吳建普，周偉，李明會

(1.西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院，云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點實驗室，云南　昆明650224；

2．西藏自治區(qū)林業(yè)調(diào)查規(guī)劃研究院，西藏　拉薩850000)

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云南高黎貢山赧亢東白眉長臂猿的鳴叫及其行為

吳建普1,2，周偉1，李明會1

(1.西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院，云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點實驗室，云南昆明650224；

2．西藏自治區(qū)林業(yè)調(diào)查規(guī)劃研究院，西藏拉薩850000)

摘要：為探討東白眉長臂猿的鳴叫功能，于2007年春、秋季和2008年春季對分布在高黎貢山赧亢的1♀1♂(成體)1幼的家群和獨猿(1♀，成體)跟蹤觀察，記錄其鳴叫頻次及行為。研究結(jié)果表明，家群年間鳴叫時間和頻次差異性顯著(p=0.05)。三個季節(jié)比較，以2008年春季家群的持續(xù)鳴叫時間最長。導(dǎo)致這種情況的原因有三，首先是2007年春季家群需要保護幼猿，所以減少鳴叫；其次，2008年幼猿死亡后家群中雌性個體發(fā)情和交配準備導(dǎo)致鳴叫頻次和持續(xù)時間增加；再次，2008年春季家群和獨猿的相對距離較近，導(dǎo)致春季長臂猿鳴叫時間和頻次較高。秋季家群成功的二重唱頻次高于春季，其二重唱行為更多地支持加強群內(nèi)雌雄配對關(guān)系假說，而非空間和資源防衛(wèi)假說。群間的合唱還與家群的警戒和防御有關(guān)；對雌性獨猿而言，長時間對家群的尾隨和回應(yīng)性鳴叫，其功能含義還需深入研究驗證。

關(guān)鍵詞：東白眉長臂猿；鳴叫行為；鳴叫頻次；持續(xù)時間；高黎貢山

鳴聲是長臂猿類重要的行為之一。長臂猿的鳴聲分析主要應(yīng)用于種間的分類討論[1]；還可以監(jiān)測長臂猿類種群數(shù)量分布變化等。長臂猿鳴聲的主要功能為群間的隔離、群體的定位、資源防御(如領(lǐng)域、食物資源或配偶)、群體的形成與維持、配偶吸引、配偶穩(wěn)固和宣傳配偶信息等[2～8]。

白眉長臂猿屬(Hoolock)隸屬靈長目(Primates)長臂猿科(Hylobatidae)，目前具2個種，東白眉長臂猿(Hoolockleuconedys)和西白眉長臂猿(Hylobateshoolock)[9]。白眉長臂猿為典型的一夫一妻制，具領(lǐng)域性和鳴叫習(xí)性。國內(nèi)對滇西東白眉長臂猿的鳴叫研究集中在時間特征分析。研究結(jié)果顯示，它在不同季節(jié)鳴叫發(fā)生時間有顯著差異，同一季節(jié)異地種群間鳴叫持續(xù)時間差異顯著。當(dāng)?shù)貧夂颉⒃橙好芏取⒌貭顟B(tài)等對鳴叫有影響[10]。對云南騰沖大塘東白眉長臂猿的鳴叫行為研究表明，鳴叫主要發(fā)生在黎明后4h內(nèi)，平均每次鳴叫持續(xù)14min 59s，不同群體間鳴叫持續(xù)時間不同。天氣情況影響其鳴叫相對黎明的開始時間和持續(xù)時間；鳴叫頻率在10月和11月明顯高于其他月份[11]。對于中國東白眉長臂猿鳴聲行為的功能分析還未見報道。

高黎貢山赧亢是東白眉長臂猿的一個分布區(qū)。本文旨在比較高黎貢山赧亢3個季節(jié)間東白眉長臂猿一個家群(1♀1♂的成體和1幼)和一只獨猿(1♀成體)共4只個體的鳴叫及其行為，探討其鳴叫功能。研究結(jié)果可加深對該物種生態(tài)生物學(xué)的理解，并可為該物種的有效保護提供生態(tài)行為基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1研究地點和研究方法

