譚麗菊，肖　慧，Craig A. Carlson，王江濤,*

1 中國海洋大學化學化工學院，青島　266100

2 中國海洋大學海洋生命學院，青島　266003

3 美國加州大學圣芭芭拉分校生態(tài)、演變和海洋生物系，加州 圣芭芭拉 CA93106- 6150

海水中天然細菌對不同生源要素有機物的礦化作用

譚麗菊1，肖慧2，Craig A. Carlson3，王江濤1,*

1 中國海洋大學化學化工學院，青島266100

2 中國海洋大學海洋生命學院，青島266003

3 美國加州大學圣芭芭拉分校生態(tài)、演變和海洋生物系，加州 圣芭芭拉 CA93106- 6150

摘要:海洋異養(yǎng)細菌是微食物網(wǎng)中非常重要的一部分，它消耗海洋中的溶解有機物并進行細菌的二次生產(chǎn)。細菌對不同種類的溶解有機物分解速率不同，并且有機物的生物利用率影響細菌的生長。研究了含有不同生源要素的4種溶解有機物(DOM)在海洋異養(yǎng)細菌存在下的礦化作用及對細菌生長的影響。結(jié)果表明：添加不同生源要素的有機物，對海洋天然異養(yǎng)細菌的生長均有促進作用，其比生長速率(μ)的大小順序為：N >C >P >S >對照組，說明含氮有機物更有助于細菌的生長；細菌生長效率(BGE)的大小順序為：對照組> C > P >N >S,說明細菌的二次生產(chǎn)跟有機物的分解速率沒有直接相關(guān)性；單個細菌對有機物的消耗速率I為：N >C >P >S >對照組，說明細菌生長速率與有機物消耗速率直接相關(guān)；有機物的生物可利用性順序為：N >C >P >S >對照組，與有機物的消耗速率順序一致。上述結(jié)果表明，具有相同結(jié)構(gòu)但不同生源要素的有機物的礦化速率存在差異，含氮有機物最容易分解，其次是含碳有機物，然后是含磷有機物，含硫有機物分解最慢，說明細菌對含有不同生源要素有機物的分解利用存在差異。

關(guān)鍵詞：異養(yǎng)細菌；溶解有機物；生源要素；礦化作用

海洋細菌是海洋生物群落的重要組成部分，與海洋動、植物有著密切的關(guān)系，在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的物質(zhì)轉(zhuǎn)化，如C、N、S、P等元素的生物循環(huán)中起著重要的作用[1]。眾多研究表明，海洋中有25%—40%的浮游植物初級生產(chǎn)以溶解有機物(DOM)的形式被異養(yǎng)細菌吸收，并通過微食物網(wǎng)向上傳遞給浮游動物[2- 3]。相對DOM的總量而言，其組分結(jié)構(gòu)和可利用程度與細菌的二次生產(chǎn)有著更為密切的關(guān)系[4]。通過礦化作用，細菌對與有機物密切相關(guān)的生源要素的再生和循環(huán)過程起著重要作用。對碳而言，浮游細菌能積累從大氣中固定的碳，通過微食物網(wǎng)進入傳統(tǒng)食物鏈，直至海洋深處，從而促進碳在全球范圍內(nèi)的循環(huán)[5]，在寡營養(yǎng)海區(qū)，DOC的分解和細菌生物量的增加有直接的關(guān)系[6]，在淡水中也有類似的規(guī)律[7]。有機物中的不穩(wěn)定組分，如葡萄糖和氨基酸等，在細菌每天吸收的有機碳中比例占到10%—30%，甚至更高[8]。因此，這種低分子量的有機分子是細菌能量的主要提供者。氮是核酸及蛋白質(zhì)的主要組成成分，是構(gòu)成生物體的必需元素。細菌的碳氮比較低，因此，它在氮循環(huán)中的功能更為受到重視[9]。磷在海洋中循環(huán)主要是靠生物進行的，生物作用是造成海洋磷分布不均的主要因素。海洋環(huán)境中浮游植物只能吸收溶解無機磷，細菌能夠利用溶解態(tài)有機磷，通過細胞質(zhì)膜外的酶將有機磷分解為無機磷[10]，然后提供給浮游植物。硫是構(gòu)成生命物質(zhì)所必須的元素，它是一些必需氨基酸、蛋白質(zhì)、多糖、維生素和輔酶的組成成分。硫的氧化過程是由多種化能自養(yǎng)硫細菌完成的，它的轉(zhuǎn)化是一個復雜的過程[11]。由此可見，細菌對以上各元素的生物地球化學循環(huán)都具有重要作用。在天然的海洋環(huán)境中，存在著不同的可溶性有機物和種類豐富的海洋異養(yǎng)細菌。不同種類的細菌可能會優(yōu)先選擇某一種或者某幾種特定的可溶性有機物分解利用[6,8]，天然海洋中的細菌可能會出現(xiàn)只利用有機物中的氨基、磷基或硫基，而不破壞其他碳鏈的情況，但是還有一部分細菌可以利用所有類型的可溶性有機物[8]，所以這些細菌可以繼續(xù)分解那些沒有被破壞的碳鏈。因此，在實驗室條件下，用DOC濃度的變化衡量有機物的降解是目前常用的方法[5- 6,12]。本論文在實驗室條件下培養(yǎng)天然異養(yǎng)細菌，研究異養(yǎng)細菌和含有不同生源要素有機物的相互作用，討論不同類型有機物的礦化速率和對細菌生長的影響。

