陳榮榮，劉全全，王　俊，*，劉文兆，Upendra M.Sainju

1西北大學(xué)城市與環(huán)境學(xué)院，西安　7101272中國科學(xué)院水利部水土保持研究所，楊凌　7121003 USDA-ARS Northern Plains Agricultural Research Laboratory，Sidney，MT 59270 USA

?

人工模擬降水條件下旱作農(nóng)田土壤“Birch效應(yīng)”及其響應(yīng)機制

陳榮榮1，劉全全1，王俊1，*，劉文兆2，Upendra M.Sainju3

1西北大學(xué)城市與環(huán)境學(xué)院，西安710127
2中國科學(xué)院水利部水土保持研究所，楊凌712100
3 USDA-ARS Northern Plains Agricultural Research Laboratory，Sidney，MT 59270 USA

摘要:降水事件引起干土復(fù)濕刺激土壤CO2脈沖釋放的現(xiàn)象被稱為“Birch效應(yīng)”，其作用機制可能是降水刺激土壤“底物供給”增加或引起土壤“微生物脅迫”所致。為深入了解土壤“Birch效應(yīng)”對降水格局改變的響應(yīng)過程及內(nèi)在機制，在冬小麥拔節(jié)期和夏閑期分別進(jìn)行了不同降水量(1—32 mm)人工模擬降水實驗，系統(tǒng)觀測了降水后0—72 h土壤呼吸及土壤碳組分變化特征，結(jié)果表明:土壤呼吸隨降水量的增大而增強，1—16 mm降水土壤呼吸峰值出現(xiàn)在降水后4 h，而32 mm降水土壤呼吸峰值出現(xiàn)時間滯后了4 h。與較小降水量相比，較大的降水量能增加土壤呼吸但會推遲土壤呼吸峰值出現(xiàn)時間。土壤呼吸速率峰值(SRP)與降水量(P)呈冪相關(guān)(拔節(jié)期: SR-P = 0.97P(0.09)，R2= 0.5，P＜0.05;夏閑期: SR-P = 1.07P(0.09)，R2= 0.98，P＜0.01)。降水后72 h累積CO2釋放量(CO2-P)與降水量呈線性相關(guān)(拔節(jié)期: CO2-P = 0.03P+5.99，R2= 0.58，P＜0.05;夏閑期: CO2-P = 0.11P+ 6.04，R2=0.86，P＜0.01)。土壤呼吸溫度敏感性系數(shù)和降水量之間存在二次曲線關(guān)系(拔節(jié)期: Q(10)=－0.007P2+0.2P+0.7，R2= 0.32 P＜0.05;夏閑期: Q(10)=－0.01P2+0.3P+0.2，R2=0.86，P＜0.01)。逐步回歸分析表明，冬小麥拔節(jié)期所有降水量處理土壤呼吸與土壤微生物量碳相關(guān)性均達(dá)到顯著水平(P＜0.05)，指示土壤“Birch效應(yīng)”是由“微生物脅迫”所致。而在夏閑期，當(dāng)降水量小于8 mm時土壤呼吸與微生物量碳相關(guān)性顯著，即以微生物脅迫機制占主導(dǎo); 8 mm降水處理下土壤呼吸與氯仿熏蒸-K2SO4提取態(tài)有機碳相關(guān)性達(dá)到極顯著水平，指示則為兩種機制共同起作用，而當(dāng)降水量大于16 mm時，土壤呼吸主要與可提取態(tài)有機碳顯著相關(guān)，“Birch”效應(yīng)轉(zhuǎn)為以底物供給機制占主導(dǎo)。與夏閑期相比，冬小麥拔節(jié)期作物生長會削弱“Birch效應(yīng)”，并改變其響應(yīng)機制。

關(guān)鍵詞:模擬降水;土壤呼吸; Birch效應(yīng);底物供給;微生物脅迫

陳榮榮，劉全全，王俊，劉文兆，Upendra M.Sainju.人工模擬降水條件下旱作農(nóng)田土壤“Birch效應(yīng)”及其響應(yīng)機制.生態(tài)學(xué)報，2016，36(2): 306-317.