1.1研究地概況

高黎貢山赧亢地處保山市隆陽區(qū)、龍陵縣和騰沖縣的交界處(25°49′44″N，98°46′7″E)，是連接高黎貢山國家級自然保護區(qū)的最南端與龍陵小黑山云南省級自然保護區(qū)的生境走廊帶，面積約13.3km2[12]。高黎貢山南段氣候為中國西部型季風(fēng)氣候的暖性濕潤型。最熱月平均氣溫14～18℃，最冷月平均氣溫2～7℃，年平均氣溫9～13℃，年降水量1 700～2 900mm，屬濕潤區(qū)[13]。本工作集中在赧亢片區(qū)東坡的惠坡(最高海拔2 311m)、大馬河塘和栽山溝等地。

高黎貢山南段山體西高東低，林分為中山濕性常綠闊葉林，以喜溫涼、濕潤的殼斗科石櫟屬(Lithocarpus)、青岡屬(Cyclobalanopsis)種類為典型優(yōu)勢的復(fù)層混交林。林木高大，林內(nèi)分布有苔蘚、地衣等附生植物。東坡優(yōu)勢樹種主要為青岡-石櫟林、薄片青岡林、曼青岡林、刺栲-馬蹄荷林、虎皮楠-硬斗石櫟林等。山脊多為3～10m的中小喬木，而山中部和山谷多為10～30 m的高大喬木。林內(nèi)喬木、灌木和竹子(云南方竹和帶鞘箭竹)混生，密度較高[13]。

1.2研究方法

1.2.1鳴叫定義

長臂猿物種均具有響亮、長而固定模式的叫聲，稱為鳴唱(songs)。長臂猿個體或群體鳴叫間斷不超過10min的一段時間內(nèi)的鳴叫稱一次鳴叫[14]。鳴叫的生物聲學(xué)定義(Definitions of bioacoustic)參照Tenaza[15]，Kappeler[16]：

鳴唱(song)在一段時間內(nèi)有規(guī)律、連續(xù)并以一定概率重復(fù)著音符(notes)和短語(phrase)的鳴叫。

二重唱(duet song)兩個個體以相同的發(fā)聲法或發(fā)聲模式共同發(fā)出叫聲。

激情鳴叫(great call)在一個鳴唱回合中，由雌性長臂猿發(fā)出的、音律固定的、最易識別的短語，頻率最快。在實地觀察中，伴隨著激情鳴唱，雌性在樹枝間激烈跳動。

合唱(chorus)由多個體鳴叫回合臨時交替在一個連續(xù)時間內(nèi)，這個時間通常超越了所有參加個體的鳴叫時間。

尖叫回合(scream bouts)邊界沖突時群間的叫聲，包括煩惱鳴叫回合。

煩惱鳴叫回合(harassing call bouts)有潛在捕食者存在所作出反應(yīng)發(fā)出的叫聲。

1.2.2跟蹤方法

跟蹤觀察時2人為一組。發(fā)現(xiàn)目標動物后，采用焦點動物取樣法[17]，分別跟蹤觀察家群中的一只目標動物，記錄其鳴叫行為。野外跟蹤觀察自2007年3月9日-4月8日，2007年10月23日-11月29日，2008年4月3日-4月29日，共計96d，觀察對象包括1♀1♂(成體)1幼(2008年春季未發(fā)現(xiàn)幼體)的家群和1♀(成體)的獨猿(2007年秋季未發(fā)現(xiàn)獨猿)。

1.2.3數(shù)據(jù)收集

(1)錄音及鳴叫時間記錄發(fā)現(xiàn)東白眉長臂猿鳴叫即以普通MP3錄音，持續(xù)錄音至鳴叫結(jié)束，保存聲音文件為*.wav格式。錄音時盡量靠近鳴叫樹，以保證錄音質(zhì)量。使用秒表(型號PC3210)記錄鳴叫開始和結(jié)束時間及各種類型鳴叫的持續(xù)時間。特殊鳴叫類型，如尖叫回合、煩惱鳴叫回合等的持續(xù)時間不在鳴叫持續(xù)時間和頻次中統(tǒng)計。合唱時間不用于二重唱的時間計算。收集錄音數(shù)據(jù)后，在室內(nèi)重復(fù)放音，記錄激情鳴叫的開始和結(jié)束時間。時間記錄都精確到s。