1材料和方法

1.1樣品收集和處理

海水采集時間為2012年3月，地點為美國加利福尼亞州圣芭芭拉近岸海水，采樣深度5m。水樣采集后，先用孔徑為3.0μm的聚碳酸酯濾膜過濾，除去浮游藻類，再用0.22μm核孔濾膜過濾，除去細菌。用8體積除去細菌的過濾海水和2體積僅除去浮游藻類的海水混合成4L的培養(yǎng)液，置于系列具塞聚四氟乙烯桶中，分別加入不同種類的有機物，使培養(yǎng)液中的有機物濃度(以碳計)升高10μmol/L左右，在16℃恒溫條件下避光培養(yǎng)。每個培養(yǎng)條件平行做雙份。培養(yǎng)液所含有機物種類及濃度如表1所示。

1.2有機物分子結(jié)構(gòu)

葡萄糖具有簡單的碳鏈結(jié)構(gòu)，普遍存在于海水中，屬于最易分解的有機分子之一。為了消除有機物本身分子結(jié)構(gòu)的影響，選擇了具有葡萄糖基本結(jié)構(gòu)的有機物。細菌對這些有機物碳鏈部分的分解作用類似，但天然水體中細菌因其自身生命活動需要會選擇性分解含有不同生源要素的有機物。天然海水中有機物種類繁多，本文只考慮了4種有機分子作為研究對象(圖1)。有機試劑均購自美國Sigma公司。

1.3細菌生物量測定

采用DAPI(4′6-二脒基- 2-苯基吲哚)染色，熒光顯微鏡計數(shù)，按照文獻12的方法進行細菌生物量的測定，簡述如下：

表1　培養(yǎng)體系所含有機物種類及濃度(以碳計)

圖1　培養(yǎng)液中所添加的有機物Fig.1　Organic matters added in the bacteria inoculums

1.3.1準備工作

從接種開始每隔12h取樣對細菌生物量進行分析。取8mL水樣，加入10%的福爾馬林固定液2mL，置于4℃冰箱中冷藏保存，在3d之內(nèi)測定完畢。將孔徑為0.22μm的核孔濾膜置于Irgalan Black染料中浸泡15min染色，用于細菌的過濾。DAPI染液用0.22μm核孔濾膜過濾過的Milli-Q水配制，濃度為20μg/mL，避光冷藏保存。

1.3.2細菌生物量計算

取2mL(細菌生物量少時，為5mL)已固定的水樣到專用濾器中，在<0.07atm負壓下抽濾到0.5mL，停止抽氣，加入0.5mL DAPI溶液，避光染色3min，繼續(xù)抽濾至干。在載玻片上滴加少量無熒光顯微鏡油，將濾膜取下放在鏡油上，再在濾膜上滴加少量鏡油，蓋上蓋玻片，壓實，編號之后在專用盒中冷凍保存，用Olympus AX- 70熒光顯微鏡計數(shù)，隨機均勻選取10個視野計數(shù)被染色的細菌個體。細菌豐度(BA)用公式(1)計算:

(1)

式中，A為10個視野的平均細菌數(shù)；S1為濾膜的有效過濾面積；S2為視野面積；V為過濾水樣體積。用換算因子15fgC/個(將每個細菌數(shù)換算成碳含量)計算細菌生物量(BB)[12](μmolC/L)。

