朱志炎，毛琳琳，何勇，楊亞珍 董社琴，葉開溫，田志宏

長江大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，湖北 荊州 434025

印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物學(xué)特性及對植物生長的互作效應(yīng)研究進(jìn)展

朱志炎，毛琳琳，何勇，楊亞珍 董社琴，葉開溫，田志宏

長江大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，湖北 荊州 434025

[摘要]印度梨形孢(Piriformospora indica)發(fā)現(xiàn)于印度北部沙漠地區(qū)植物根系，具有多種多樣的生物學(xué)功能，可以促進(jìn)植物生長，提高植物對生物逆境與非生物逆境的忍耐性。簡要綜述了印度梨形孢在定殖過程、生物學(xué)功能和菌肥制作應(yīng)用方面的研究進(jìn)展。

[關(guān)鍵詞]印度梨形孢(Piriformospora indica)；定殖；逆境脅迫；植物-微生物互作

印度梨形孢(Piriformosporaindica)發(fā)現(xiàn)于印度西北部沙漠地區(qū)的灌木叢根部，主要由菌絲與孢子組成，其孢子形狀類似于梨形。根據(jù)其發(fā)現(xiàn)地與形態(tài)特征，命名為印度梨形孢。該菌屬于擔(dān)子菌門層菌綱梨形孢屬[1]。印度梨形孢具有多種多樣的作用，由于分子技術(shù)的限制與互作調(diào)控的復(fù)雜性，印度梨形孢與寄主之間的作用機(jī)制還未研究透徹。目前，人們研究較多的是根瘤菌與植物互作，但其可以互作的植物范圍較小。而叢枝狀菌根真菌可以同大多數(shù)植物互作，并同植物產(chǎn)生互惠共利的關(guān)系，擴(kuò)大了根瘤菌的作用范圍，但也有其局限性，叢枝狀菌根真菌可以定殖80%的維管植物，但其只能進(jìn)行活體營養(yǎng)，不能離開寄主而生存[2]，而擬南芥作為一種模式植物，菌根真菌無法在其根部定殖。印度梨形孢的出現(xiàn)，解決了以上難題，為研究真菌與寄主之間的作用，提供了一條可行的途徑。印度梨形孢在地球上分布廣泛，在亞洲、南美洲和澳洲都有報道。

1印度梨形孢在植物中的定殖過程

植物同微生物的關(guān)系分為偏利共生、共生和寄生3種模式。共生是偏利共生和寄生的中間狀態(tài)，這3種互作關(guān)系可以因為外界環(huán)境和自身的改變而改變。植物與真菌的共生需要植物防御反應(yīng)與真菌營養(yǎng)需求之間精細(xì)的平衡，達(dá)到一種對雙方都沒有不利的狀態(tài)。印度梨形孢在植物體內(nèi)的生活是兩相的，分為2個階段：活體營養(yǎng)階段與細(xì)胞程序死亡階段。植物內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的降解代表著印度梨形孢活體營養(yǎng)階段的結(jié)束和細(xì)胞死亡相關(guān)定殖的開始。

印度梨形孢在根部的定殖隨著根部的成熟，其定殖量增加，根尖基本上沒有定殖，伸長區(qū)主要是細(xì)胞間的定殖，分化區(qū)細(xì)胞內(nèi)外都有定殖[3]。印度梨形孢一般定殖于植物根部，而不會入侵至氣生部分。但也有例外，菌絲不僅在氣生部分表面擴(kuò)張，而且進(jìn)入氣生部分表皮細(xì)胞內(nèi)外[4]。

