范　麗　望　云　夏　藝　管　宇　李　瓊　劉士遠

核醫(yī)學

PET/MRI在肺癌中的潛在臨床應用價值

范麗望云夏藝管宇李瓊劉士遠*

PET/MRI作為新出現(xiàn)的融合影像技術，其臨床應用價值尚未得到充分證實。與CT相比，MRI具有軟組織對比分辨力高、無輻射、多參數(shù)成像、能夠提供更多功能信息的優(yōu)勢，PET與MRI的融合對于肺癌的潛在應用價值可能要優(yōu)于PET/CT。簡述不同的PET/MRI系統(tǒng)的設計，并從肺結節(jié)的檢出、鑒別診斷、TNM分期、預后/早期療效評價/腫瘤復發(fā)4個方面介紹PET/MRI在肺癌中的潛在臨床價值。

肺癌；正電子發(fā)射體層成像；磁共振成像；體層攝影術，X線計算機

DOI:10.19300/j.2016.Z3693

肺癌是最常見的惡性腫瘤，其死亡率居惡性腫瘤之首，且其發(fā)病率和死亡率呈逐年上升趨勢。隨著快速成像技術的發(fā)展，MRI在肺部的應用越來越廣泛，它除了提供形態(tài)學信息外，還具有軟組織分辨力高、無輻射、能夠反映通氣/灌注/擴散等功能信息的優(yōu)勢。FDG-PET能夠反映功能信息，如葡萄糖代謝、組織乏氧、灌注等功能，目前也已用于肺結節(jié)的診斷及肺癌分期中。近期，PET/MRI系統(tǒng)開始應用于臨床，但其在臨床的應用價值尚需深入探討。

1　PET/MRI系統(tǒng)的設計及常見技術問題

PET/MRI系統(tǒng)依據(jù)PET和MRI的排列方式分為兩大類：串聯(lián)式和并聯(lián)式［1-2］。串聯(lián)式PET/MRI是指PET和MRI數(shù)據(jù)依次順序采集，為了避免兩者相互干擾，一般2臺機器放在同一個或兩個房間。串聯(lián)式PET/MRI（Sequential PET/MRI）包括 Ingenuity TF（Philips Healthcare，Best，Netherlands）、Discovery PET/CT和MRI系 統(tǒng)（Trimodality system，GE Healthcare，Milwaukee，WI）。對于Ingenuity TF，PET 和MRI是背靠背放在同一個房間。而GE的三聯(lián)系統(tǒng)，PET/CT和MRI是放在兩個相鄰的房間。并聯(lián)式PET/MRI是 PET和 MRI的完全整合，代表是BiographmMR（SiemensHealthcare，Erlangen，Germany）。串聯(lián)式和并聯(lián)式PET/MRI系統(tǒng)均具有相同的技術問題，如衰減校正 （attenuation correction，AC）、校準和偽影。

2　PET/MRI在肺癌的潛在臨床應用

2.1肺結節(jié)的檢出PET/MRI對肺結節(jié)的檢出取決于3個主要方面：結節(jié)大小、結節(jié)密度和選取的MRI序列。

不論PET或者MRI在肺結節(jié)的檢出方面，結節(jié)大小是非常重要的一個因素。PET很難顯示1 cm以下的肺結節(jié)，主要是由于目前PET的空間分辨率在7～8 mm。MR上常規(guī)T1WI或者T2WI也很難顯示5 mm以下的結節(jié)。而對于5 mm以上的肺結節(jié)，除了T2WI的半傅里葉采集的單次激發(fā)的快速自旋回波 （half-Fourier acquisition single-shot turbo spinecho，HASTE）序列外，其他所有序列對肺結節(jié)檢出的敏感度、特異度、陽性預測值和陰性預測值都接近100%［7］。

結節(jié)密度是決定結節(jié)能否被檢出的第2個主要因素。對于磨玻璃密度（ground glass opacity，GGO）結節(jié)，尤其是純磨玻璃密度（pure ground glass opacity，pGGO）結節(jié)，PET和MRI均不能顯示。因為絕大多數(shù)惡性GGO是細支氣管肺泡癌，葡萄糖代謝低，在FDG-PET上常為陰性。另外，高分化的腺癌和低度惡性腫瘤在FDG-PET上也常表現(xiàn)為假陰性。

