)電阻的虛部，σ為幅度值，φ為相位角。

圖4 復(fù)電阻的測量 [30]

微生物繁殖生長改變了土壤復(fù)電阻，其變化受多種因素影響：(1)微生物種類、密度。微生物密度增加，復(fù)電阻的相位下降[29, 31]；等量不同種類的微生物增長，導(dǎo)致的相位差異有明顯的差別，在低頻段差別更大[32]。Leitch發(fā)現(xiàn)：NAH1菌生長到30 d導(dǎo)致相位下降50°，而MATE10菌只下降8°。(2)生長載體。微生物在不同的載體上生長，復(fù)電阻相位的改變也不同[33]，Williams發(fā)現(xiàn)微生物在礦物上生長，相位下降20°[34]，Aal發(fā)現(xiàn)微生物在污染土壤中生長，復(fù)電阻相位下降10°[32]。(3)離子濃度、電荷密度。增加離子濃度和電荷密度，可使其復(fù)電阻增大[35]。(4)生物膜的形成與脫落。微生物在載體上形成生物膜，復(fù)電阻的虛部增大，微生物從載體上脫落，復(fù)電阻的虛部下降[36- 37]。Davis等在一個(gè)充滿沙的圓筒中培養(yǎng)微生物，到18—23 d，由于微生物大量繁殖，復(fù)電阻的虛部由2.0×10-6S/m增加到7.8×10-6S/m，增加了280%；到40 d，由于微生物大量死亡，生物膜脫落，復(fù)電阻的虛部又降落到2.0×10-6S/m[29]。(5)繁殖階段。Zhang等人對硫還原菌(Sulfate-reducing bacteria, SRB)的復(fù)電阻測試發(fā)現(xiàn)，當(dāng)頻率小于10 kHz，隨著SRB的數(shù)量增加，復(fù)電阻的實(shí)部和虛部均增加；在對數(shù)中期及平穩(wěn)期，復(fù)電阻的實(shí)部下降[38]。(6)有機(jī)物的降解。Mewafy等研究表明：微生物對石油等碳?xì)浠衔镂廴疚锏慕到猓瑫?huì)引起該地區(qū)復(fù)電阻的實(shí)部和虛部增加[39]。

這些結(jié)果說明了土壤中微生物對代謝活動(dòng)、生物膜的形成、有機(jī)物的生物降解等可以通過復(fù)電阻進(jìn)行表征。而微生物正是驅(qū)動(dòng)biogeobattery形成的主導(dǎo)因素，因此，復(fù)電阻可能會(huì)是biogeobattery無擾動(dòng)、無破壞的原位檢測方法。

3.3 微電極

由于biogeobattery發(fā)生在微觀尺度(厘米級)，如何準(zhǔn)確地、無破壞地獲得biogeobattery的內(nèi)部信息至關(guān)重要。微電極技術(shù)是表征微環(huán)境的重要工具，它的應(yīng)用為深入解析biogeobattery微觀機(jī)理創(chuàng)造了條件。微電極種類有：氧化還原電位(ORP)-pH-溶解氧(O2)微電極、離子選擇性微電極(ISE)、金電極等，這些微電極尖端直徑通常小于100 μm。在biogeobattery中，陽極有機(jī)物氧化必然關(guān)聯(lián)相應(yīng)的陰極還原過程，陽極區(qū)物質(zhì)與陰極物質(zhì)的快速響應(yīng)關(guān)系可通過微電極技術(shù)進(jìn)行表征。Nielsen等采用微電極技術(shù)發(fā)現(xiàn)：底泥中H2S濃度與上層溶液中的O2密切相關(guān)。底泥中H2S濃度的增加與減少依賴上層溶液中O2濃度的增加與減少，它們的濃度變化是同時(shí)、同步、負(fù)相關(guān)的[5]。Ma等研究表明， Au-Hg微電極結(jié)合電化學(xué)循環(huán)伏安法可對biogeobattery系統(tǒng)中，F(xiàn)e(Ⅱ,Ⅲ)、Mn(Ⅱ, Ⅲ,Ⅳ)、S2-、HS-等離子遷移進(jìn)行表征[40]。

3.4 超聲波

圖5 超聲波測量裝置示意圖[41]

超聲波測量主要由超聲波分析儀、步進(jìn)器、容器等部件組成(圖5)[41]。聲波在泥土樣品中傳播，其幅度、頻率等參數(shù)有所改變，檢測這些細(xì)微變化，從而可間接反映微生物在土壤中的活動(dòng)。