1.4DOC分析

從接種開始定時取樣，對培養(yǎng)液中的DOC進行分析。采用高溫燃燒法，用島津TOC-VCPH有機碳自動分析儀測定[12]。為了消除可能存在的玷污，樣品從培養(yǎng)桶中直接取樣到DOC測樣瓶中。DOC含量包括浮游細菌中的碳含量，但是浮游細菌碳含量占DOC的含量較小，因此可以忽略不計。

2結(jié)果和討論

2.1細菌生物量和有機物濃度的變化

由于細菌的指數(shù)生長期較短，一般在3d左右，之后由于大量存在的噬菌體攝食，生物量會出現(xiàn)較大波動，因此，細菌生物量監(jiān)測到第6天。體系中有機物的分解較緩慢，監(jiān)測到第15天。細菌生物量和有機物濃度隨時間的變化曲線如圖2所示。由圖2可以看出，在含碳、含氮和含磷有機物的培養(yǎng)液中，細菌生長較快，指數(shù)生長期結(jié)束時生物量較大，而對照組和含硫有機物體系中細菌生長緩慢，最終生物量較小。由有機物分解曲線可見，雖然有機物的初始濃度不同，在培養(yǎng)結(jié)束時，DOC濃度均為70μmol/L左右，說明此時有機物已經(jīng)比較穩(wěn)定，在短時間內(nèi)不易分解。

圖2　培養(yǎng)過程中細菌生物量和有機物濃度的變化Fig.2　Organic matter concentration and bacteria biomass in the whole cultivation process

2.2細菌比生長速率(μ)

細菌在指數(shù)生長期的生長速率用比生長速率(μ)來表示，按公式(2)進行計算[13]：

(2)

式中，BA0是初始t0時的細菌數(shù)，BA1為指數(shù)生長末期t1時的細胞數(shù)，由圖2可見，大部分體系的指數(shù)生長末期為第3天，因此，本文選取第3天的生物量和時間計算μ值。不同體系中的μ值如表2所示。

表2　不同體系中的比生長速率值

C- 1和C- 2分別表示含碳有機物的2個平行樣，N- 1和N- 2分別表示含氮有機物的2個平行樣，以此類推

由表2可以看出，加入含氮有機物的體系細菌生長速率最高(μ=1.26)，其次是碳(μ=1.25)，二者差異非常?。缓子袡C物體系中細菌生長速率(μ=1.16)比含有機氮和有機碳的體系要低，但明顯高于含硫有機物(μ=0.87)和對照組的細菌生長速率(μ=0.78)。比生長率的高低，反映了細菌活性的強弱[12]，通過結(jié)果中的大小順序，可以看出在含氮和含碳有機物體系中細菌活性最強。細菌比生長速率可能受到溶解有機物質(zhì)量、無機鹽、溫度等各種因素的影響[14]，在本文其他因子一致的情況下，有機物種類不同決定了細菌的活性，含氮有機物最能促進細菌的生長，含硫有機物的促進作用最弱，跟對照組數(shù)值差異不大。

2.3細菌增長效率(BGE)

BGE是水生系統(tǒng)中細菌通過二次生產(chǎn)將DOC轉(zhuǎn)化為自身顆粒有機物的效率，是一個描述水體細菌功能和生態(tài)角色的重要參數(shù)[15- 16]，也是評價微生物群落碳收支的關(guān)鍵指標[17]。該參數(shù)有不同的計算方法，本文用Carlson等[18]提出的公式(3)進行計算：

(3)

式中，ΔBB為指數(shù)生長期前后細菌生物量的變化，ΔDOC為細菌指數(shù)生長期前后體系中DOC濃度的變化。由圖2可見，大部分體系在第3天時能達到指數(shù)生長期，因此，本文計算BGE的公式為：

(4)

式中，BB3和BB0分別為第3天和初始時細菌生物量，DOC0和DOC3分別為體系中初始和第3天時有機物的含量。該公式的優(yōu)點是可以利用指數(shù)生長期細菌生物量和DOC的數(shù)據(jù)，誤差相對較小，且不需要測定細菌呼吸所消耗的碳量。不同體系中BGE的值見表3。