不同的MRI序列在肺結節(jié)的檢出方面具有不同的價值。短TI反轉恢復序列 （short TI inversion recovery，STIR）和DWI在肺結節(jié)的檢出方面具有明顯優(yōu)勢?？焖賂1WI的梯度回波序列可以檢測出3～5 mm的肺結節(jié)［8］。以胸部CT為對照，STIR序列與其他MRI序列相比，可以獲得最佳檢出率，其檢出3 mm以上結節(jié)的敏感度超過90%［9］。DWI反映生物組織中水分子的隨機運動，在非小細胞肺癌（nonsmall cell lung cancers，NSCLC）原發(fā)灶的檢出方面，DWI優(yōu)于PET/CT［10］。3 T DWI和FDG PET/CT對113例肺癌檢出率差異的研究表明，3 T DWI對肺結節(jié)檢出的定性和定量研究均優(yōu)于FDG PET/CT［11］。然而，DWI對肺結節(jié)的檢出受b值大小的影響。b值越大，DWI影像上的信號強度越低。DWI評價肺結節(jié)采用的b值大小尚無明確標準。正因如此，某些GGO結節(jié)（主要是腺癌）采用高b值時，結節(jié)的DWI信號強度較低，很難檢出。

三聯(lián)PET/CT-MRI的3D GRE序列和低劑量CT評價40例肺結節(jié)檢出率和結節(jié)位置的前瞻性對照研究表明，在基于病人的評價方面，三聯(lián)PET/CTMRI與低劑量CT沒有明顯差異；在肺結節(jié)位置方面，三聯(lián)PET/CT-MRI與MRI相當［12］。Chandarana等［13］對照69例肺結節(jié)的PET/MRI和PET/CT，發(fā)現(xiàn)PET/MRI在檢測FDG高攝取和直徑≥0.5 cm結節(jié)的敏感性比PET/CT高；而對小的FDG低攝取的結節(jié)，敏感性低。

2.2肺結節(jié)的鑒別診斷FDG-PET可以評價組織中不同的葡萄糖代謝水平。一般來講，惡性結節(jié)的FDG攝取值高于非惡性結節(jié)。直徑≥1.2 cm的結節(jié)，標準化吸收比（standardized uptake ratio，SUR）≤2.5診斷良性的特異度是100%［14］。惡性結節(jié)的平均SUV波動范圍較大，在5.5～10.1之間。有研究對FDGPET在1 474例肺結節(jié)上鑒別診斷的結果進行Meta分析，表明PET診斷惡性的敏感度和特異度分別是97%和78%［15］。在NSCLC的診斷方面，病灶SUV與對側正常肺組織的SUV的比值優(yōu)于SUVmax。FDGPET能夠鑒別直徑1 cm以上肺結節(jié)的良惡性。但PET的假陰性和假陽性會影響其敏感性和特異性。

MRI作為一種功能成像方法，在肺結節(jié)良惡性的鑒別診斷中具有優(yōu)勢。常規(guī)T1WI和T2WI很難鑒別肺結節(jié)，由于良惡性肺結節(jié)的信號強度有很大重疊且沒有特異性。而STIR序列可以鑒別肺結節(jié)，其敏感度、特異度和準確度分別為83.3%、60.6%和74.5%［16］。

DWI能夠反映水分子的隨機運動。與良性病變相比，惡性病變的細胞密度增多、組織排列紊亂，導致了水分子的擴散受限。惡性病變在DWI影像上呈高信號，對應的ADC值低。依據(jù)DWI信號強度（signal intensity，SI）或者ADC值，可鑒別肺結節(jié)的良惡性。對586例肺結節(jié)的Meta分析表明DWI鑒別良惡性肺結節(jié)的合并敏感度和特異度均為84%［17］。腫瘤細胞密度與代謝活性相關。Heusch等［18］用PET/ MRI對NSCLC的研究發(fā)現(xiàn)ADCmean與SUVmax、SUVmean均存在明顯的負相關性，表明FDG-PET的高代謝與DWI的擴散受限呈負相關。DWI影像的SI也能鑒別肺結節(jié)的良惡性。一般來講，惡性結節(jié)DWI的SI高于良性結節(jié)，但是良惡性鑒別診斷的SI的閾值取決于DWI的b值。例如，b=500 s/mm2，SI≥391診斷惡性結節(jié)的敏感度是95%，特異度是73%，陽性預測值是87%。b=1 000 s/mm2，SI≥277診斷惡性結節(jié)的敏感度、特異度和陽性預測值分別是93%、69% 和85%［19］。DWI的SI還可以評價肺癌細胞的分化程度和鑒別肺腺癌的亞型［20-21］。