Chen R R，Liu Q Q，Wang J，Liu W Z，Upendra M.Sainju.Response of soil“Birch Effect”to simulated rainfalls in dry croplands.Acta Ecologica Sinica，2016，36(2): 306-317.

土壤呼吸是調(diào)控全球碳平衡的關(guān)鍵過程之一，其微小的變化就對大氣中CO2濃度產(chǎn)生較大影響［1］。降水事件導(dǎo)致土壤水分狀況快速變化，刺激土壤有機質(zhì)礦化過程，導(dǎo)致土壤呼吸速率較正常狀態(tài)提高數(shù)倍到數(shù)十倍然后快速回落［2-3］。這種由于降水或土壤干濕變化導(dǎo)致的土壤CO2脈沖釋放現(xiàn)象近年來被稱為“Birch效應(yīng)”［4］。偶然的降水事件，即使降水量很小也會大量增加土壤CO2的釋放，而這些CO2的脈沖釋放在生態(tài)系統(tǒng)碳平衡中充當(dāng)重要的角色，并直接影響土壤碳循環(huán)過程。此現(xiàn)象已成為當(dāng)前全球變化生態(tài)學(xué)領(lǐng)域重要的研究課題之一，Xu等、Jarvis等和Inglima等已在不同類型的生態(tài)系統(tǒng)中驗證了“Birch效應(yīng)”［5-7］，目前國內(nèi)外研究多集中于不同類型生態(tài)系統(tǒng)多次干濕交替過程中“Birch效應(yīng)”的變化特征分析［8-10］，但針對于降水格局本身的改變對土壤“Birch效應(yīng)”的影響及其土壤學(xué)響應(yīng)機制的研究尚少涉及。

近年來，解釋降水導(dǎo)致“Birch效應(yīng)的主要兩種響應(yīng)機制:干土復(fù)濕破壞土壤團(tuán)粒結(jié)構(gòu)釋放團(tuán)粒體內(nèi)包裹的有機碳/質(zhì)底物的“底物供給”機制［11-12］和土壤水勢快速變化刺激微生物代謝釋放出胞內(nèi)物質(zhì)的“微生物脅迫”機制［13］。例如，Xiang［14］在美國加利福尼亞草原的試驗表明“底物供給機制”是解釋“Birch效應(yīng)”的主導(dǎo)機制; Wu和Brookes［3］的草地實驗結(jié)果與Fierer和Schimel［15］在美國加利福尼亞林地的研究則證明了“微生物脅迫”在Birch效應(yīng)中的主導(dǎo)作用。此外，還有學(xué)者則認(rèn)為“Birch效應(yīng)”是兩種機制共同作用的結(jié)果［16］。不同的主導(dǎo)機制對土壤碳庫和土壤碳氮平衡產(chǎn)生的影響不同，“底物供給”機制會釋放團(tuán)粒中穩(wěn)態(tài)碳，破壞土壤中碳氮平衡，而“微生物脅迫”機制則會導(dǎo)致微生物量碳(MBC)的增加。通過測定降水前后的土壤可提取性碳(EOC)、微生物量碳(MBC)、氯仿熏蒸-K2SO4提取態(tài)有機碳(CFE)的碳分組變化可以定量兩種機制的相對重要性［16］。為了準(zhǔn)確評估降水激發(fā)效應(yīng)對土壤碳/氮收支的影響，需要針對典型的生態(tài)系統(tǒng)闡明兩種機制的相對重要性。