由表2可見，BGE的值從含硫有機物的24%到對照組的54%，不同體系有較大的差異。大小順序與細菌比生長速率的順序不同，說明細菌生長和轉(zhuǎn)化有機物為自身組織的效率沒有直接的關(guān)系。

作為評價微生物群落碳收支的關(guān)鍵指標[19]，BGE與細菌本身的生理條件密切相關(guān)。BGE旨在對異養(yǎng)微生物次級生產(chǎn)與呼吸代謝兩大生態(tài)過程之間的相對關(guān)系進行綜合比較[20]，可以更客觀地反映細菌生長過程中對有機碳源的利用效率，更有助于了解異養(yǎng)微生物對微食物網(wǎng)能量流動與物質(zhì)循環(huán)的貢獻[19]。研究表明，BGE與多種因素有關(guān)。一般認為溫度和營養(yǎng)物質(zhì)的可利用性是影響B(tài)GE的最主要影響因子。Lee等認為相對于溫度，底物質(zhì)量是調(diào)控BGE最主要的因子[21]，而DOC的濃度高低對其影響不大[12]。Halewood等研究了圣芭芭拉近岸水體的BGE，結(jié)果顯示，在一年中，BGE最高值出現(xiàn)在12月，為52%，最低值出現(xiàn)在3月，為5%，其大小與海水中DOC濃度沒有相關(guān)性[12]。本文對照組用同海域的水樣測得的BGE為54%，比文獻值略高，可能是由于文獻所用培養(yǎng)體系的溫度為12—20℃之間，跟本文固定的16℃恒溫不同導致。另外，由表3可見，在本文溫度、光照和菌種等其他因子完全一致的情況下，只有有機物的種類不同，而不同體系的BGE有相對較大的差異，說明不同有機物轉(zhuǎn)化為細菌自身組織的比例不同。由結(jié)果可知，相對于外源有機物，海洋本身所產(chǎn)生的有機物更有助于轉(zhuǎn)化為細菌自身物質(zhì)，而含硫有機物被細菌的利用效率最低。

表3　不同培養(yǎng)體系中的細菌增長效率(BGE)

2.4有機碳的消耗速率

用2種方法分析了不同有機物的礦化速率，一種為體系總體情況，一種為單個細菌分解有機物的速率，分別計算如下。

2.4.1DOC生物可利用性

引用參數(shù)%BDOC表示有機物分解速率，也可以表示有機物的生物可利用性[12]，用公式(5)計算：

(5)

圖3　在培養(yǎng)周期內(nèi)有機物的生物可利用性Fig.3　The bioavailability of different DOC in the whole culture process in various bacterial cultures

式中，CDOC0和CDOC1分別表示培養(yǎng)初期和結(jié)束時DOC的濃度。計算結(jié)果如圖3和表4所示。由圖3可見，含氮有機物分解的最充分，然后是含碳有機物，含磷和含硫有機物分解略慢，天然水體中的有機物分解最慢。

表4　DOC的生物可利用性%BDOC值

%BDOC: 有機物的生物可利用性bioavailability of DOC

由表4可以看出，含氮有機物的生物利用性最強，分解最快。其次是含碳有機物，然后是含磷有機物，天然有機物的生物可利用性最小。本文所取圣芭芭拉近岸天然海水中DOC濃度在66.6—80.4μmol/L之間，3月時，DOC濃度為(71.5±0.8)μmol/L[12]。Halewood等研究了該海區(qū)DOC的降解速率，結(jié)果表明，在7d內(nèi)，DOC濃度降低為69μmol/L，26d時降低為68μmol/L，降低幅度為4.3%左右[12]，跟本文對照組研究結(jié)果相近。在有外源性有機物加入的培養(yǎng)體系中，有機物的增加給細菌生長提供了相對豐富的營養(yǎng)，導致細菌生命活動加快，從而使有機物的分解量增加。研究表明，DOM的生物可利用性與其來源和性質(zhì)有密切的關(guān)系[22]，同時與水體中可能存在的無機營養(yǎng)鹽有關(guān)[23- 24]。在本文其他條件均一致的情況下，有機分子的生源要素組成成為影響其生物可利用性的唯一因子。在海水中各元素相對平衡的條件下，加上外源有機物后，其降解要同時伴隨著N的參與，因此含氮有機物的降解速率更快一些，其生物利用性也最高。

