史建榮，仇劍波，董 飛，徐劍宏，祭 芳，劉 馨，俞明正

(江蘇省農(nóng)業(yè)科學院食品質(zhì)量安全與檢測研究所/農(nóng)業(yè)部農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全風險評估實驗室/農(nóng)業(yè)部農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全控制技術(shù)與標準重點實驗室/江蘇省現(xiàn)代糧食流通與安全協(xié)同創(chuàng)新中心/江蘇省食品安全重點實驗室-省部共建國家重點實驗室培育基地，江蘇南京 210014)

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小麥鐮刀菌毒素及其發(fā)生風險研究進展

史建榮，仇劍波，董 飛，徐劍宏，祭 芳，劉 馨，俞明正

(江蘇省農(nóng)業(yè)科學院食品質(zhì)量安全與檢測研究所/農(nóng)業(yè)部農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全風險評估實驗室/農(nóng)業(yè)部農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全控制技術(shù)與標準重點實驗室/江蘇省現(xiàn)代糧食流通與安全協(xié)同創(chuàng)新中心/江蘇省食品安全重點實驗室-省部共建國家重點實驗室培育基地，江蘇南京 210014)

摘要：近年來，小麥赤霉病在我國小麥產(chǎn)區(qū)高頻率流行，尤其在長江中下游、淮河流域以及黃淮南部，導致小麥中鐮刀菌毒素嚴重污染，不僅影響小麥產(chǎn)量，還危害人畜健康。鐮刀菌毒素包括脫氧雪腐鐮刀菌烯醇(DON，又稱嘔吐毒素)、玉米赤霉烯酮(ZEN)、雪腐鐮刀菌烯醇(NIV)以及伏馬毒素(FB)等，可以引起動物消化、神經(jīng)、免疫以及生殖系統(tǒng)異常，有的還具有致癌作用。本文對我國小麥鐮刀菌毒素的發(fā)生情況與影響因素進行了分析，同時對鐮刀菌毒素的風險評估與防控研究的迫切性進行了探討，以期提高人們對小麥鐮刀菌毒素污染的認識，保障我國小麥產(chǎn)業(yè)的健康發(fā)展。

關鍵詞：小麥；鐮刀菌毒素；風險分析；赤霉病

據(jù)國際糧農(nóng)組織(FAO)估計，全球1/4的糧食因為真菌毒素的污染而難以正常食用。在我國，由于小麥赤霉病的頻繁發(fā)生，鐮刀菌毒素污染已經(jīng)成為小麥質(zhì)量安全的重大問題。2010-2015年，我國小麥產(chǎn)區(qū)赤霉病連續(xù)流行，其中，2010年、2012年、2014年和2015年，長江中下游和江淮流域重度流行，2010年、2012年和2015年還在淮河以北及黃淮南部地區(qū)局部流行。2012年全國赤霉病發(fā)生面積高達927萬hm2。如此高強度流行導致我國部分區(qū)域小麥穗期鐮刀菌毒素嚴重發(fā)生，引起穗腐，不僅影響籽粒產(chǎn)量，而且病區(qū)收獲的小麥由于鐮刀菌毒素污染，無論食用或飼用，對人和動物都具有安全風險，嚴重影響了小麥產(chǎn)業(yè)的健康發(fā)展。為了提高人們對小麥鐮刀菌毒素污染的認識，進而保障我國小麥產(chǎn)業(yè)的健康發(fā)展，本文綜述了小麥鐮刀毒素的種類、危害、發(fā)生及影響因素等方面的研究進展，同時對鐮刀菌毒素的風險評估與防控研究的迫切性進行了探討。

1小麥鐮刀菌毒素的種類和危害

根據(jù)化學結(jié)構(gòu)及其在小麥中的檢出頻率，鐮刀菌毒素可分為單端孢霉烯族化合物(Trichothecenes)、玉米赤霉烯酮(Zearalenone, ZEN)、伏馬毒素(Fumonisins,FB)和丁烯酸內(nèi)酯等類型。而單端孢霉烯族毒素又可分為A和B兩類，A類包括T-2毒素、HT-2毒素、新茄病鐮刀菌烯醇和蛇形霉素(Diacetoxyscirpenol,DAS)；B類包括脫氧雪腐鐮刀菌烯醇(Deoxynivalenol, DON)及其衍生物和雪腐鐮刀菌烯醇(Nivalenol,NIV)及其衍生物[1-2]。