微生物在土壤中繁殖增長，必然改變了土壤生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)結(jié)構(gòu)。譬如：礦物的分解和沉淀[34]。研究結(jié)果表明：可以利用超聲波技術(shù)對這些物質(zhì)的變化進(jìn)行原位監(jiān)測[42]。Williams 認(rèn)為微生物的增加和生物膜的形成會(huì)改變介質(zhì)空隙的幾何性質(zhì)和介質(zhì)密度, 進(jìn)而改變地下介質(zhì)中聲波的傳播振幅和波速[34]。Williams和DeJong利用聲學(xué)二維掃描的方法，發(fā)現(xiàn)生物膜會(huì)改變?nèi)肷涑暡ǖ姆?，兩者之間存在正相關(guān)性[43]。因此，聲波可用來表征生物膜的生長、發(fā)展、脫落等過程。

綜上所述，目前，biogeobattery的研究手段比較缺乏，究其原因，一方面可能是biogeobattery發(fā)生微觀尺度(厘米級)，難于通過表面現(xiàn)象來觀察；另一方面，沒有直接檢測土壤電流流動(dòng)的技術(shù)手段。大量的研究表明：SP、復(fù)電阻、超聲波等地球物理技術(shù)可對土壤中微生物的代謝活動(dòng)進(jìn)行有效的監(jiān)測[44]。因此，結(jié)合這些技術(shù)對biogeobattery進(jìn)行研究應(yīng)該是個(gè)很有希望的嘗試。

4 生態(tài)學(xué)意義

Biogeobattery的實(shí)質(zhì)是微生物將有機(jī)物氧化，產(chǎn)生電子傳輸?shù)胶醚鯀^(qū)域，與氧氣等發(fā)生還原反應(yīng)。依靠微生物的驅(qū)動(dòng)，使得空間隔離的氧化還原反應(yīng)可即時(shí)、快速地發(fā)生。在有機(jī)碳礦化、溫室氣體排放、元素地球化學(xué)循環(huán)、生態(tài)自然恢復(fù)等方面具有重要的意義。

4.1 有機(jī)碳礦化

有機(jī)碳礦化在本質(zhì)上是電子供體與電子受體間的電子轉(zhuǎn)移過程。由于O2的溶解度低、擴(kuò)散難的特點(diǎn)，使得有機(jī)碳在厭氧條件產(chǎn)生“好氧礦化”效果被低估。實(shí)驗(yàn)室培育試驗(yàn)與野外實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，某些環(huán)境中有機(jī)碳的礦化速率在淹水條件下高于好氣條件或與其相當(dāng)，有的試驗(yàn)即使進(jìn)行的時(shí)間長達(dá)1年，仍然保持這種趨勢[45- 49]。迄今為止，對這種現(xiàn)象出現(xiàn)的原因，在微觀機(jī)制上尚無令人信服的解釋。Biogeobattery電流偶聯(lián)厭氧區(qū)有機(jī)碳氧化與氧氣還原反應(yīng)，使得原以為在厭氧條件，不可能發(fā)生類似“好氧礦化”效果的過程成為可能[6- 7]。Biogeobattery不但解釋了自然環(huán)境中空間隔離狀態(tài)的電子供體與受體發(fā)生長距離電子轉(zhuǎn)移現(xiàn)象，也為理解有機(jī)碳礦化機(jī)制及其能量代謝網(wǎng)絡(luò)提供了一個(gè)全新的視角。

4.2 溫室氣體排放

土壤有機(jī)碳礦化導(dǎo)致CO2或CH4排放是影響溫室效應(yīng)的主要因子[11]。長期以來，對土壤有機(jī)碳與溫室氣體關(guān)系的研究集中于宏觀層面，如從水分、溫度、pH值、溶解性有機(jī)碳等因素對溫室氣體排放影響進(jìn)行研究[50]，忽略了這種“長距離”電子傳輸對產(chǎn)CO2或CH4等溫室氣體的研究。Biogeobattery電流的偶聯(lián)，改變了厭氧區(qū)的微生物群落結(jié)構(gòu)，因而從根源上改變了厭氧區(qū)產(chǎn)生溫室氣體的微生物種類，從而使得CH4以及CO2的來源及其數(shù)量有可能需要重新評估。Biogeobattery的出現(xiàn)可能有利于重新認(rèn)識、理解土壤有機(jī)碳厭氧環(huán)境下的礦化機(jī)制、過程及產(chǎn)物，為土壤有機(jī)碳庫管理及溫室氣體減排提供技術(shù)支持。