1.1印度梨形孢與植物之間互相識別

剛開始的識別階段，印度梨形孢給予植物有利作用的體系并未建立，所以植物把印度梨形孢當(dāng)做有害微生物，引起一些防衛(wèi)反應(yīng)。赤霉素調(diào)控植物防御反應(yīng)，開啟共生模式。在擬南芥與印度梨形孢共培養(yǎng)5d而未發(fā)生物理接觸時，根部的生長開始明顯變化。說明來自印度梨形孢釋放的物質(zhì)，引起植物根部變化，使印度梨形孢可以順利進(jìn)入植物而不被拒絕。一些科學(xué)家針對印度梨形孢與植物的識別階段做了深入研究，發(fā)現(xiàn)擬南芥在識別印度梨形孢時，擬南芥體內(nèi)一些蛋白質(zhì)發(fā)生變化，并列出了一些蛋白質(zhì)候選因子[5]。在印度梨形孢早期識別過程中，除了細(xì)胞膜上MATH蛋白的改變外，位于Trition X-100不溶細(xì)胞質(zhì)膜微小區(qū)域的受體酶At5g15960表達(dá)上調(diào)。它們具有富含亮氨酸重復(fù)序列的特點。它們的改變是瞬間的，隨著與植物互作的穩(wěn)定而消失[6]。

1.2印度梨形孢進(jìn)行活體營養(yǎng)階段

印度梨形孢與植物互作的穩(wěn)定需要植物防御反應(yīng)與印度梨形孢定殖之間的平衡。植物體內(nèi)一些植物激素、酶和基因發(fā)揮著平衡作用。乙烯可以抑制印度梨形孢在擬南芥根部的定殖，印度梨形孢可以在乙烯基因突變體中大量定殖而不產(chǎn)生促進(jìn)作用，甚至抑制擬南芥生長[7]。印度梨形孢會提高赤霉素的合成，而降低赤霉素合成與感知，會造成大麥細(xì)胞內(nèi)印度梨形孢定殖量的降低，可能是由于赤霉素的降低，導(dǎo)致植物體內(nèi)防御反應(yīng)失衡，通過增強(qiáng)防御作用來抵制印度梨形孢定殖[8]。MDAR2和DHAR5在干旱條件下，抑制印度梨形孢在大麥根部定殖，同樣也阻止PDF1.2表達(dá)量的上升[1]，抑制印度梨形孢引起植物的防御反應(yīng)。印度梨形孢本身及其細(xì)胞壁提取物和過濾液都可以提高大麥體內(nèi)MDAR2和DHAR5的表達(dá)，說明印度梨形孢產(chǎn)生的可溶性物質(zhì)，使酶的表達(dá)提升。這些酶表達(dá)的提升先于其基因表達(dá)的提高。PYK10基因在變異情況下，使擬南芥根部印度梨形孢的定殖量增加，而過量表達(dá)，定殖量不受影響[9]。正常狀態(tài)下，印度梨形孢使擬南芥中LRR1表達(dá)上調(diào)，而PDF1.2并不上調(diào)。而PYK10失活則相反。似乎說明PYK10限制印度梨形孢定殖，來抑制防御反應(yīng)，謀求共生。PYK10是調(diào)控位于內(nèi)質(zhì)網(wǎng)芥子酶的基因。PYK10位于內(nèi)質(zhì)網(wǎng)小體，茉莉酸酮脂可以誘導(dǎo)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)小體產(chǎn)生[10]，在茉莉酸酮脂突變體中，不會產(chǎn)生內(nèi)質(zhì)網(wǎng)小體。

印度梨形孢在同植物互作過程中，分泌976種具有信號肽的蛋白，基于原生質(zhì)功能作用，543種分泌蛋白作為效應(yīng)子候選因子。其中389種功能未知。154種具有Pfam結(jié)構(gòu)，其中64種具有蛋白酶活性，23種攜帶碳水化合物結(jié)合蛋白結(jié)構(gòu)LysM[11]。印度梨形孢可以產(chǎn)生少量生長素，對擬南芥體內(nèi)生長素具有調(diào)節(jié)作用，但不會誘導(dǎo)其合成及引起相關(guān)基因的改變，印度梨形孢會使過量產(chǎn)生的生長素轉(zhuǎn)變成偶聯(lián)物，從而使生長素誘導(dǎo)因子IAA6表達(dá)下調(diào)，印度梨形孢誘導(dǎo)的LRR1基因表達(dá)上調(diào)。在乙烯基因突變的擬南芥中，LRR1基因表達(dá)不會有短暫上調(diào)[7]。而在大麥體內(nèi)，印度梨形孢促進(jìn)生長素的合成[8]。印度梨形孢也可以產(chǎn)生分裂素，也誘導(dǎo)擬南芥體內(nèi)分裂素的產(chǎn)生，但分裂素不會影響印度梨形孢的定殖[12]。2個分裂素受體CER1和AHK2組合在互作中至關(guān)重要。擬南芥根部大小與結(jié)構(gòu)以及印度梨形孢定殖率同其促進(jìn)生長作用并沒有相關(guān)關(guān)系。