DON毒素又稱嘔吐毒素，是小麥中污染率和污染水平最高的一種倍半萜烯類化合物，它主要由禾谷鐮刀菌(Fusariumgramminearum)和黃色鐮刀菌(F.culmorum)產(chǎn)生。DON毒素的主要作用機理是抑制粒狀單核細胞增殖，具有明顯的細胞毒性，對于成長較快的細胞具有損傷作用，表現(xiàn)為抑制蛋白質(zhì)和DNA的合成[3-5]。DON能夠干擾免疫系統(tǒng)，對動物的非特異性免疫應答會產(chǎn)生很大的影響，表現(xiàn)為血液中免疫球蛋白數(shù)量的變化[6-8]。此外，DON還有一定的胃腸毒性，人和動物攝取被DON污染了的小麥制品，易引起食欲下降、體重減輕、代謝紊亂等癥狀，嚴重時可導致嘔吐[9-11]。

ZEN毒素又稱F-2毒素，是2, 4-二羥基苯甲酸內(nèi)酯類化合物，由禾谷鐮刀菌(F.gramminearum)、三線鐮刀菌(F.tricincrum)、尖孢鐮刀菌(F.oxysorum)、黃色鐮刀菌(F.culmorum)、木賊鐮刀菌(F.equiseti)和燕麥鐮刀菌(F.avenaceum)等產(chǎn)生。ZEN毒素不僅具有類雌激素作用，可與子宮內(nèi)雌激素受體不可逆結(jié)合，從而影響動物的生殖生理狀況，導致動物不孕或流產(chǎn)[12-13]，而且還具有免疫毒性，能導致DNA收斂，染色體失常等現(xiàn)象，影響細胞的免疫機能[14-16]。此外，ZEN毒素還對腫瘤的發(fā)生有一定的影響[17-18]。

FB毒素是一類由不同多氫醇和丙三羧酸組成的結(jié)構(gòu)類似的雙酯化合物，目前共發(fā)現(xiàn)A、B、C和P四組，主要由輪枝鐮刀菌(F.verticilloides)、木賊鐮刀菌(F.equiseti)、尖孢鐮刀菌(F.oxysorum)和層出鐮刀菌(F.prolifertum)等產(chǎn)生。FB毒素的主要作用機理是抑制神經(jīng)酰胺合成酶改變鞘脂的基本比率，主要引起馬腦白質(zhì)軟化癥[19]和豬肺水腫綜合癥[20]。同時，F(xiàn)B毒素能夠引起動物的免疫功能降低，造成免疫抑制。此外，F(xiàn)B毒素對動物肝臟、腎臟也具有毒性作用。1993年，F(xiàn)B毒素被國際癌癥研究機構(gòu)(Intemational Agency of Research Cancer, IARC)劃定為2B類致癌物。

T-2毒素是四環(huán)的倍半菇烯類化合物，主要由三線鐮刀菌(F.tricincrum)、木賊鐮刀菌(F.equiseti)和茄病鐮刀菌(F.solani)等產(chǎn)生。T-2毒素主要表現(xiàn)為基因與細胞毒性，例如抑制細胞蛋白質(zhì)、DNA和RNA合成，導致DNA損傷，引起基因表達變化；改變細胞膜結(jié)構(gòu)、影響細胞膜的通透性等[21-23]。T-2毒素還具有一定的血液毒性，可引起血小板和白細胞數(shù)量的減少，血細胞凋亡和骨髓壞死等現(xiàn)象[24]。T-2毒素引起人或動物中毒的癥狀主要包括嘔吐、腹瀉、體重減輕和食欲降低等。

2我國小麥鐮刀菌毒素的發(fā)生與危害趨勢

我國早在20世紀80年代就有鐮刀菌毒素的危害報道[25]。2000年以來，我國小麥赤霉病連續(xù)多年重發(fā)生。其中，2003年、2010年和2015年流行最為嚴重，2005年、2006年、2008年、2012年、2013年和2014年均有部分地區(qū)重發(fā)生。小麥中鐮刀菌毒素日益提升為我國農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全的重大問題。