4.3 元素地球化學(xué)循環(huán)

4.4 污染土壤生物自凈

土壤中存在大量依靠有機(jī)物生存的微生物，它們具有氧化分解有機(jī)物的巨大能力，是污染土壤自凈作用中最重要的凈化途徑之一。微生物對污染物的凈化通過好氧呼吸、厭氧呼吸和發(fā)酵作用進(jìn)行。好氧呼吸時(shí)，有機(jī)物氧化為二氧化碳、水；厭氧呼吸時(shí)，有機(jī)物轉(zhuǎn)化為甲烷、硫酸鹽還原為硫化物、硝酸鹽還原為N2或銨鹽；發(fā)酵過程是依賴有機(jī)物作為電子受體，最終產(chǎn)物為二氧化碳、乙酸、乙醇、丙酸等。因此，相對于厭氧呼吸和發(fā)酵作用而言，好氧呼吸對污染土壤的自凈作用在凈化速率與效果等方面更具優(yōu)勢。在biogeobattery中，由于天然電流的偶聯(lián)，“擴(kuò)大”了好氧區(qū)域，刺激了好氧、兼氧微生物的增長，從而使得污染物的降解更加徹底、更加快捷，同時(shí)還可減輕H2S等惡臭的產(chǎn)生。另一方面，在好氧區(qū)，一些有機(jī)污染物，如高氯酸、氯代有機(jī)物等可代替氧氣作為電子受體接受電子，從而得到降解和還原[52]。這為污染土壤生物自凈提供了新途徑。事實(shí)上，Hong等對現(xiàn)場污染場地的原位修復(fù)研究結(jié)果表明，利用“人工”biogeobattery裝置，可使得沉積物中易氧化有機(jī)物、難降解有機(jī)物(如芳烴類化合物、酚類化合物)的含量均得到不同程度的降解[53]。因此，biogeobattery具有潛在的污染物原位生物自然修復(fù)作用，有望發(fā)展成低成本的污染場地原位生物修復(fù)技術(shù)。

5 展望

Biogeobattery效應(yīng)是重要的生物地球化學(xué)過程，未來的研究應(yīng)重點(diǎn)關(guān)注：

(1)形成驅(qū)動(dòng)力 開展驅(qū)動(dòng)biogeobattery形成的功能微生物及其群落結(jié)構(gòu)研究，特別應(yīng)關(guān)注新的功能微生物類群(如胞外呼吸菌)，分析其時(shí)空分布特征，研究其與產(chǎn)甲烷菌的種間電子轉(zhuǎn)移作用；

(2)電子傳導(dǎo)機(jī)制 迄今為止，人們對biogeobattery的認(rèn)識才剛起步，對于它的電子傳遞機(jī)制認(rèn)識還有很多疑問。尤其是長絲狀導(dǎo)電細(xì)菌傳遞機(jī)制，雖然已經(jīng)通過實(shí)驗(yàn)證實(shí)這種長絲狀導(dǎo)電細(xì)菌能“長距離”傳導(dǎo)電子，但是對其內(nèi)在結(jié)構(gòu)是如何傳遞電子？目前還是一個(gè)謎。因此，須在微生物呼吸的基礎(chǔ)上，結(jié)合現(xiàn)代地球物理與電化學(xué)分析技術(shù)等多學(xué)科的交叉，闡明biogeobattery的電子傳遞機(jī)制；

(3)研究手段 現(xiàn)有的研究手段主要是微電極，其種類也只有pH值、O2、H2S、Redox等電極，缺乏有機(jī)物(如乙酸)檢測微電極。因此，研制檢測微尺度有機(jī)物的專用設(shè)備，以及無擾動(dòng)的原位檢測技術(shù)應(yīng)該成為今后研究的重點(diǎn)；

(4)生態(tài)效應(yīng) Biogeobattery影響元素(如碳、氮、硫、鐵等)的地球化學(xué)循環(huán)、污染物的自然降解。如何從微觀尺度出發(fā)，開展biogeobattery效應(yīng)在元素生物地球化學(xué)循環(huán)中的作用、污染場地的物質(zhì)循環(huán)、原位修復(fù)等研究，需要地球物理、地球化學(xué)、微生物學(xué)等多學(xué)科的交叉綜合。