DCE-MRI依據(jù)血流動力學參數(shù)和信號強度時間曲線，對肺結節(jié)的良惡性鑒別診斷具有較高的診斷效能。對于肺結節(jié)的良惡性鑒別診斷，有多種不同的DCE-MRI掃描方案，其鑒別診斷的敏感度94%～100%，特異度70%～96%，準確度＞94%［22］。通過DCE-MRI、DCE-CT、PET和SPECT對2 896例肺結節(jié)診斷效能比較的Meta分析表明，4種檢查方法有相似的診斷效能［23］，但在肺結節(jié)的處理方面，DCEMRI較DCE-CT和FDG-PET/CT具有更高的特異性和/或準確性。

2.3TNM分期

2.3.1T分期根據(jù)肺癌TNM分期的第七版，T分期主要取決于原發(fā)腫瘤的大小和對鄰近結構的侵犯，如肺門、縱隔、心血管、胸膜和胸壁［24］。CT的解剖分辨力高，可以精確地評價腫瘤的大小。相比之下，MRI由于空間分辨力低，在評價腫瘤大小時略遜一籌，尤其是小結節(jié)。PET不能準確評價腫瘤大小，只能反映葡萄糖的代謝水平。近期一項比較PET/MRI和PET/CT對10例肺癌病人T分期的研究表明，其中1例肺癌病人PET/MRI的T分期 （T1a）低于PET/CT的T分期（T1b），原因在于PET/MRI低估了病灶大小［8］。

MRI由于具有軟組織對比分辨力高，可多平面成像、多序列成像的優(yōu)勢，使其在肺癌鄰近結構侵犯的評估方面明顯優(yōu)于CT。脂肪線是評估縱隔侵犯或胸壁侵犯的重要征象。胸部CT和多種不同MRI序列評估肺癌肺門和縱隔侵犯的對照研究，發(fā)現(xiàn)增強MRA優(yōu)于對比增強的螺旋CT和常規(guī)的MR T1WI序列，表明增強MRA可以提高MRI對縱隔和肺門侵犯的診斷效能［25］。與常規(guī)MR T1WI和T2WI相比，STIR序列可以評估肺癌鄰近結構的侵犯，受侵犯的部位在STIR序列上呈明顯高信號。MR動態(tài)電影掃描可以評估呼吸過程中腫瘤沿著鄰近胸膜的相對運動情況，也可評估胸壁的侵犯。若腫瘤侵犯胸壁，腫瘤則固定在局部胸壁，不會隨呼吸運動變化位置；若腫瘤沒有侵犯胸壁，腫瘤可以沿著局部胸膜自由運動［22］。PET與CT、MRI相比，在形態(tài)學評價方面局限性很大，在肺癌的T分期方面沒有價值。然而PET/CT和PET/MRI借助CT和MRI提供的形態(tài)學信息，可以對肺癌進行T分期的評估。Schwenzer等［8］研究發(fā)現(xiàn)PET/MRI和PET/CT對于絕大部分肺癌病人的T分期，其結果類似，僅1例病人PET/CT不能明確是否有縱隔胸膜侵犯，PET/MRI檢查排除了縱隔胸膜侵犯。Plathow等［26］研究發(fā)現(xiàn)全身MRI可以準確地評價肺癌的T分期，而PET/CT由于不能正確評估胸壁侵犯而會低估T分期。PET/ MRI是肺上溝癌分期的最佳檢查方法，MRI可以很好地評估臂叢神經(jīng)、鎖骨下動脈/靜脈的侵犯情況，而PET可以提供其他的代謝信息。