DON、ZEN及其衍生物是小麥中最為普遍發(fā)生的鐮刀菌毒素。2005年王曉云等[26]對河南、湖北、四川、吉林、廣西和廣東六省的190份小麥樣品進行了檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，DON毒素污染率達66.3%。2007-2008年李鳳琴等[27]在河南、河北、安徽、四川、重慶和江蘇六省市采集了192份小麥樣品，其中，88%的樣品檢出了DON，但污染水平?jīng)]有超過我國限量標準；值得注意的是，其中隱蔽型毒素DON-3-G的污染水平較高；此外，22.9%的樣品ZEN表現(xiàn)陽性，其中6份樣品含量超過60 μg·kg-1的限量標準。2008年吳 杰等[28]對全國229個小麥樣品進行了四種鐮刀菌毒素檢測，其中，DON的污染水平最高，平均值達73.87 μg·kg-1。2010年Cui等[29]對江蘇和安徽59個樣品的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，89.3%的小麥樣品檢測到DON毒素，濃度為259～4 975 μg·kg-1，70%的樣品DON毒素含量超過1 000 μg·kg-1。2010年馬皎潔等[30]分析了小麥及其制品中的毒素污染情況，125份樣品中DON及其衍生物的檢出率超過80%，但是只有1份的DON含量超標；ZEN的檢出率也較高，但是含量低于國家限量標準。2011-2012年Han等[31]對上海的38份樣品進行檢測，發(fā)現(xiàn)DON、3ADON和15ADON全部有檢出，但是均沒有超過限量標準。2010-2015年Ji等[32]連續(xù)調(diào)查了江蘇省小麥的毒素污染水平，發(fā)現(xiàn)DON檢出率最高，常年檢出率在50%～100%之間，迄今檢測到的DON最高濃度達41 157.13 μg·kg-1；而ZEN的檢出率呈現(xiàn)顯著上升趨勢，污染程度逐年加重，最高檢出濃度達到3 048.88 μg·kg-1。最近王 淞等[33]從我國十個省份采集了50份小麥樣品，對其中DON毒素的污染情況進行調(diào)查，結(jié)果表明，DON的檢出率為30%，最高含量為862 μg·kg-1。

FB毒素和T-2毒素等只在部分地區(qū)有報道。1999年顏 燕等[34]對山東省市場上和糧庫中的50份小麥樣品進行FB毒素檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，F(xiàn)B毒素污染率為94%，平均含量為27.5 mg·kg-1。2003年孫武長等[35]對吉林省三個地區(qū)的小麥進行FB毒素檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，22.5%的樣品能檢測到FB毒素，濃度為4.11～21.98 mg·kg-1。2005年呂 斌等[36]對湖北省62份小麥樣品進行FB毒素檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，F(xiàn)B毒素的污染率為55.77%，含量范圍為7.68～20.12 mg·kg-1。1992年陽傳和等[37]對我國部分地區(qū)小麥中的T-2毒素進行了污染調(diào)查，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，330份小麥樣品中有264份樣品污染了T-2毒素，平均含量為53.3 μg·kg-1。1995年陳一峰等[38]調(diào)查了貴州省小麥T-2毒素的污染情況，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，該地區(qū)T-2毒素污染率為76.9%，最高含量達824.6 μg·kg-1。1998年賀玉梅等[39]對北京市小麥樣品中T-2毒素的污染情況進行調(diào)查，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，T-2毒素的污染率達90.8%，平均濃度為21.3 μg·kg-1。

