劉春蕾 王紅芳 胥保華

（山東農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物科技學(xué)院，泰安271018）

蜜蜂及熊蜂的腸道菌群種類和作用

劉春蕾 王紅芳 胥保華

（山東農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物科技學(xué)院，泰安271018）

昆蟲(chóng)的腸道中存在大量的微生物，它們不僅參與營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的消化、吸收和轉(zhuǎn)化，而且在抵抗病原菌侵襲等方面起到一定的作用，是宿主不可缺少的有機(jī)組成部分。蜜蜂及熊蜂腸道中也存在著許許多多的微生物，它們與蜂群的健康密切相關(guān)。本文從東、西方蜜蜂及熊蜂腸道菌群的種類、蜜蜂腸道菌群的作用及影響因素等方面進(jìn)行綜述，旨在為進(jìn)一步研究蜜蜂腸道微生物提供參考。

蜜蜂；熊蜂；腸道菌群；種類；作用

據(jù)調(diào)查表明，全球約有1/3的農(nóng)作物產(chǎn)量依靠授粉昆蟲(chóng)，每年直接源于昆蟲(chóng)授粉創(chuàng)造的經(jīng)濟(jì)價(jià)值約有150億美元，約占全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)經(jīng)濟(jì)總收入的9.5%[1]。蜜蜂及熊蜂是世界范圍內(nèi)兩種主要的傳粉昆蟲(chóng)，對(duì)農(nóng)作物乃至生態(tài)植被的授粉均具有重要作用，因此，全球蜂群總量的波動(dòng)對(duì)農(nóng)作物增產(chǎn)和生態(tài)植被的保護(hù)均會(huì)產(chǎn)生較大影響。

蜜蜂和熊蜂體內(nèi)棲息著大量的微生物，在漫長(zhǎng)的進(jìn)化過(guò)程中，這些微生物形成了一個(gè)復(fù)雜而平衡的微生物區(qū)系。它們不僅參與營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的吸收和轉(zhuǎn)化，而且在一些病原菌侵襲的抵抗等方面起到一定的作用，是宿主不可缺少的有機(jī)組成部分，如果其體內(nèi)的微生物平衡遭到破壞，機(jī)體正常的生理功能就會(huì)紊亂，甚至出現(xiàn)死亡[2-5]。例如2006年歐洲及美國(guó)等國(guó)家和地區(qū)爆發(fā)了嚴(yán)重的蜂群衰竭失調(diào)(Colony Collapse Disorder,CCD)導(dǎo)致蜜蜂大量死亡而引發(fā)的授粉危機(jī)[6]，人們開(kāi)始意識(shí)到蜜蜂的重要性，而造成這一現(xiàn)象的原因可能與蜜蜂腸道菌群失調(diào)有關(guān)，因此關(guān)于蜜蜂腸道微生物的研究漸漸增多[7]。

1 蜜蜂及熊蜂腸道菌群的種類

1.1蜜蜂腸道菌群的種類

1.1.1 西方蜜蜂腸道菌群的種類

西方蜜蜂是世界上飼養(yǎng)量最大的蜂種，尤其是意大利蜜蜂。Gilliam等[8]利用傳統(tǒng)培養(yǎng)的方法對(duì)西方蜜蜂腸道中的微生物進(jìn)行了分離鑒定，研究表明，西方蜜蜂腸道菌群復(fù)雜而多樣，其中革蘭氏陰性菌和革蘭氏陽(yáng)性菌分別約占70%、29%，類酵母微生物約占1%。在后續(xù)的研究中他從健康的意大利蜜蜂腸道中分離到8株細(xì)菌并對(duì)其中的5株進(jìn)行了鑒定，分別為：大腸桿菌(Escherichia coli)、陰溝腸桿菌(Enterobacter cloacae)、產(chǎn)氣腸桿菌(Enterobacter aerogenes)、志賀菌（Shigella）和肺炎克雷伯菌（Klebsiella）[9-12]。