(2)鳴叫行為的記錄在跟蹤觀察中，發(fā)現(xiàn)東白眉長臂猿鳴叫并能觀察到個體，則記錄鳴叫類型及其伴隨的行為，收集引發(fā)其鳴叫行為變化的事件。收集和記錄方法均采用焦點動物取樣法和全事件記錄法[16]，將事件發(fā)生的整個過程記錄下來。記錄鳴叫行為后GPS定位并標記鳴叫樹。事件收集包括以下方面。

①鳴叫時個體的主要行為模式(取食、移動、靜止、玩耍、逃離、守望等)及時間花費，同時記錄與每個行為對應(yīng)的鳴叫模式。統(tǒng)計各行為模式花費時間占該鳴叫模式花費總時間的百分比。

②引發(fā)鳴叫行為的原因，一是發(fā)現(xiàn)威脅，如觀察者或其他動物；二是發(fā)現(xiàn)非家群的其他東白眉長臂猿個體等。

1.3數(shù)據(jù)處理

頻率的計算為鳴叫次數(shù)與總觀察的天數(shù)比。用Kolmogorov-SmirnovZ-檢驗3個季節(jié)每次鳴叫的持續(xù)時間數(shù)據(jù)的正態(tài)性。當(dāng)數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布時，采用獨立樣本t-檢驗，比較兩組樣本間的差異；當(dāng)數(shù)據(jù)不符合正態(tài)分布時，采用非參數(shù)Mann-WhitneyU-檢驗，比較兩組樣本間的差異。開始鳴叫的集中時間點采用圓形統(tǒng)計法計算[18]。數(shù)據(jù)分析處理均用Microsoft Excel 2003和SPSS 13.0 for Windows。

2結(jié)果與分析

2.1鳴叫時間特征

2.1.1鳴叫時間和頻次

表1　東白眉長臂猿鳴叫時間和頻率

2.1.2鳴叫的持續(xù)時間

Kolmogorov-SmirnovZ-檢驗結(jié)果表明，2007年秋季東白眉長臂猿家群(Z=0.364，P=0.999;n=10)，2008年春季家群(Z=0.565，P=0.907;n=11)和獨猿(Z=0.687，P=0.733;n=12)，2007年春季群體(Z=0.947，P=0.331;n=23)和2008年春季群體(Z=0.823；P=0.508；n=23)的持續(xù)鳴叫時間數(shù)據(jù)均符合正態(tài)分布，因此做t-檢驗。結(jié)果表明，唯有2008年春季家群與2007年秋季家群每次鳴叫持續(xù)時間數(shù)據(jù)差異性顯著；2008年春季群體(獨猿和家群)與2007年春季群體(獨猿和家群)每次鳴叫持續(xù)時間數(shù)據(jù)差異性顯著(表2)。

表2　東白眉長臂猿鳴叫持續(xù)時間差異性檢驗

2.2鳴叫類型與伴隨行為

東白眉長臂猿每次激情鳴叫時間最短，同時伴隨著上下跳躍的行為，偶爾有激烈搖動樹枝的行為。有非家群東白眉長臂猿個體在附近活動時，則家群二重唱花費時間較長；無非家群個體在附近活動時，家群二重唱花費的時間較短，伴隨行為以靜止為主。合唱在所有鳴唱類型中花費時間最長，行為以兩群互相守望為主，移動較少。尖叫回合為東白眉長臂猿雄性驅(qū)趕獨猿時，獨猿發(fā)出的鳴叫，時間較短，獨猿急速逃離后靜止，移動較少(表3)。未發(fā)現(xiàn)家群中雌性驅(qū)趕獨猿(1♀，成體)的現(xiàn)象。