在我國黃土高原地區(qū)，降水是限制當(dāng)?shù)剞r(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力形成的主控因子，同時由于對土壤CO2釋放的激發(fā)效應(yīng)降水事件本身也會影響生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)過程。從氣象觀測資料來看，黃土高原地區(qū)氣候在過去幾十年呈顯著的暖干趨勢，而對未來氣候的預(yù)測中，該地區(qū)降水量和極端降水事件發(fā)生概率均會增加［17］，在此背景下，有必要深入開展降水格局變化對土壤“Birch效應(yīng)”的影響及其土壤學(xué)響應(yīng)機制的研究。本文基于田間模擬降水試驗，結(jié)合土壤呼吸速率和土壤碳分組分析，研究降水量變化對土壤CO2釋放過程及其響應(yīng)機制的影響，旨在加深對旱作農(nóng)田土壤碳循環(huán)過程的理解，為準(zhǔn)確預(yù)測全球氣候變化條件下降水變化對農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)碳平衡的影響提供科學(xué)依據(jù)。

1材料與方法

1.1研究區(qū)概況

試驗地位于中國科學(xué)院長武農(nóng)業(yè)生態(tài)試驗站(107°44.703'E，35°12.78'N)，該區(qū)塬面地勢平坦海拔1200 m，年均降雨584 mm，多分布在7—9月份，年平均氣溫9.1℃。農(nóng)業(yè)生產(chǎn)全部依靠自然降水，屬典型的旱作農(nóng)業(yè)區(qū)。土壤屬黑壚土，pH值為8.4，土壤有機質(zhì)含量約3％，土質(zhì)均勻疏松。降雨分布不均，年際間變異大，干旱頻繁［18］。

1.2試驗設(shè)計

根據(jù)試驗站多年降水資料，在小麥拔節(jié)期(2013年5月2日)和夏閑期(2013年8月22日)通過人工降水設(shè)備模擬單次不同降水量降水事件，夏閑期降水前7—10 d試驗區(qū)內(nèi)無降水，保證土壤處于干旱或缺水的狀況。降水量處理設(shè)計1、3、8、16、32 mm共5個水平，其中1 mm和8 mm為多年夏季降水資料最小值和中值，3 mm為常規(guī)小量降水，16 mm為中量降水，32 mm用于模擬極端降水事件［19-0］。試驗采用楊凌241 T旋轉(zhuǎn)微噴設(shè)備模擬降水，保證單位時間的降水強度保持一致，水滴均勻的落在小區(qū)內(nèi)且不形成徑流。每處理3次重復(fù)，隨機區(qū)組排列，各小區(qū)長4 m寬3 m，區(qū)與組間距分別為2 m與1 m。

1.3樣品采集與測定

采用靜態(tài)箱-氣相色譜法［21-22］測定5個降水梯度農(nóng)田土壤CO2的排放速率。靜態(tài)箱由兩部分組成:一個置于地下8 cm地上4 cm的固定基座和一個帶有通風(fēng)口和采樣口的氣室。靜態(tài)箱由聚乙烯化合物(PVC)制成(直徑25 cm、高12 cm)，外層用反光錫紙包裹作為隔熱層，底部設(shè)有一層軟橡膠在采樣時可以與基座密封?；谌斯つM降水前48 h安置，以消除由于安置基座引起土壤擾動導(dǎo)致的土壤呼吸波動。氣體采樣時將箱體罩在事先安置的基座上密閉0、20 min和40 min后用注射器(30 mL)收集氣體樣品，然后用氣相色譜儀(安捷倫6820)分析，用TCD檢測器測定樣品的CO2濃度，高純氮做載氣。采用Hutchinson和Mosier提出的HM模型［23］計算氣體通量。氣體樣品采集時間分別為降水前0.5 h、降水后0.5、1.5、4、8、12、24、48 h和72 h。