隨著分子生物學(xué)技術(shù)的發(fā)展，Cox-Foster等[13-20]采用宏基因組分析技術(shù)研究了西方蜜蜂中的微生物群落，結(jié)果表明，在它們體內(nèi)檢測(cè)到的細(xì)菌有96%以上都屬于相同的8大類，分別為：Gamma-1(Gilliamella apicola)、Gamma-2(Gammaproteobacteria)、Beta(Snodgrassella)、Alpha-1(Bartonella)、Alpha-2(Acetobacteraceae)、Firm-4(Lactobacillus)、Firm-5(L.acidophilus)、Bifido(Bifidobacterium)，其中Gamma-1和Beta占多數(shù)。張義強(qiáng)[21]利用傳統(tǒng)培養(yǎng)法并結(jié)合16SrDNA基因序列分析對(duì)意大利蜜蜂成蜂、幼蟲(chóng)、蛹腸道內(nèi)共生菌做了詳細(xì)的研究，結(jié)果表明，蜜蜂腸道中的細(xì)菌由厚壁菌門(Firmicutes)、變形細(xì)菌門（Proteobacteria）、藍(lán)藻門(Cyanobacteria)、擬桿菌門(Bacteroidetes)、放線菌門(Actinobacteria)和疣微菌門(Verrucomicrobia)六大類細(xì)菌組成，其中厚壁菌門(Firmicutes)及變形菌門（Proteobacteria）為優(yōu)勢(shì)菌群，分別約占54.1%和38.1%。而藍(lán)藻門(Cyanobacteria)約占3.7%，擬桿菌門(Bacteroidetes)約占1.5%，放線菌門(Actinobacteria)約占1.0%，疣微菌門(Verrucomicrobia)約占0.5%。

1.1.2 東方蜜蜂腸道菌群的種類

在西方蜜蜂引進(jìn)我國(guó)之前，中華蜜蜂是我國(guó)農(nóng)作物和自然植物的主要授粉者，更是我國(guó)飼養(yǎng)的當(dāng)家蜂種。因此，中華蜜蜂腸道菌群種類與蜂群健康的關(guān)系也得到了廣泛關(guān)注。

丁進(jìn)等[22]利用PCR-DGGE技術(shù)對(duì)中華蜜蜂腸道細(xì)菌群落進(jìn)行了分析，結(jié)果表明，從中華蜜蜂腸道中得到的細(xì)菌為：Gilliamella、Snodgrassella、肉食桿菌屬（Carnobacterium）、奈瑟氏球菌科（Neisseriaceae）、Frishella、紫色桿菌屬（Janthinobacterium）、假單胞菌屬（Pseudomonas）、乳桿菌屬（Lactobacillus）、乳球菌屬（Lactococcus）和明串珠菌屬（Leuconostoc）十種菌群。其中封蓋1日齡蛹和1日齡工蜂的優(yōu)勢(shì)菌屬為Snodgrassella和假單胞菌屬（Pseudomonas）；采集蜂的優(yōu)勢(shì)菌屬為Gilliamella和Snodgrassella。郭軍[23]對(duì)我國(guó)東方蜜蜂腸道菌群的種類進(jìn)行了探究，研究表明，在門水平，我國(guó)東方蜜蜂腸道優(yōu)勢(shì)菌群主要為變形菌門（Proteobacteria）、厚壁菌門（Firmicutes）、擬桿菌門（Bacteroidetes）和放線菌門（Actinobacteria）。其中變形菌門（Proteobacteria）數(shù)量最多，厚壁菌門（Firmicutes）次之。在屬水平上，主要為乳桿菌屬（Lactobacillus）、Gilliamella、Snodgrassella和雙歧桿菌屬（Bifidobacterium）四種優(yōu)勢(shì)菌群。