表3　不同鳴叫類型的持續(xù)時間和伴隨行為及原因

3討論

3.1鳴叫時間和頻次的差異及其原因

東白眉長臂猿鳴叫持續(xù)時間的年間差異與3個因素有關(guān)。首先，與撫育和保護幼體有關(guān)。2007年春、秋季家群處于撫育幼體時期，其鳴叫持續(xù)時間明顯低于沒有撫育幼體時期的鳴叫持續(xù)時間。一方面，撫育期需要較多的時間照顧幼體，故持續(xù)鳴叫時間減少；另一方面，因為鳴叫持續(xù)時間較長將增加幼體遭受天敵威脅程度的可能性，影響幼體的安全。黑冠長臂猿(Nomascusconcolor)的鳴叫也有類似現(xiàn)象[18]。其次，與幼猿死亡后家群中雌雄個體發(fā)情有關(guān)。2007年冬季云南經(jīng)歷了少有的酷寒，到次年春季，原來3個成員的家群僅剩成年雌雄個體，幼猿消失。結(jié)果顯示，丟失幼猿后成年雌性的激情鳴叫次數(shù)高達20次，遠比2007年高(表3)，且2008年春季家群的鳴叫持續(xù)時間亦明顯高于2007年春季，差異顯著(表2)。而且研究組在2008年4月份觀察到該家群雌雄個體的交配行為。綜合上述情況，成年雌性個體高頻率的激情鳴叫行為應(yīng)該與發(fā)情或者交配行為有關(guān)。有研究顯示，成功的雌性激情鳴叫次數(shù)反映了雌雄之間的配對關(guān)系，新配對的群體增加鳴叫頻次有利于配偶間的穩(wěn)定關(guān)系[19]。在本項研究中，家群中的雌雄個體屬穩(wěn)定配對關(guān)系。再次，群間距離是影響猿群鳴叫頻次的另一重要原因。在家群和獨猿距離較近的春季，雙方鳴叫頻次和持續(xù)時間均顯著高于相互間距離較遠的秋季(表2)。該現(xiàn)象反映出鳴叫空間位置展示和個體定位的功能[20～22]。鄰近猿群越多，距離越近，鳴聲發(fā)生的可能性也就越大，次數(shù)也就越多[7]，結(jié)果導(dǎo)致2008年春季的鳴叫頻次和持續(xù)時間顯著高于秋季。

獨猿一天兩次鳴叫的意義值得關(guān)注。獨猿的首次鳴叫屬于正常的晨鳴，而再次鳴叫發(fā)生于與家群相遇后。云南盈江縣木籠河的東白眉長臂猿也有類似現(xiàn)象[10]。后一次鳴叫的生物學(xué)意義是向家群示好，還是對家群的一種防范，這值得今后關(guān)注，認真觀察雙方的行為。

3.2群間鳴叫行為及功能分析

在研究區(qū)，東白眉長臂猿家群的二重唱行為更多地支持加強群內(nèi)雌雄配對關(guān)系假說，而非空間和資源防衛(wèi)假說。該結(jié)論有兩個論據(jù)：(1)在獨猿遠離家群的2007年秋季，研究區(qū)域內(nèi)僅該一個家群生活，數(shù)據(jù)收集期間，該研究區(qū)其他靈長類如灰葉猴(Trachypithecusphayrei)、短尾猴(Macacaarctoides)等極少在其家域內(nèi)出現(xiàn)。這一時期家群成功的二重唱頻次最高，其功能應(yīng)以加強家群內(nèi)個體間配對關(guān)系為主。(2)在家群與獨猿頻繁相遇的春季，家群成功的二重唱頻次并不高(表3)，獨猿往往在家群二重唱中途插入激情鳴叫，并成功打斷家群二重唱的延續(xù)。雖然對獨猿的這種行為還無法提出合理的解釋，但該行為發(fā)生時獨猿與家群的距離并不遠，最近距離不到50m，處于家群領(lǐng)域的核心位置。所以空間和資源防衛(wèi)假說并不成立。實際上對長臂猿二重唱的空間和資源防衛(wèi)假說的許多研究結(jié)果并不相同。在對灰長臂猿(Hylobatesmuelleri)和白掌長臂猿(H.lar)的野外觀察中，研究者發(fā)現(xiàn)一個家群的二重唱幾乎同時引起相鄰家群的二重唱回應(yīng)。鳴聲回放試驗證實，在一個家群家域內(nèi)播放二重唱鳴聲會引起該家群的回應(yīng)，但如果在其家域外播放，則不會引起該家群的回應(yīng)[23～24]。該結(jié)果驗證了二重唱的空間和資源防衛(wèi)假說。但也有學(xué)者提出不同意見，克氏長臂猿(H.kossii)鳴叫時多數(shù)處在其家域的中心位置而非家域的外圍邊緣，無法向臨近家群傳達其家域范圍的信息[25]，而敏長臂猿(H.agilis)的鳴叫樹遍布整個家域范圍，與其重要的食物樹并無相關(guān)性[26]。長臂猿二重唱包括一系列復(fù)雜的音節(jié)和頻率的變化[8]，對其功能的確認仍需大量的試驗研究。