2.3.2N分期N分期早期是基于淋巴結的大小，一般淋巴結短徑＞10 mm認為有轉移［7］。但大量的研究表明，僅依靠淋巴結的大小評估N分期是不準確的。某些炎性反應性增生的淋巴結短徑常大于10 mm，而某些短徑＜10 mm的淋巴結術后病理證實卻有轉移。除了淋巴結的大小外，淋巴結的形態(tài)學特征也有助于良惡性的鑒別診斷，如淋巴結皮質偏心性增厚或結內脂肪核消失。

MRI可以清晰地顯示肺門和縱隔淋巴結及其形態(tài)學特征。3 T MR的T2WI三倍反轉黑血快速自旋回波序列可以清晰地顯示淋巴結的形態(tài)學特征，有助于縱隔和肺門轉移淋巴結的檢出，敏感度53%、特異度91%和準確度86%［29］。MRI還可以對淋巴結進行定量分析。淋巴結的T1和T2在良惡性淋巴結間有明顯不同。T1WI和T2WI影像上，惡性淋巴結的信號強度均高于良性淋巴結。淋巴結與腫瘤的信號強度之比 （lymph node-to-tumor ratios of SI，LTR）或者淋巴結與0.9%生理鹽水的信號強度之比（lymph node-to-0.9%saline ratios of SI，LSR）均是淋巴結鑒別診斷的有效定量指標。若LSR的陽性檢測閾值是0.6，鑒別良惡性淋巴結的敏感度是93%，特異度是87%［31］。在MRI序列方面，STIR和DWI在淋巴結的鑒別診斷中有重要價值。心電觸發(fā)和/或呼吸觸發(fā)的常規(guī)或黑血STIR SE序列被推薦應用于轉移淋巴結的檢測，STIR序列可以敏感準確地評價良惡性淋巴結弛豫時間的差異［27］。DWI可通過主觀評價及定量ADC值來評價淋巴結。當b=1 000 s/mm2時，轉移淋巴結的信號強度高于肌肉的信號強度，或者等于/低于原發(fā)腫瘤的信號強度［28］。若淋巴結的ADC= 1.85×10-3mm2/s為閾值，診斷縱隔良惡性淋巴結的準確度、敏感度和特異度分別為83.9%、96.4%和71.4%［29］。

FDG-PET通過淋巴結不同的葡萄糖代謝水平可以鑒別其良惡性。一般認為，SUVmax≥2.5提示惡性淋巴結。FDG-PET與CT、MRI相比，其空間分辨力低。所以，單獨應用FDG-PET進行肺癌的N分期有一定局限性。而融合FDG PET/CT提高了FDGPET對肺癌N分期的診斷能力，CT的高解剖準確性提高了FDG-PET的特異性和陽性預測值。在肺癌分期方面，關于FDG-PET/CT對8 699例NSCLC病人轉移灶檢出的Meta分析表明，F(xiàn)DG-PET/CT與增強CT相比具有明顯高的敏感性和特異性，比FDG-PET有更高的敏感性［30］。

在NSCLC的N分期方面，DWI的特異性高于18F-FDG PET/CT，一項分析DWI和18F-FDG PET/CT 對2 845例NSCLC病人N分期診斷能力的Meta分析研究表明DWI的合并特異度（95%）高于18F-FDG PET/CT的特異度（89%）［31］。DWI的準確度也高于PET/CT，對88例NSCLC病人N分期的研究發(fā)現(xiàn)DWI的準確度為89%，PET/CT的準確度為78%［32］。而3.0T全身MRI（68%，102/150例）與PET/CT（70%，105/150例）對NSCLC病人的N分期沒有明顯的差異［33］。

基于以上MRI和PET在肺癌N分期方面的特征，PET/MRI在N分期方面可能比PET/CT更具優(yōu)勢。但是近期的研究結果表明此優(yōu)勢不明顯，還需要大量的研究進一步證實。研究發(fā)現(xiàn)PET/MRI與PET/CT對于絕大多數(shù)肺癌的N分期，其結果相似［8，34］，但PET/MRI在觀察者之間具有更好的一致性［34］。