1.2熊蜂腸道菌群的種類

熊蜂也是自然界重要的授粉昆蟲(chóng)，它們?cè)诰S持生態(tài)系統(tǒng)的平衡和植物多樣性等方面發(fā)揮重要的作用。

徐龍龍[24-25]等對(duì)我國(guó)的蘭州熊蜂腸道共生菌的多樣性及主要共生菌在其不同發(fā)育階段的變化趨勢(shì)進(jìn)行了研究，結(jié)果表明，在克隆文庫(kù)測(cè)得的細(xì)菌16S rDNA序列中Gilliamella占45%，Snodgrassella占30%，雙歧桿菌屬（Bifidobacterium）占10%，F(xiàn)ructobacillus占5%，乳桿菌屬（Lactobacillus）占2%，其它細(xì)菌占8%，其中Gilliamella apicola和Snodgrassella alvi為優(yōu)勢(shì)菌群，這兩種共生菌在熊蜂發(fā)育過(guò)程中表現(xiàn)出先增后減最后趨于穩(wěn)定狀態(tài)。通過(guò)對(duì)蘭州熊蜂腸道菌群的分離鑒定得到了假單胞菌屬(Pseudomonas)、克雷伯氏菌屬（Klebsiella）、腸桿菌屬（Enterobacter）、芽孢桿菌屬(Bacillus)、變形桿菌屬(Proteus)、葡萄球菌屬(Staphylococcus)、乳酸桿菌屬(Lactobacillus)和Snodgrassella等幾株不同的細(xì)菌。李繼蓮等[26]對(duì)我國(guó)28種熊蜂腸道細(xì)菌16S V6-V8區(qū)利用高通量測(cè)序和經(jīng)典生態(tài)學(xué)的方法進(jìn)行了研究，研究發(fā)現(xiàn)熊蜂腸道微生物主要由Gilliamella，Snodgrassella，乳桿菌屬（Lactobacillus），哈夫尼菌屬（Hafnia），沙雷氏菌屬（Serratia）等菌群組成。其中Gilliamella和Snodgrassella、哈夫尼菌屬（Hafnia）和沙雷氏菌屬（Serratia）構(gòu)成了熊蜂腸道菌群的兩種固定的生態(tài)型。

2 蜜蜂腸道菌群的作用

蜜蜂腸道菌群不僅在營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的消化吸收和供給等方面發(fā)揮重要的作用，而且對(duì)宿主的發(fā)育和健康也起到重要的作用。

2.1參與營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的消化吸收和供給

腸道菌群不僅能夠協(xié)助宿主對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)進(jìn)行消化和吸收，還能夠?yàn)樗拗魈峁┌被?，維生素B以及固醇等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)[27-28]。Engel等[29]研究發(fā)現(xiàn)，蜜蜂共生菌Alpha-1有維生素B12合成系統(tǒng)，可為蜜蜂合成維生素，而蜜蜂中的Gilliamella屬菌株能夠降解果膠從而能夠幫助宿主蜂消化吸收花粉中的營(yíng)養(yǎng)成分。

2.2參與碳水化合物的運(yùn)輸與降解

跟其他昆蟲(chóng)相比，蜜蜂腸道菌群對(duì)糖的運(yùn)輸功能更加多樣化。蜜蜂腸道中含有大量的變形桿菌(Proteus)、厚壁菌(Firmicutes)和雙歧桿菌(Bifidobacterium)，這三種菌群能夠產(chǎn)生運(yùn)輸糖類的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，尤其是能夠產(chǎn)生甘露糖的運(yùn)輸者，通過(guò)其對(duì)甘露糖的轉(zhuǎn)運(yùn)，降低了甘露糖對(duì)蜜蜂的毒性作用，從而起到解毒作用[30-31]。Kwong等[32]的研究表明Gilliamella屬的細(xì)菌具有代謝不同類型糖的功能，這有助于蜜蜂利用不同種類的花蜜。而且蜜蜂腸道內(nèi)的Gilliamella、乳酸桿菌（Lactobacillus）和雙歧桿菌（Bifidobacterium）等共生菌能夠合成果膠降解酶（pectin-degrading enzymes）、糖苷水解酶（glycoside hydrolases）和多糖水解酶（polysaccharide lyases）等多種能夠降解碳水化合物的酶，從而使蜜蜂更好的對(duì)體內(nèi)糖類物質(zhì)進(jìn)行代謝[29]。

2.3抵抗病原菌侵襲提高蜂體免疫力

蜜蜂腸道菌群具有相對(duì)穩(wěn)定性，它能夠在外來(lái)病原的侵襲下，保持動(dòng)態(tài)平衡，并協(xié)助宿主抵抗病原。研究表明：蜜蜂體內(nèi)的乳酸桿菌（Lactobacillus）和醋酸桿菌(Acetobacter aceti)能夠增強(qiáng)蜜蜂免疫能力，保護(hù)蜜蜂免受某些致病菌的侵襲[33-34]。此外，蜜蜂體內(nèi)芽孢桿菌屬（Bacillus）的多種細(xì)菌對(duì)引起美洲幼蟲(chóng)腐臭病的幼蟲(chóng)芽孢桿菌有一定的抑制作用，而且芽孢桿菌屬還能夠抑制蜜蜂球囊菌的生長(zhǎng)從而保護(hù)蜜蜂免于白堊病的侵襲[35-37]。Koch等[38]對(duì)地熊蜂的研究表明，在使用抗生素殺滅其腸道中的共生菌后，熊蜂短膜蟲(chóng)（Crithidia bombi）對(duì)地熊蜂的感染能力增強(qiáng)，這表明熊蜂腸道菌群對(duì)寄生蟲(chóng)的感染有一定的防御作用。