群間的合唱還與家群的警戒和防御有關(guān)。合唱往往在家群與獨猿距離較近時發(fā)生，且持續(xù)時間最長。通常由家群最先鳴叫，獨猿隨后加入形成合唱。在合唱的過程中，家群和獨猿相互守望。在合唱末期，家群開始朝獨猿相反的方向移動，而獨猿則停留一段時間后繼續(xù)尾隨家群。對印尼瓜哇島中部銀白長臂猿(H.moloch)研究表明，群間合唱花費時間較多，與群間相互警戒和防御有關(guān)[1]。對雌性獨猿而言，長時間對家群的尾隨和回應(yīng)性鳴叫，其功能含義還需深入研究驗證。

參考文獻：

[1]Geissmann.T.Duet-splitting and the evolution of gibbon songs [J].Biological Reviews，2002，77:57-76.

[2]Koda H，Nishimura T，Tokuda IT，etal.Soprano singing in gibbons [J].Am J Phys Anthropol，2012;149(3):347-355.

[3]Oyakawa C，Koda H，Sugiura H.Acoustic features contributing to the individuality of wild agile gibbon (Hylobatesagilis)songs [J].Am J Primatol，2007，69(7):777-790.

[4]Lemasson A，Ouattara K，Zuberbühler K.Social learning of vocal structure in a nonhuman primate [J].BMC Evol Biol，2011，11:362.

[5]Koda H，Lemasson A，Oyakawa C，etal.Possible role of mother-daughter vocal interactions on the development of speciesspecific song in gibbons [J].Plos One，2013，8(8):e71432.

[6]Koda H，Oyakawa C，Kato A，etal.Experimental evidence for the volitional control of vocal production in an immature gibbon [J].Behaviour，2007，144(6):681-692.

[7]Savini T，Boesch C，Reichard UH.Varying ecological quality influences the probability of polyandry in white-handed gibbons(Hylobateslar)[J].Biotropica，2009，41:503-513.

[8]Clarke E，Reichard UH，Zuberbühler K.Acoustic measures of gibbon(Hylobateslar)hoo calls in different contexts [J].Evolutionary Biology，2015，15:1-11.

[9]Geissmann T.Status reassessment of the gibbons:results of the Asian Primate Red List workshop 2006 [J].Gibbon Journal，2007，3:5-15.

[10]藍道英，馬世來，李壽昌，等.白眉長臂猿鳴叫的時間特征[J].動物學(xué)研究，1999，20(4):273-277.

[11]張島，袁勝東，崔亮偉，等.云南高黎貢山大塘東部白眉長臂猿鳴叫行為[J].四川動物，2011，30(6):856-860.

[12]白冰，周偉，艾懷森，等.高黎貢山赧亢白眉長臂猿春季棲息地利用[J].動物學(xué)研究，2007，28(2):179-185.

[13]薛紀如.高黎貢山國家自然保護區(qū)[M].北京:中國林業(yè)出版社，1995:14，30，61-90.

[14]Haimoff EH.Acoustic and organizational features of gibbon songs [M].In:Preuschoft H，Chivers DJ，Brockelman WY，Creel N(eds).TheLesserApes:Evolutionaryandbehaviouralbiology.Edinburgh:Edinburgh University Press，1984:333-353.

[15]Tenaza RR.Songs，choruses and counter singing of kloss gibbons(Hylobatesklossii)in Siberut Island [J].Zeit Tierpsychol，1976，40:37-52.

[16]Kappeler M.Vocal bouts and territorial maintenance in the Moloch gibbon [M].In:Preuschoft H，Chivers DJ，Brockelman WY，Creel N(eds).The Lesser Apes:Evolutionary and behavioural biology.Edinburgh:Edinburgh University Press:1984:376-389.

[17]Altmann J.Observational study of behavior:Sampling methods [J].Behaviour，1974，49:227-267.