1.3植物細(xì)胞程序死亡階段

印度梨形孢在活體營養(yǎng)階段結(jié)束后，緊接著就是細(xì)胞程序死亡階段。在長期互作過程中，吲哚3乙醛肟衍生物IAOx可以限制印度梨形孢的定殖。短期互作時，IAOx缺乏可少量提升印度梨形孢定殖量，其空位由其他一些防御基因表達(dá)上升補(bǔ)缺。但6周后，主要由IAOx來負(fù)責(zé)調(diào)節(jié)印度梨形孢的定殖量[13]。印度梨形孢與大麥互作過程中，大麥體內(nèi)抑制細(xì)胞死亡的基因HvBI-1在接種7d后，表達(dá)量降低，當(dāng)過量表達(dá)時，會減少印度梨形孢在根部定殖量，表明印度梨形孢干擾細(xì)胞死亡程序來形成共生關(guān)系[3]。在侵入的細(xì)胞中，內(nèi)質(zhì)網(wǎng)膨大，液泡破裂。同時，內(nèi)質(zhì)網(wǎng)逆境感受子bZIP60和bZIP28、未折疊蛋白反應(yīng)受到抑制。半胱天冬氨酸酶缺失的擬南芥突變體中，印度梨形孢定殖量下降，細(xì)胞死亡概率也降低。表明印度梨形孢可能通過誘導(dǎo)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)逆境并且抑制未折疊蛋白反應(yīng)來定殖[14]。

印度梨形孢是主動殺死植物細(xì)胞還是感受到植物細(xì)胞的死亡而入侵還不得而知。但培養(yǎng)基成分的改變，使印度梨形孢與楊樹的關(guān)系從共生轉(zhuǎn)變成為敵對狀態(tài)[4]?？赡苁桥囵B(yǎng)基成分的改變，促使印度梨形孢合成某些有害物質(zhì)，進(jìn)而抑制楊樹正常的活動。這些物質(zhì)應(yīng)該不會是釋放出去的，因為定殖有印度梨形孢的細(xì)胞相鄰的細(xì)胞生存并未受影響或傷害[8]。

2印度梨形孢與植物互作的生物學(xué)功能

2.1印度梨形孢促進(jìn)植物生長

分析定殖有印度梨形孢蘭花根部的miRNA的表達(dá)，發(fā)現(xiàn)印度梨形孢促進(jìn)蘭花生長和根形成，通過對接種印度梨形孢植株與未接種的miRNA表達(dá)分析，發(fā)現(xiàn)印度梨形孢誘導(dǎo)復(fù)雜的miRNA和其目標(biāo)基因反應(yīng)，蘭花miRNA目標(biāo)基因涉及激素信號、細(xì)胞壁代謝和調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)錄因子，印度梨形孢通過改變蘭花miRNA模式來建立復(fù)雜的過程促進(jìn)植物生長[15]。研究印度梨形孢和磷對仙客來生長發(fā)育的影響，發(fā)現(xiàn)兩者對仙客來都有促進(jìn)作用，在適宜磷供應(yīng)條件下，印度梨形孢促進(jìn)磷的吸收從而使生長促進(jìn)作用更加明顯[16]。Sharma等[17]發(fā)現(xiàn)接種印度梨形孢的藥用植物蘆薈生物量和葉綠素顯著提高，具有更長的根和更高的莖，根和莖的數(shù)量都有所提高。定殖印度梨形孢的蘆薈微繁體100%存活，蘆薈中凝膠含量增加16.5%，酚含量也上升，蘆薈清除自由基的能力也增強(qiáng)。印度梨形孢也可以促進(jìn)藥用植物毛喉鞘蕊的生長[18]。