3 影響蜜蜂腸道菌群的因素

蜜蜂腸道微生物的組成并不是固定不變的，而是處于一定的動(dòng)態(tài)變化中，受季節(jié)、日齡、蜂種以及營(yíng)養(yǎng)等許多因素的影響。

3.1季節(jié)

由于季節(jié)的差異，蜜蜂能夠采食的蜜粉源種類也有較大的差異，因此不同季節(jié)的蜜蜂腸道菌群也有所不同。經(jīng)Ludvigsen等[39]研究發(fā)現(xiàn)，在挪威5月份到10月份期間，蜜蜂的腸道菌群主要為：Frischella perrara、Gilliamella apicola、Snodgrassella alvi、腸桿菌（Enterobacteriaceae）四種菌群，其中Gilliamella apicola在5～10月份呈現(xiàn)出逐漸減少的趨勢(shì)，F(xiàn)rischella perrara和腸桿菌（Enterobacteriaceae）呈現(xiàn)出先增多后減少的趨勢(shì)，而Snodgrassella alvi前期處于平穩(wěn)狀態(tài)，然后呈現(xiàn)出先減少后增多的趨勢(shì)。在越冬期間（11月份～2月份）蜜蜂的腸道菌群主要為：醋酸桿菌科（Acetobacteraceae）、根瘤菌目(Rhizobiales)、乳酸桿菌屬（Lactobacillus）三種菌群。楊志波等[17]對(duì)5月份（荔枝花期）、7月份（夏季）、2月份（冬季）三個(gè)不同季節(jié)意大利蜜蜂腸道細(xì)菌菌群結(jié)構(gòu)的變動(dòng)進(jìn)行了研究，結(jié)果表明，在5月份蜜蜂腸道菌群主要以芽孢桿菌（Bacillus）和變形桿菌（Proteus）為主，在7月份其腸道菌群主要以泛生菌（Pantoea）和芽孢桿菌（Bacillus）為主，而在2月份蜜蜂腸道菌群以檸檬酸桿菌（Citrobacter）、變形桿菌（Proteus）和芽孢桿菌（Bacillus）為主。在這三個(gè)時(shí)期都能分離到芽孢桿菌（Bacillus）和檸檬桿菌（Citrobacter），其中芽孢桿菌（Bacillus）為第一優(yōu)勢(shì)菌群。Rada等[15]比較了冬天和夏天蜜蜂的腸道內(nèi)容物中的微生物，結(jié)果表明，冬季蜜蜂的中腸比夏季蜜蜂的中腸含有更多的細(xì)菌和酵母菌。

3.2日齡

日齡不同，蜜蜂腸道發(fā)育情況和所從事的活動(dòng)也不同，因此其腸道內(nèi)的菌群結(jié)構(gòu)和組成也有一定的差異。Martinson等[42]利用實(shí)時(shí)定量PCR和顯微熒光原位雜交技術(shù)對(duì)西方蜜蜂發(fā)育過(guò)程中腸特定菌的變化進(jìn)行了研究，結(jié)果表明，與成年工蜂相比，幼蟲(chóng)和剛出房的工蜂體內(nèi)幾乎沒(méi)有細(xì)菌，而成年工蜂體內(nèi)的細(xì)菌相對(duì)比較穩(wěn)定，主要為BFG（Beta、Firm-5和Gamma-1）菌群。丁進(jìn)等[22]對(duì)中華蜜蜂的封蓋1日齡蛹、剛出房的工蜂和采集蜂三個(gè)發(fā)育階段的腸道菌群的組成和差異進(jìn)行了探究，結(jié)果表明，封蓋1日齡蛹和剛出房的工蜂的腸道菌群主要以假單胞菌屬(Pseudomonas)、Snodgrassella和乳球菌屬(Lactococcus)為主，而采集蜂的腸道菌群主要以Gilliamella和Snodgrassella為主。此外，隨著蜂體的不斷發(fā)育，中華蜜蜂腸道菌群的多樣性和豐富度逐漸增大。常偉[43]對(duì)同一蜂群不同日齡的意大利蜜蜂腸道菌群的多樣性和相似性進(jìn)行了分析，結(jié)果表明，不同日齡的蜜蜂，其腸道中的優(yōu)勢(shì)菌群各不相同，即群落結(jié)構(gòu)差異明顯而且具有豐富的多樣性。