2.3.3M分期遠處轉移的檢出主要依靠全身成像技術。PET或PET/CT是檢測轉移瘤最常見的全身成像技術，而且PET/CT優(yōu)于單獨的PET或CT。在檢測肺癌胸外轉移方面，18F-FDG PET/CT的敏感性和特異性高于增強CT，敏感性高于18F-FDG PET［30］。有關Meta分析的研究［35］表明，全身PET/CT在評價肺癌遠處轉移方面有很好的診斷效能，敏感度為91%～93%，特異度為96%。由于腦和肝臟的生理性FDG攝取較高，F(xiàn)DG-PET對其病灶檢出的敏感性較低，所以FDG-PET不適用于腦和肝臟轉移瘤的檢出。MRI由于軟組織對比分辨力高，在腦和肝臟轉移瘤的檢出中具有重要作用。MRI發(fā)現(xiàn)的腦轉移瘤中，僅有61%能被FDG-PET檢測到。PET/MRI檢測肝臟轉移瘤的敏感度 （93%）明顯高于PET/CT （76%）［36］。一項對2 940例肺癌病人的Meta分析研究表明，F(xiàn)DG-PET/CT和FDG-PET檢測肺癌骨轉移的準確性均高于MRI和骨掃描［37］。但PET/MRI檢測肺小轉移瘤（M1a）的能力不及PET/CT［2］。

全身MR成像正被應用于轉移瘤的評價流程中。Yi等［38］比較了全身PET/MRI和全身PET/CT聯(lián)合腦MRI對可切除肺癌分期的評價，發(fā)現(xiàn)2種方法均可提高肺癌的正確分期超過20%（全身PET/MRI 為25.9%，全身PET/CT聯(lián)合腦MRI為21.7%）。全身PET/CT聯(lián)合腦MRI與PET/CT相比，能提高腦轉移病人的檢出率（32/442例，7%）［39］。全身DWI用于肺癌轉移的評估時，全身MRI結合DWI診斷NSCLC病人M分期的準確度（87.7%）與PET/CT相當［40］。

2.4預后預測、療效評價、復發(fā)檢測在預后預測方面，ADC值和基于容積的PET容積參數(shù)具有重要價值。DWI和FDG PET/CT預測64例III期肺癌病人治療反應和生存率的研究發(fā)現(xiàn)，ADC的受試者操作特征（ROC）曲線下面積明顯大于SUVmax的ROC曲線下面積，而且DWI的敏感性和特異性高于PET/CT，提示DWI在肺癌放化療前預測治療反應的能力優(yōu)于FDG PET/CT［41］。早期研究認為SUVmax是肺癌的獨立預后因素。近期研究表明PET容積參數(shù)，如代謝腫瘤體積和總病灶糖酵解，是非常重要的預后因素，它們不受TNM分期的影響，預測預后能力優(yōu)于SUVmax［42］。

肺癌療效評價的標準仍然是采用基于腫瘤大小變化的實性腫瘤療效評價標準（response evaluation criterion in solid tumors，RECIST），但治療早期腫瘤的大小變化不明顯。DWI和DCE-MRI可以評估腫瘤的早期治療效果。肺癌化療有效者的ADC值明顯高于治療前［43］。NSCLC病人的DCEMRI的血流動力學參數(shù)在治療有效者和無效者之間也存在明顯的差異。FDG-PET在肺癌化療或放療的療效評價中也具有一定的價值。對414例肺癌病人新輔助治療療效評價的Meta分析表明，PET對療效的預測價值優(yōu)于CT［44］。

DWI和FDG-PET可以檢測腫瘤的復發(fā)。PET 和PET/CT對1 035例肺癌復發(fā)診斷效能的Meta分析表明，PET和PET/CT在檢測腫瘤復發(fā)的敏感性和特異性方面沒有差異，但PET/CT的準確性高于PET［45］。與CT相比，MRI能夠提供更多的功能信息（如擴散情況），所以PET/MRI在腫瘤復發(fā)檢測方面也具有很大的潛力。