氣樣采集同時分別取基座附近［16］0—5 cm和5—15 cm兩個層次的土樣，原狀冷藏保存土樣至實驗分析(3 d內(nèi))。土樣采回后，剔除石塊和動植物殘體等雜質(zhì)過(2 mm)篩及均質(zhì)化，由于部分土壤濕度過大，置于室溫晾曬，經(jīng)常翻動土樣防止部分微生物風(fēng)干死亡。采用氯仿熏蒸-K2SO4提取法［24］獲得土壤氯仿熏蒸提取碳(CFE)和可提取態(tài)有機碳(EOC)，簡言之，對于CFE的提取，在真空容量器中用氯仿熏蒸24 h，通過0.5 mol K2SO4浸提1 h，過0.45 μm濾膜，利用TOC儀測定浸提液中有機碳濃度，EOC提取采取上述相同的步驟，但不經(jīng)過氯仿熏蒸。然后用以下公式［25］計算獲得微生物量碳(MBC)

式中，Ec為熏蒸和未熏蒸樣品浸提測定的有機碳差值(Ec=CFE－EOC)。

采集氣樣的同時分別用TDR100便攜式土壤水分速測儀(精度±3.0％)和數(shù)字溫度傳感器(－50℃±300 ℃)測量基座邊緣0—5 cm土壤體積含水量(％)和0—5 cm土壤溫度(℃)。

1.4數(shù)據(jù)處理

采用EXCEL2010對數(shù)據(jù)進(jìn)行預(yù)處理并制圖。土壤溫度(T)和土壤水分(W)對土壤呼吸(SR)的影響分別用SR=αexp(βT)模型和SR=aW2+bW+c模型進(jìn)行模擬，用SR=a+bT+cW多因子模型擬合SR與T和W的雙變量關(guān)系［26］，方程參數(shù)擬合、數(shù)據(jù)的相關(guān)分析、方差分析和回歸分析在SPSS 20.0中進(jìn)行。用土壤呼吸脈沖釋放的強度表示土壤呼吸變化程度，即土壤呼吸速率峰值與降水前土壤呼吸速率的比值。用溫度敏感性系數(shù)Q10值來表示土壤呼吸隨溫度變化程度，即溫度每增加10℃土壤呼吸增加的倍數(shù)［27-28］，計算公式［29］為:

式中，SR為土壤呼吸速率(μmol m－2s－1)，T為土壤溫度(℃)，a和b為模擬計算參數(shù)值。

2結(jié)果分析

2.1降水前土壤性質(zhì)

表1所示，5月和8月模擬降水前的土壤體積含水量普遍較低且差異性不顯著，大致為6.9％—9.1％，但是兩個時期的土壤溫度差異性達(dá)到顯著水平(P＜0.05)，5月土壤溫度為14.3—17.5℃，8月土壤溫度遠(yuǎn)高于5月大致為26.2—28.1℃。土壤呼吸速率在拔節(jié)期略高于夏閑期，土壤碳組分中的CFE和MBC拔節(jié)期均大于夏閑期，差異性達(dá)到顯著水平，其中MBC達(dá)到極顯著水平，EOC拔節(jié)期較夏閑期不顯著。

表1　冬小麥拔節(jié)期和夏閑期模擬降水前0—5 cm土壤性質(zhì)Table 1 Soil properties in the 0—5cm depth at the jointing stage and during summer fallow

2.2土壤水分和土壤溫度

降水事件短期內(nèi)顯著提高了土壤含水量(圖1)，在模擬降水后0.5—1.5 h土壤含水量達(dá)到峰值，5月和8月模擬降水土壤含水量峰值分別為14.72％—41.9％和11.13％—38.0％。1、3 mm和8 mm模擬降水在4 d后恢復(fù)到原始水平，而16 mm和32 mm處理在降水后5 d依然略高于降水前水平(數(shù)據(jù)未列出)。

受土壤水分和氣溫日差的影響，土壤溫度在降水后1.5 h內(nèi)隨土壤水分的升高而降低，在4 h恢復(fù)到降水前水平。總體來看，土壤溫度隨降水量的增加而降低且變化趨勢與土壤含水量相反，5月份的土壤溫度要低于8月份。