印度梨形孢培養(yǎng)濾液也可以促進(jìn)植物的生長。Bagde等[19]發(fā)現(xiàn)印度梨形孢培養(yǎng)濾液可以促進(jìn)美麗馬兜玲的生長，提高葉片中馬兜玲酸含量，促進(jìn)根數(shù)提高20%，根長增加98%，根干重提升123%，株高提高43%，枝長增加155%，葉的數(shù)目增加79%，葉寬提高36%，生物量提升136%，馬兜玲酸提高28.8%。印度梨形孢培養(yǎng)濾液同樣可以促進(jìn)青蒿的生長與其體內(nèi)青蒿素含量的提高[20]、亞麻屬植物生長和木酚素的增加[21]、向日葵的生長與含油量的提升[22]。

印度梨形孢細(xì)胞壁提取物可以促進(jìn)土豆的塊莖生成及產(chǎn)量的提高。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)土豆體內(nèi)Ca依靠蛋白CaM1和St-CDPK1和脂氧合酶mRNA的表達(dá)上升。外部添加Ca2+也會產(chǎn)生類似效果，表明細(xì)胞壁提取物中含有Ca2+[23]。而印度梨形孢的促進(jìn)作用是細(xì)胞壁提取物所不能完全替代的。

印度梨形孢誘導(dǎo)小白菜基因表達(dá)分析，發(fā)現(xiàn)印度梨形孢誘導(dǎo)的基因涉及運輸、碳水化合物代謝、激素信號、細(xì)胞壁代謝和根部形成。在印度梨形孢促進(jìn)煙草生長中，HSPRO基因發(fā)揮了巨大的作用[24]。促進(jìn)小白菜生長是通過促進(jìn)小白菜體內(nèi)生長素的合成來提升的，而擬南芥是平衡其體內(nèi)的生長素含量[25]。印度梨形孢體內(nèi)的磷酸轉(zhuǎn)運蛋白基因(PiPT)在印度梨形孢促進(jìn)植物磷吸收發(fā)揮重要作用。由于這些基因在植物外部菌絲中表達(dá)，所以印度梨形孢從土壤中吸收磷傳遞給寄主[26]。

2.2印度梨形孢提高植物抗逆境脅迫能力2.2.1印度梨形孢提高植物抗非生物逆境能力

印度梨形孢是從印度沙漠地區(qū)植物根系分離出來的[1]，說明印度梨形孢可以對干旱逆境下的植物起到有益作用。干旱伴隨著光合作用的下降，而印度梨形孢可以使這種下降有所減緩[27]。印度梨形孢可以通過降低丙二醛含量、提高抗氧化酶活性(POD、SOD和CAT)、促進(jìn)干旱相關(guān)基因表達(dá)、調(diào)節(jié)光合作用和類囊體CAS蛋白來增強(qiáng)白菜干旱逆境忍耐力[28]。CAS蛋白可以調(diào)節(jié)細(xì)胞質(zhì)中Ca含量，進(jìn)而控制氣孔的閉合[29]。蛋白質(zhì)組學(xué)分析接種印度梨形孢在干旱條件下蛋白質(zhì)變化，發(fā)現(xiàn)726個蛋白斑點，分析出45種蛋白，這些蛋白涉及光合作用、活性氧清除、代謝、信號傳導(dǎo)和植物防御反應(yīng)。印度梨形孢能提高光合作用、抗氧化防御和能量運輸方面蛋白質(zhì)的表達(dá)水平[30]。

印度梨形孢可以減輕大麥葉片由于NaCl引起的脂質(zhì)過氧化、代謝熱產(chǎn)生、脂肪酸去飽和作用，顯著提高根部抗壞血酸含量和抗氧化物酶活性[31]。大麥葉片中的K+和Na+比率也有所提高。在鹽脅迫的小麥中，提高小麥水分吸收、光合色素和脯氨酸含量[32]。應(yīng)用蛋白質(zhì)組學(xué)分析接種有印度梨形孢的大麥在鹽脅迫下蛋白質(zhì)的變化，發(fā)現(xiàn)968個蛋白斑點，其中72個變化顯著，進(jìn)一步分析出51種蛋白，這些蛋白涉及光合作用、細(xì)胞抗氧化防御、蛋白質(zhì)翻譯與降解、能量產(chǎn)生、信號傳導(dǎo)與細(xì)胞壁合成[33]。印度梨形孢最高可以在含0.4mol/LNaCl的培養(yǎng)基中生存，在鹽脅迫下，其體內(nèi)的一種類親環(huán)素A蛋白表達(dá)量上升。這種蛋白與親環(huán)素A在序列上有60%的類似[34]。將該種基因(PiCypA)轉(zhuǎn)入煙草中，可以提高煙草對鹽脅迫的耐受力，表現(xiàn)出與正常環(huán)境類似生長的現(xiàn)象[35]。這類蛋白可以同RNA結(jié)合，似乎是維持RNA穩(wěn)定性。