我國因鐮刀菌毒素污染超標所造成的連帶損失觸目驚心。2013年報道，湖北省2010年收購托市小麥中有10.63萬噸真菌毒素超標小麥被封存處理。僅湖北省10.63萬噸小麥的總價格就達到19 567萬元，資金來源農(nóng)發(fā)行貸款，中央財政全額承擔利息和保管費用。至2013年6月30日止，中央財政累計撥付保管費用3 112萬元。長期封存，保管費和利息仍將持續(xù)支出(http://www.mof.gov.cn/mofhome/zhejiang/lanmudaohang/caizhengjiancha/201308/t20130802_973254.html)。這種情況在其他各小麥生產(chǎn)區(qū)均不同程度存在，據(jù)臨儲小麥拍賣公告，河南、安徽兩省2010年封存的毒素超標小麥達到1 000 540噸(http://www.sdpc.gov.cn/fzgggz/jjmy/lyzc/201411/t20141126_649523.html, http://www.cereal.com.cn/news/2014/11/1415169232.shtml)，以湖北省的數(shù)據(jù)類推，河南、安徽兩省封存小麥的衍生損失高達數(shù)十億元。

3影響鐮刀菌毒素發(fā)生的因素

近年來，農(nóng)業(yè)部對中國主要小麥產(chǎn)區(qū)的生物毒素開展了風險排查與評估。通過對我國小麥主產(chǎn)區(qū)實地調(diào)研取樣分析，從小麥品種類型、田間植保措施、產(chǎn)毒鐮刀菌種群入手，分析從田間到倉庫、由品種到氣候、由生產(chǎn)到加工的全過程、多環(huán)節(jié)的風險，探索小麥DON及其衍生物和ZEN等多種毒素混合污染發(fā)生的相關規(guī)律、關鍵時期與變化趨勢，為小麥鐮刀菌毒素污染的分類治理提供依據(jù)，為保障我國小麥生產(chǎn)安全以及谷物食用安全奠定基礎。

3.1品 種

不同小麥品種對赤霉病的抗性水平和耐毒素積累的能力具有顯著性差異，篩選和培育具有穩(wěn)定抗赤霉病和毒素積累的品種材料是防控赤霉毒素最安全有效的措施。目前，根據(jù)小麥品種對病原菌毒素產(chǎn)生的影響，主要把小麥品種對赤霉病的抗性分為5種類型：抗初侵染、抗病原菌的擴展、抗毒素、抗麥粒的再侵染及耐病性[40-44]。國內(nèi)外相關的育種和分析工作很多，如徐 飛等[45]發(fā)現(xiàn)河南的106個小麥品種中沒有抗病品種，而僅有兩個為抗毒素材料；蘇雙飛等[46]報道了同樣的結(jié)果。目前僅有少數(shù)幾個品種及衍生系效果較好，且在全世界范圍內(nèi)大規(guī)模種植，如蘇麥3號和望水白等[47]。絕大多數(shù)研究表明，種植這些抗性品種能顯著降低籽粒中毒素的積累[47-48]。

對于毒素積累和發(fā)病程度之間的關系，多數(shù)研究認為籽粒中毒素水平與穗部病害程度有一定的相關性[49-50]。小麥的抗赤霉病性和抗毒素積累作用都表現(xiàn)為數(shù)量性狀的遺傳特性。接種后的病小穗率分布和病穗組織中的毒素含量，也表明二者都為多基因控制的數(shù)量性狀[47]。研究結(jié)果也初步證明了二者不是由相同的基因所控制，因此在篩選抗源和抗病育種過程中，抗毒素積累的研究須單獨進行分析。雖然目前生產(chǎn)上尚未發(fā)現(xiàn)對赤霉病免疫的小麥品種，而且小麥對赤霉病的抗性的遺傳機理較為復雜，表現(xiàn)為多基因控制的數(shù)量性狀，且傳統(tǒng)抗病育種工作既困難且耗時。但隨著分子生物技術(shù)的發(fā)展，通過基因工程對小麥進行改造獲得抗赤霉病品種已成為研究熱點。以寄主抗病性相關的代謝過程為基礎的育種篩選能夠加速篩選的過程。例如，最近的一項代謝組的研究發(fā)現(xiàn)，苯基丙氨酸、茉莉酮酸酯、亞麻酸、對香豆酸和DON水平在某些大麥中與抗病性有關[51]。