3.3蜂種和營(yíng)養(yǎng)

不同蜂種的生活方式存在較大的差異，因此其腸道菌群也有所不同，如：蜜蜂、熊蜂和胡蜂。有研究發(fā)現(xiàn)，意大利蜜蜂和熊蜂的腸道菌群在組成上有很大的相似性，而它們與胡蜂的腸道菌群卻有很大的差異。意大利蜜蜂和熊蜂都以花蜜和花粉作為碳水化合物和蛋白質(zhì)的來(lái)源，而胡蜂通常以其它昆蟲(chóng)作為食物來(lái)源，因此，飲食來(lái)源的不同也會(huì)導(dǎo)致腸道菌群的差異[44-45]。Dillon等[46]研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)饑餓處理的沙漠蝗腸道中的γ-變形菌綱細(xì)菌的豐富度有所增加。Chandler等[47]研究發(fā)現(xiàn)，水果、花、蘑菇等不同營(yíng)養(yǎng)的飼料對(duì)果蠅腸道菌群的多樣性有較大的影響。通過(guò)近些年的文獻(xiàn)報(bào)道，我們了解到營(yíng)養(yǎng)對(duì)昆蟲(chóng)腸道菌群的多樣性有較大影響，但與其它昆蟲(chóng)相比，在該領(lǐng)域?qū)γ鄯涞难芯枯^少，有待于進(jìn)行進(jìn)一步的研究。

除此之外，蜜蜂和熊蜂腸道菌群還受到病原菌感染、抗生素殘留、地理環(huán)境等多種因素的影響。

4 小結(jié)

蜜蜂與熊蜂的腸道菌群豐富多樣，它們不僅參與宿主的消化、吸收等代謝活動(dòng)，還能為宿主提供某些營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，而且對(duì)宿主的發(fā)育和健康也起到關(guān)鍵的作用。通過(guò)各學(xué)者的研究，我們了解到蜜蜂與熊蜂的腸道菌群在組成上有很大的相似性，主要集中在變形細(xì)菌門（Proteobacteria）、放線菌門（Actinobacteria）、厚壁菌門（Firmicutes）和擬桿菌門（Bacteroidetes）。其中Gilliamella、Snodgrassella、雙歧桿菌屬（Bifidobacterium）、乳桿菌屬（Lactobacillus）、埃希氏桿菌屬（Escherichia）、芽孢桿菌屬（Bacillus）和假單胞菌屬（Pseudomonas）等細(xì)菌為常見(jiàn)的菌屬。

目前，人們對(duì)蜜蜂腸道微生物的研究仍處于初級(jí)階段，對(duì)于蜜蜂腸道微生物之間的復(fù)雜關(guān)系及其與宿主蜂之間的相互作用機(jī)制等更深層次的問(wèn)題還尚不清楚。因此，這些問(wèn)題必然是人們未來(lái)關(guān)注的焦點(diǎn)，蜜蜂腸道微生物的研究將會(huì)有更大的發(fā)展空間。

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The types and functions of honeybees and bumblebees intestinal flora

Liu Chunlei,Wang Hongfang,Xu Baohua
(Shandong Agricultural University,College of Animal Science and Veterinary Medicine,Taian 271018)

There are a large number of microorganisms in the intestines of insects.They not only involved in the absorption of nutrients and conversion,but also for some resistance to pathogen attacks play a role,is an organic part of the host.There exists lots of microbes in the honeybees and bumblebees intestines,with the colony's health is closely related.In this paper,from the east and west honeybees and bumblebees intestinal flora species,bees aspects such as the role of the intestinal flora were reviewed,aiming to provide a reference for further study on the bee gut microbes.

honeybee;bumblebee;gut microbes;species;function

國(guó)家蜂產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系專項(xiàng)資金(CARS-45)、山東省農(nóng)業(yè)良種工程項(xiàng)目“優(yōu)質(zhì)高產(chǎn)蜜蜂及蠶桑新品種培育”（2014-2016）

劉春蕾（1991-），男，碩士研究生，研究方向?yàn)槊鄯錉I(yíng)養(yǎng)與飼料，E-mail：liuchunleiv@126.com

胥保華（1965-），男，教授，博士生導(dǎo)師，E-mail：bhxu@sdau.edu.cn