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Biogeobattery effects: formation mechanism and ecological implications

TANG Jiahuan, ZHOU Shungui*, YUAN Yong, ZHUANG Li

GuangdongInstituteofEco-EnvironmentalandSoilSciences,Guangzhou510650,China

The term “biogeobattery” describes a natural phenomenon in which biotic processes generate electrical currents within the surface of the earth. The biogeobattery phenomenon is caused by microbes driving electrons flow that is coupled to spatially separated biogeochemical processes. The biogeobattery phenomenon does not occur everywhere that microbially mediated redox interfaces occur because it requires specific geochemical and microbiological conditions. The phenomenon is much more apt to occur when a redox interface occurs at contaminated sites that are rich in organic material that is being biodegraded. The biogeobattery phenomenon was first identified when it was proposed to explain strong self-potential anomalies, which were believed to be associated with microbe-driven redox reactions, at the Entressen landfill in southern France. Subsequent laboratory experiments and field studies have provided evidence for the biogeobattery phenomenon. For instance, the biogeobattery phenomenon has been found in marine sediment, in which electrons generated by microbes (metabolizing sulfide) in anoxic zones were transferred over “l(fā)ong distances” to oxic zones where they were taken up by oxygen. Knowledge of the mechanisms involved in electron transfer is fundamental to understanding this natural phenomenon. A great deal of time and energy has therefore been put into identifying these mechanisms. However, the mechanisms involved in long distance electron transfer in the natural environment have not yet been determined. One possible mechanism involves long filamentous bacteria from the Desulfobulbaceae family, which were found to function as electrical cables, transporting electrons across centimeter-scale distances, in a marine-sediment-based biogeobattery. Electrochemically active species, such as conductive minerals and microbial nanowires, are also potential mediators for the long distance transfer of electrons in natural environments. The biogeobattery theory presents novel viewpoints in the field of microbial ecology that are different from some viewpoints that have been held for a long time. These novel viewpoints could have very significant effects on our understanding of the ways in which the geochemical cycles of elements such as C, N, and S are driven by microorganisms in the earth’s surface. The biogeobattery theory also provides new knowledge of the mechanisms involved in electron transport in subsurface environments. The biogeobattery phenomenon could have important effects on many vital biogeochemical processes, such as the anaerobic mineralization of organic matter, greenhouse gas emissions, and the degradation of contaminants. There can be no doubt that the biogeobattery phenomenon is becoming an important topic at the forefront of research in the earth science, microbiology, and ecology fields. A wide range of knowledge, including of geophysical, geochemical, and microbiological models and methods, needs to be combined to understand the biogeobattery concept. However, so far only a few technologies have been used to study the theory and effect of biogeobattery. Micro-targeting electrodes can be regarded as the most important and mature of these technologies. Low-frequency geoelectrical methods, such as self-potential, resistivity, and acoustic techniques, which provide geochemical signature data that are complementary to each other and to in situ measurements, may also be developed into powerful tools for the use of the biogeobattery phenomenon. In this review, we will redefine the concept and scope of the biogeobattery phenomenon to reflect recent research. In particular, we will summarize the regions where the biogeobattery effect occurs and the conditions under which the biogeobattery effect can take place. Some methods that may be useful for studying the battery potential, the response relationship between the anode and cathode, the conductive medium, and other parameters, will be introduced in detail. The ecological implications and future research needs will be discussed.

biogeobattery; microbial nanowires; self-potential; complex resistance; acoustic

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(21277035, 41222006, 21177030); 廣東省科學(xué)院優(yōu)秀人才基金項(xiàng)目(rcjj201101)

2013- 11- 22;

2014- 08- 13

10.5846/stxb201311222792

*通訊作者Corresponding author.E-mail: sgzhou@soil.gd.cn

唐家桓, 周順桂, 袁勇, 莊莉.天然生物地球電池效應(yīng)、形成機(jī)制及生態(tài)學(xué)意義.生態(tài)學(xué)報(bào),2015,35(10):3180- 3189.

Tang J H, Zhou S G, Yuan Y, Zhuang L.Biogeobattery effects: formation mechanism and ecological implications.Acta Ecologica Sinica,2015,35(10):3180- 3189.