3.2化學防治

過去幾十年來，多菌靈小麥花期噴霧防治是我國小麥赤霉病防治的常規(guī)方法，為我國近30年來有效防治赤霉病發(fā)揮了重要作用。近5年來，我國赤霉病的防控力度逐年加大，尤其在江蘇和安徽等赤霉病重發(fā)省份，主管省長親自過問，植保部門全面發(fā)動，赤霉病防控力度空前未有。但是近年來鐮刀菌毒素的監(jiān)測結(jié)果，令人對化學防治對鐮刀菌毒素的控制產(chǎn)生了疑問。一方面，化學防治控制了赤霉病發(fā)生程度，有效挽回了產(chǎn)量損失。但是，以田間中等發(fā)病程度、病穗率30%為例，化學防治達到85%的病穗率防治效果計，田間仍有4.5%的病穗率，收獲的小麥鐮刀菌毒素污染超標的可能性仍然比較大。這也是近幾年雖然赤霉病防控水平高，最終小麥質(zhì)量卻連續(xù)多年在低水平徘徊的主要原因。另一方面，有研究認為多菌靈不易降低DON毒素污染程度[52]。由于對多菌靈具有抗性的田間鐮刀菌種群上升，而抗性菌株的DON合成能力較常規(guī)菌株有不同程度的提升[53]。同時，為了維持防效，多菌靈的用藥量也在相應加大，進而加大鐮刀菌的抗性水平，這可能與江淮地區(qū)小麥樣品中毒素含量檢出率及含量較高有一定關系。

三唑類殺菌劑對小麥赤霉病及其鐮刀菌毒素有良好的防控效果。例如，戊唑醇、丙硫菌唑和葉菌唑，顯著降低小麥籽粒中病原菌侵染及合成DON和NIV的能力[54-56]。目前，Proline 480 SC(丙硫菌唑)、Prosaro 421 SC(丙硫菌唑加戊唑醇)、Caramba 0.75 SL(葉菌唑)和Folicur(戊唑醇)等殺菌劑已經(jīng)廣泛應用于美國小麥DON毒素的控制。但是在低劑量條件下，殺菌劑對毒素的控制可能出現(xiàn)相反的結(jié)果[57]。這可能由于在離體條件下，亞致死劑量的殺菌劑刺激菌體H2O2的產(chǎn)生，從而導致病原菌DON積累量的增加[58]。

氰烯菌酯是由江蘇省農(nóng)藥研究所研發(fā)的新型丙烯酸酯類殺菌劑，其專化性強、殺菌活性高，對植物病害具有良好的預防作用和治療作用，尤其對由鐮刀菌引起的多種植物病害具有良好的防治效果。氰烯菌酯的使用不僅能有效降低小麥赤霉病，而且還能減少DON毒素污染，提高小麥的產(chǎn)量[59]。氰烯菌酯與多菌靈沒有交互抗性，對于治理多菌靈抗藥性問題具有重要的意義[60]。

3.3輪作方式

禾谷鐮刀菌腐生能力強，易在水稻、玉米作物的病殘體中營腐生生活越冬，來年形成的子囊殼成為小麥赤霉病的主要侵染源。所以對農(nóng)田中病殘體的處理可消滅或減少初侵染菌源，在一定程度上影響小麥赤霉病的發(fā)生。有研究表明，小麥與玉米、水稻輪作會加重赤霉病及其毒素的發(fā)生程度，但不同耕作對赤霉病發(fā)生的影響程度有差異[61]。小麥與玉米的輪作方式特別適合禾谷鐮刀菌的生存繁殖。在北美和歐洲，小麥與玉米的輪作系統(tǒng)中，DON的含量要顯著高于和大豆等其他旱作作物輪作的小麥樣品[62-64]。我國北方主要是小麥與玉米、大豆等輪作，南方則是以與水稻輪作為主，最新的研究結(jié)果表明，當水稻為前茬作物時，江蘇和安徽兩省的小麥樣品中DON的濃度顯著高于小麥與棉花、大豆和玉米的輪作方式[65]。我們選擇了同時具有小麥水稻及小麥玉米兩種輪作方式的四個地區(qū)，發(fā)現(xiàn)2012-2014年前茬作物為水稻的小麥中DON含量要高于前茬作物為玉米的小麥樣品 (未發(fā)表)。這和小麥水稻輪作系統(tǒng)中亞洲鐮刀菌比例高有關，亞洲鐮刀菌種群以合成3ADON為主，而3ADON種群DON合成能力要顯著強于15ADON的種群。而ZEN則相反，玉米輪作區(qū)要顯著高于水稻輪作區(qū)。因此，不同的輪作方式影響小麥籽粒中毒素的種類和積累量。