3　小結

PET/MRI在肺癌的評價中顯示出一定的優(yōu)勢。MRI能夠提供多種功能信息，如灌注、擴散，多參數(shù)成像，沒有輻射，為肺結節(jié)的鑒別診斷提供更多信息。在TNM分期方面，PET/MRI由于軟組織對比分辨力高，優(yōu)于PET/CT，尤其是在T和M分期方面更具優(yōu)勢。在預后預測、療效評價和復發(fā)檢測方面，PET/MRI得益于PET的代謝信息和MRI的功能信息的融合。PET/MRI對肺結節(jié)各方面的評估尚處于最初始階段，有待進一步深入研究。

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（收稿2015-08-18）

Potential clinical application of positron emission tomography/magnetic resonance imaging in lung cancer

FAN Li，WANG Yun，XIA Yi，GUAN Yu，LI Qiong，LIU Shiyuan.Department of Radiology and Nuclear Medicine，Changzheng Hospital of the Second Military Medical University，Shanghai 200003，China

【Abstract】Positron emission tomography/magnetic resonance imaging（PET/MRI），as a new hybrid imaging tool，has not been fully studied.Considering the priority of MRI to CT，such as high soft tissue contrast，no ionizing radiation，multiparameters imaging，and capability of providing more function information，the combination of PET and MRI may have greater potential in lung cancer than PET/CT.In this review article，the different PET/MRI systems are introduced briefly.The potential application of PET/MRI in lung cancer are mainly described in terms of detection of lung nodule，differential diagnosis of lung nodule，TNM staging，prognostic prediction，therapeutic response evaluation，and recurrence detection.

Lung cancer；Positron emission tomography；Magnetic resonance imaging；Tomography，X-ray computed Int J Med Radiol，2016，39（3）：285-290

第二軍醫(yī)大學附屬長征醫(yī)院影像醫(yī)學與核醫(yī)學科，上海200003

劉士遠，E-mail：cjr.liushiyuan@vip.163.com
*審校者

國家自然基金重點項目（81230030）；上海市生物醫(yī)藥處重大專項（13411950100）；國家自然基金面上項目（81370035）；國家自然基金青年項目（81000602）；上海市浦江人才計劃（15PJD002）

精確的AC對于PET數(shù)據(jù)的定量分析和對病變的正確解釋是非常重要的。MRI的信號強度與光子衰減系數(shù)不成比例，因此用MR數(shù)據(jù)進行AC以確保PET數(shù)據(jù)的精確性非常困難。目前已有數(shù)種方法用于基于MR的AC，總體來講分為兩大類：模板引導的AC（template-guided AC）和基于分段的AC（segmentation-based AC）［3-4］。模板引導的AC是一種準確和穩(wěn)健的空間歸一化算法；而基于分段的AC更常用、更可靠，尤其是在全身PET/MR成像中。應用不同的MRI序列，根據(jù)MRI信號強度的不同，可將組織進行分段：3分段（軟組織、肺、空氣）、4分段（水、脂肪、肺、空氣；或者軟組織、肺、空氣、骨）和5分段（水、脂肪、肺、空氣和骨）。在體部，3分段是最常用的AC方法。

對融合成像技術來講，校準是保證精確診斷的最基本要求。肥胖、生理運動、融合成像每種檢查方法之間的時間間隔都會導致校準不準確。同時，順序采集PET/MRI在體部的校準影像質量相比同時采集具有更好的解剖和時間匹配性［5］。胸部PET/MRI在呼氣末屏氣或自由呼吸時的校準質量較吸氣末屏氣更準確。

PET/MRI常見的偽影包括金屬、截斷和運動偽影［6］。金屬在MRI上表現(xiàn)為信號丟失，會導致組織分段錯誤。金屬周圍組織會被誤分為空氣，相應組織的標準攝取值（standard uptake value，SUV）會被低估。截斷偽影是由PET和MRI的掃描視野不同所致，當病人雙臂上舉時，截斷偽影偶爾出現(xiàn)在肩、乳腺、腹部或臀部。當病人的雙臂置于身體兩側時，截斷偽影更加明顯，幾乎出現(xiàn)在所有病人的雙臂。運動偽影主要是生理運動偽影，如呼吸和心臟搏動偽影。心電門控和MR呼吸觸發(fā)可以減少運動偽影，但會延長掃描時間?；贛RI的PET運動偽影校正可將呼吸運動偽影最小化，提高影像質量。