[18]Fowler J，Cohen L，Jarvis P.Practical Statistics for Field Biology(2nded.)[M].Chichester:John Wiley & Sons，1998.

[19]Fan PF，Xiao W，Huo S，etal.Singing Behavior and Singing Functions of Black-Crested Gibbons(Nomascusconcolorjingdongensis)at Mt.Wuliang，Central Yunnan，China [J].American Journal of Primatology，2009，71:539-547.

[20]Barelli C，Mundry R，Heistermann M，etal.Cues to Androgens and Quality in Male Gibbon Songs [J].Plos One，2013，8(12):1-9.

[21]Fan PF，Liu CM，Luo WS，etal.Can a Group Elicit Duets from Its Neighbours? A Field Study on the Black-Crested Gibbon(Nomascusconcolorjingdongensis)in Central Yunnan，China [J].Folia Primatol，2007，78:186-195.

[22]Helen M，Dooley，Debra S，etal.Singing by male and female Kloss gibbons(Hylobatesklossii)in the Peleonan Forest，Siberut Island，Indonesia [J].Primates，2013，54:39-48.

[23]Mitani JC.Gibbon song duets and intergroup spacing [J].Behaviour，1985，92:59-95.

[24]Raemaekers JJ，Raemaekers PM.Field playback of loud calls to gibbon(Hylobateslar):territorial，sex-specific and species-specific responses [J].Animal Behaviour，1985，33:481-493.

[25]Whitten A.The ecology of singing in Kloss gibbons(Hylobatesklossii)on Siberut Island，Indonesia [J].International Journal of Primatology，1982，3:33-51.

[26]Gittins SP.The Behavior and Ecology of the Agile Gibbon(Hylobatesagilis)[D].PhD dissertation，University of Cambridge，Cambridge，1979.

Singing Frequency and Behavior Significance of Eastern White-browed Gibbon (Hoolock leuconedys)at Nankang，Mt.Gaoligong of Yunnan

WU Jian-pu1，2，ZHOU Wei1，LI Ming-hui1

(1.Key Laboratory of Forest Disaster Warning and Control of Yunnan Province，Southwest Forestry University，Kunming Yunnan 650224，P.R.China;2.Research Institute of Forest Inventory and Planning of Tibet Autonomous Region，Lasa Tibet 850000，P.R.China)

Abstract:In order to investigate the calls function of Eastern White-browed Gibbon(Hoolock leuconedys)，a family with the pair bond and their baby，and a solitary female were tracking observed and their singing frequency and behavior were recorded in the spring and autumn of 2007，spring 2008 at Nankang of Mt.Gaoligong，Yunnan.The results showed that there was significant difference(p=0.05)between different year in terms of singing time period and frequency.The call duration of the family was longest in the spring of 2008 because of the following three reasons.Firstly，the less frequency of singing in 2007 was needed due to the family has to protect their baby.Secondly，the female of family was in oestrus and was preparing coition in 2008 and increased their singing frequency and time of duration after lost their cub in 2007 winter.Thirdly，the closer distance between the family and the solitary female in 2008 spring caused increasing of the call frequency.In this study the frequency of successful duet bout of family in spring was higher than that in winter.The function of duet more supported the hypothesis that it could strengthen the relationship of the pair bond rather than the hypothesis that it played the defense function of territory and resource.The chorus between the family and solitary female showed the difference functions.For family，the chorus was associated with the warning and defense function.For solitary female，the function of chorus need to be further studied.

Key words:Hoolock leuconedys;singing behavior;singing frequency;time of duration;Mt.Gaoligong

中圖分類號：Q 958

文獻標識碼：A

文章編號：1672-8246(2016)02-0129-06

通訊作者簡介：周偉(1957-)，男，博士生導(dǎo)師，主要從事野生動物與自然保護區(qū)管理研究。E-mail:weizhouyn@163.com

第一作者簡介：吳建普(1982-)，男，碩士，主要從事野生動物保護與自然保護區(qū)規(guī)劃研究。E-mail:jianpuwu@163.com

基金項目：西南林業(yè)大學(xué)重點基金項目(200608Z)和云南省林業(yè)廳項目(2009001)資助, 云南省重點學(xué)科野生動植物保護與利用建設(shè)項目 (XKZ200904) 支持。

*收稿日期：2015-08-02