印度梨形孢可以提高白菜對水漬的耐受力，提高白菜的產(chǎn)量，體內(nèi)的蛋白質(zhì)含量、維生素、葉綠素、可溶性糖、CAT和POD活性都有所提高[36]。印度梨形孢可以提高擬南芥在高濃度鎘下的耐受力[5]。在低溫地區(qū)，同樣可以促進(jìn)大麥的生長[37]。

2.2.2印度梨形孢提高植物抗生物逆境能力

通過印度梨形孢對小麥鐮刀菌素冠腐病的影響研究發(fā)現(xiàn)，在離體培養(yǎng)的情況下，印度梨形孢對鐮刀菌素并未有直接的抑制作用。單獨接種鐮刀菌素降低種子出苗率并導(dǎo)致可見的褐變和根部生長遲緩。同時接種印度梨形孢與鐮刀菌素，可見癥狀消失，種子出苗率和根的生物量同對照相比幾乎不變。鐮刀菌侵入小麥，降低小麥體內(nèi)抗壞血酸和谷胱甘肽水平，同時降低一些抗氧化酶活性，提高脂質(zhì)過氧化。接種印度梨形孢的小麥，在鐮刀菌入侵時，并未出現(xiàn)以上變化。印度梨形孢在一定程度上依靠提高體內(nèi)抗氧化酶活性來保護(hù)寄主免受病原菌侵染[38]。印度梨形孢在離體的情況下，對黃萎病菌有直接的抑制作用。印度梨形孢可以顯著降低擬南芥中黃萎病菌的擴(kuò)展。接種印度梨形孢的擬南芥在黃萎病菌侵入后，并未表現(xiàn)出相應(yīng)的癥狀，也未引起擬南芥逆境與防御基因的表達(dá)。來自印度梨形孢其他信號參與了擬南芥對黃萎病菌的防御過程[39]。

研究印度梨形孢對番茄抗番茄黃化曲葉病毒植株T07-4和感病品種T07-1的影響，發(fā)現(xiàn)印度梨形孢提高抗病相關(guān)基因的表達(dá)，促進(jìn)感病植株T07-1抗病基因表達(dá)相對于抗病植株T07-4更多表達(dá)。印度梨形孢誘導(dǎo)感病品種T07-1對番茄黃化曲葉病毒的抗性。在黃化曲葉病毒侵染下，使發(fā)生率降低26%，病情指數(shù)降低1.25[40]。

印度梨形孢可以提高擬南芥對線蟲的抵御能力，印度梨形孢分泌物和細(xì)胞壁提取物也具有類似的作用，顯著影響線蟲的穩(wěn)定、侵染、生長與繁殖[41]。研究印度梨形孢定殖油菜對蘿卜蚜選擇寄主油菜的影響，分別在大棚擬自然環(huán)境和實驗室人工環(huán)境下進(jìn)行蚜蟲雙向選擇試驗，蘿卜蚜在有印度梨形孢定殖油菜上的數(shù)量顯著低于無印度梨形孢定殖的油菜。發(fā)現(xiàn)有印度梨形孢定殖的油菜與無印度梨形孢定殖的油菜，揮發(fā)物的種類沒有變化，而揮發(fā)物的總量、a-pinene、terpinolene、camphor、p-thujene、cedrene以及p-caryophyllene在單位時間內(nèi)有印度梨形孢定殖的油菜釋放的量顯著高于無印度梨形孢定殖的油菜[39]。