2.4.2有機碳的平均消耗速率

為了消除體系中細菌總量對分解有機物的影響，參照營養(yǎng)鹽在藻類生長過程中的吸收速率[25- 26]，提出單個細菌對有機碳的消耗速率公式：

(6)

式中，I為單個細胞對有機碳的消耗速率(μmol 個-1d-1)；C0、C1分別為起始和指數(shù)生長期結(jié)束時的DOC濃度(μmol/L)，t0、t1分別為起始和指數(shù)生長期結(jié)束時的時間，B(個/L)為指數(shù)生長期間細菌豐度的平均含量，用公式(7)計算：

(7)

式中，B0和B1分別為起始和指數(shù)生長期時的細菌豐度(個/L)。

不同體系中單個細菌對有機碳的消耗速率如表5所示。通過表5可以看出，在有外源性有機物添加的體系中，含氮有機物的平均消耗速率最高，含硫有機物的平均消耗速率最低，與細菌比生長速率和有機物消耗百分數(shù)的大小順序一致，表明含有不同生源要素的有機物對細菌生長的促進作用有差異，從而造成有機物本身的礦化作用速率不同。其中，含氮有機物最容易被細菌吸收利用，同時礦物作用速率也最快，含硫有機物則相反。

表5　不同體系中單個細菌對有機碳的消耗速率

3結(jié)論

由以上結(jié)果和分析可見，含有不同生源要素的有機物會對異養(yǎng)細菌的生長產(chǎn)生不同的影響，其中，含氮有機物對細菌生長的促進作用最明顯，其生物利用性最強，分解速率也最快，其次是含磷有機物，含硫有機物對細菌生長的促進作用最弱，分解速率也最慢，生物利用性最低。可見，天然水體中的有機物種類和細菌成長密切相關(guān)，但細菌生長效率與有機物種類關(guān)系不大。

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Mineralization of different dissolved organic matter containing various biogenic elements by natural bacteria in seawater

TAN Liju1, XIAO Hui2, Craig A. CARLSON3, WANG Jiangtao1,*

1CollegeofChemistryandChemicalEngineering,OceanUniversityofChina,Qingdao266100,China

2CollegeofMarineLifeSciences,OceanUniversityofChina,Qingdao266003,China

3Ecology,EvolutionandMarineBiology,UniversityofCalifornia,SantaBarbara,CaliforniaCA93106-6150,USA

Abstract：Heterotrophic bacteria in seawater play an important role in biogeochemical cycling of biogenic elements. The decomposition rate of different dissolved organic matter (DOM) is related to the amount of heterotrophic bacteria, and the biological utilization ratio of DOM influences the growth of bacteria. In this study, mineralization and the effect of four kinds of DOM with similar structure but different biogenic elements on bacterial growth were investigated. The results suggested that organic matter added to cultures promoted the growth of natural marine heterotrophic bacteria, and the order of specific growth rate (μ) was as follows: N > C > P > S > control. DOM with nitrogen and carbon was the most effective in accelerating the growth of bacteria. The order of bacterial growth efficiency was as follows: Control > C > P > N > S; these results indicated that bacterial secondary production has no direct correlation with the decomposition rate of organic matter. The consumption rate of organic matter per individual bacterium (I) was in the following order: N > C > P > S > control, which was the same for biological availability of different organic matter. These results suggested that the mineralization rate is different for various organic matters having similar structure but different biogenic elements. The organic matter with nitrogen was decomposed most easily, followed by carbonaceous organic matter and organic phosphorus, but organic sulfur remained somewhat refractory to decomposition.

Key Words:heterotrophic bacteria; dissolved organic matter; biogenic element; mineralization

DOI:10.5846/stxb201408291720

*通訊作者Corresponding author.E-mail: jtwang@ouc.edu.cn

收稿日期:2014- 08- 29;

修訂日期:2015- 06- 01

基金項目:國家海洋局海洋生態(tài)環(huán)境科學與工程重點實驗室開放基金(MESE- 2014-03)

譚麗菊，肖慧，Craig A. Carlson，王江濤.海水中天然細菌對不同生源要素有機物的礦化作用.生態(tài)學報,2016,36(1):77- 85.

Tan L J, Xiao H, Craig A. Carlson, Wang J T.Mineralization of different dissolved organic matter containing various biogenic elements by natural bacteria in seawater.Acta Ecologica Sinica,2016,36(1):77- 85.