4加大對鐮刀菌毒素的風險評估與防控研究已刻不容緩

隨著小麥赤霉病發(fā)生區(qū)域和發(fā)生頻率的持續(xù)上升，鐮刀菌毒素污染已經(jīng)成為我國小麥產(chǎn)業(yè)的重大威脅。必須加大鐮刀菌毒素的發(fā)生種類、風險程度的監(jiān)測研究，揭示影響鐮刀菌毒素產(chǎn)生、遷移、變化的各種因素，為毒素防控提供依據(jù)。必須持續(xù)提升品種抗性，不僅在長江中下游麥區(qū)、江淮麥區(qū)，而且要逐步延伸到淮北以及黃淮小麥主產(chǎn)區(qū)。不僅要強化赤霉病抗性指標，而且要強調(diào)毒素累積評價指標，尤其要開展低毒素累積小麥品種的研發(fā)。必須加大赤霉病防控化學藥劑與微生物藥劑的篩選與研發(fā)，赤霉病農(nóng)藥登記不僅要評價赤霉病防控效果，而且要評價對鐮刀菌毒素的防控與降解效果，對于刺激毒素產(chǎn)生的殺菌劑要一票否決。必須強化對鐮刀菌毒素污染小麥的處置研究，研發(fā)降解去毒的關鍵技術(shù)，提出分類利用含毒小麥的技術(shù)途徑與理論依據(jù)。通過全過程的風險監(jiān)測，研發(fā)高效的毒素防控技術(shù)，才能將小麥鐮刀菌毒素降低到容許范圍之下，保障小麥產(chǎn)業(yè)的健康發(fā)展，保障畜牧養(yǎng)殖業(yè)以及人類健康。

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Risks ofFusariumToxins of Wheat in China

SHI Jianrong, QIU Jianbo, DONG Fei, XU Jianhong, JI Fang, LIU Xin,YU Mingzheng

(Institute of Food Quality and Safety, Jiangsu Academy of Agricultural Sciences/Laboratory of Agro-product Quality and Safety Risk Evaluation, Ministry of Agriculture/Key Laboratory of Agro-product Quality and Safety Management and Standard, Ministry of Agriculture/Collaborative Innovation Center for Modern Grain Circulation and Safety/Key Lab of Food Quality and Safety of Jiangsu Province-State Key Laboratory Cultivation Base, Nanjing, Jiangsu 210014, China)

Abstract:In recent years,Fusarium head blight of wheat has been a frequent epidemic, especially in the middle and lower Yangtse valley, Huai valley and the southern Huang-Huai valley.The disease caused a great loss of yield, and even more the harvested grains containing Fusarium toxins harmed to livestocks and human health.Fusarium toxins, including deoxynivalenol (DON, also called vomitoxin), zearalenone (ZEN), nivalenol (NIV) and fumonisin (FB), can cause animal digestive disorder, nervous and immune inhibition, reproductive system abnormalities, even cancer.In this paper, the occurrence and influencing factors of Fusarium toxins in China were analyzed, and the urgency of the research on the risk assessment, prevention and control of Fusarium toxins was discussed, which is hopefully of benefit to understand of Fusarium toxins and to protect the development of wheat industry in China.

Key words:Wheat; Fusarium toxins; Risk evaluation;Fusarium head blight

中圖分類號：S512.1；S330

文獻標識碼：A

文章編號：1009-1041(2016)02-0129-07

基金項目：國家自然科學基金項目(31271988)；國家農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全風險評估項目(GJFP201500702)；國家公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項(201303016)；江蘇省自然科學基金項目(BK20150545)

收稿日期：2015-12-21修回日期：2015-12-30

網(wǎng)絡出版時間：2016-01-26

網(wǎng)絡出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1359.S.20160126.1944.002.html

第一作者E-mail：shiji@jaas.ac.cn