3印度梨形孢在作為生物菌肥方面應(yīng)用

印度梨形孢可以產(chǎn)生淀粉酶與蛋白酶，為了商業(yè)應(yīng)用的發(fā)展，培養(yǎng)基成分的篩選必不可少。利用Plackett-Burman實驗設(shè)計方法，分別以淀粉酶、蛋白酶和印度梨形孢生物量作為響應(yīng)量來篩選培養(yǎng)基重要影響因子，發(fā)現(xiàn)改變培養(yǎng)基成分，可以使淀粉酶從0.25mg·mL-1·h-1到0.45mg·mL-1·h-1，蛋白酶從0.1mg·mL-1·h-1到0.15mg·mL-1·h-1，印度梨形孢從0.8g·L-1到22.6g·L-1不等[42]。表明培養(yǎng)基對印度梨形孢產(chǎn)量及其次級代謝產(chǎn)物具有重要影響。Kumar等[43]在14L的發(fā)酵罐中，對印度梨形孢培養(yǎng)基成分及培養(yǎng)條件進(jìn)行優(yōu)化，在生長階段獲得更大生物量，在產(chǎn)孢階段獲得更多孢子。優(yōu)化的Kaefer培養(yǎng)基相對于原始培養(yǎng)基，印度梨形孢生長能力提高100%，獲得最大孢子量的時間減少了70%。

研究印度梨形孢分別與促生菌假單孢菌R62和R81共同作用于黑吉豆，發(fā)現(xiàn)相對于印度梨形孢單獨作用，印度梨形孢與R81共同作用對黑吉豆的促生作用更加明顯。印度梨形孢與短小芽孢桿菌共同作用于植物時，比單獨某個菌種作用于植物具有更強(qiáng)的促進(jìn)作用[44]。馬鈴薯培養(yǎng)基(PDB)是印度梨形孢發(fā)酵常用培養(yǎng)基，而短小芽孢桿菌在PDB中無法生長，這就限制了印度梨形孢復(fù)合菌肥的研制。利用椰子產(chǎn)業(yè)廢棄物椰子水進(jìn)行印度梨形孢菌肥的發(fā)酵，采用經(jīng)濟(jì)實惠的椰子水可以共同培養(yǎng)印度梨形孢與短小芽孢桿菌，這為大規(guī)模生產(chǎn)印度梨形孢菌肥提供了可能。

與液體菌肥相比，印度梨形孢固體菌肥在孢子效力、細(xì)胞生存能力、運輸和處理過程具有不可比擬的優(yōu)勢。Tripathi等[45]探究印度梨形孢作為生物菌劑的載體，他們分別利用滑石粉、粘土、木屑和生物有機(jī)物作為載體進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)以滑石粉為載體，在微生物濃度、貯存溫度和生物活性方面具有更強(qiáng)優(yōu)勢。印度梨形孢與滑石粉以5%的質(zhì)量比進(jìn)行混合，最為穩(wěn)定和有效，在30℃下可以保持108CFU·g-1，有效期可以延長至180d。然后將以滑石粉為載體的菌劑作用于植物，研究在溫室條件下作用于四季豆的最佳劑量。Varma[1]等在印度梨形孢發(fā)酵后，將發(fā)酵液通過雙層紗布過濾得到印度梨形孢菌絲，運用亞硫酸鎂作為載體與其進(jìn)行混合，以2%的質(zhì)量比混合，印度梨形孢活性最有效并且穩(wěn)定。平均菌落數(shù)在109以上，濕度為20%。

以上研究為印度梨形孢商業(yè)化應(yīng)用奠定了良好的基礎(chǔ)。在印度梨形孢發(fā)酵以及后期載體的選擇方面推進(jìn)了其商業(yè)化應(yīng)用進(jìn)程。印度梨形孢可以作為生物菌肥更好地為農(nóng)業(yè)發(fā)展做出貢獻(xiàn)。

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[收稿日期]2016-03-17

[基金項目]湖北省生物菌肥工程技術(shù)研究中心資助項目(GCZX2012042)。

[作者簡介]朱志炎(1989-)，男，碩士生，研究方向為植物生物技術(shù)。通信作者：田志宏,zhtian@yangtzeu.edu.cn。

[中圖分類號]Q949.329

[文獻(xiàn)標(biāo)識碼]A

[文章編號]1673-1409(2016)15-0053-06

[引著格式]朱志炎，毛琳琳，何勇，等.印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物學(xué)特性及對植物生長的互作效應(yīng)研究進(jìn)展[J].長江大學(xué)學(xué)報(自科版) ，2016，13(15)：53～58.