2.3土壤呼吸

降水對土壤呼吸具有顯著激發(fā)作用(圖2)，5月和8月模擬降水后1—32 mm處理土壤呼吸速率最大值分別為0.86—1.30 μmol m－2s－1和1.08—1.48 μmol m－2s－1，分別較降水前增加了2.23—3.19和2.90—4.05倍。1—16 mm處理土壤呼吸速率在降水后4 h達(dá)到峰值，32 mm在8 h達(dá)到峰值，降水量的增加推后了土壤呼吸速率峰值出現(xiàn)時間。達(dá)到峰值后，土壤呼吸速率迅速下降，1—8 mm降水在72 h恢復(fù)到降水前水平，16 mm和32 mm降水后96 h才恢復(fù)到降水前水平。

回歸分析表明，土壤呼吸速率峰值與降水量的關(guān)系(圖3)，土壤呼吸峰值隨降水量的增加而增大(P﹤0.01)。降水后72 h內(nèi)土壤CO2累積釋放量隨降水量的增加呈顯著線性增長(圖4)，降水量的增加會增加土壤CO2累積釋放量(P﹤0.01)，說明降水量的增加可以增強土壤“Birch效應(yīng)”。

2.4土壤碳組分

5月小麥拔節(jié)期模擬降水處理0—5 cm和5—15 cm土層碳組分濃度在降水后均有增長，并在降水后(0.5—1.5 h)達(dá)到峰值，然后逐步降低(圖5)。在0—5 cm土層不同降水量對碳分組濃度變化有顯著影響，其中EOC和CFE峰值濃度均隨降水量增加而增大，1、3、8、16、32 mm降水量處理土壤EOC的峰值濃度分別較降水前增長了13.9％、34.1％、32.6％、36.1％和62.3％，分別較降水前增加了13.9％、34.1％、31.8％、36.1％、62.3％。土壤MBC峰值濃度并未隨降水量的增加而增加，土壤MBC峰值濃度在降水達(dá)3 mm后出現(xiàn)轉(zhuǎn)折，降水量梯度上土壤MBC峰值濃度(降水后1.5 h)較降水前分別增長了63.1％、179.0％、149.0％、151.0％、79.1％。

圖1　兩次模擬降水后土壤體積含水量和土壤溫度變化Fig.1 Dynamics of soil volumetric water content and soil temperature after rainfall simulations

8月份夏閑期模擬降水處理0—5 cm土壤碳組分變化趨勢與拔節(jié)期相似，不同的是峰值時間推遲到降水后1—4 h(圖6)。模擬降水后土壤EOC濃度峰值隨降水量的增加而增大，最大值出現(xiàn)在32 mm降水后4 h 為475 mg/kg。而土壤MBC和CFE濃度峰值隨降水量的變化存在拐點，MBC和CFE濃度峰值在8 mm降水后最大，分別為604 mg/kg和500 mg/kg。當(dāng)降水量小于8 mm時土壤MBC和CFE濃度峰值隨降水量增大而增大，當(dāng)降水量大于8 mm時降水量的增加會減小MBC和CFE的峰值濃度。

拔節(jié)期和夏閑期模擬降水后5—15 cm土層中土壤碳組分變化趨勢與0—5cm相似，只是變化幅度和峰值均小于表層。

圖2　兩次模擬降水后，不同降水梯度下土壤呼吸的動態(tài)變化Fig.2 The variations of soil respiration following the two rainfall simulation

圖3　土壤呼吸峰值(SR-P)與降水量(P)之間關(guān)系Fig.3 The relationship between peak value of soil respiration(SRP)and precipitation(P)

圖4　土壤呼吸總量(CO2-P)與降水量(P)之間關(guān)系Fig.4　The relationship between cumulative of soil respiration(CO2-P)and precipitation(P)

3　討論

3.1不同降水量對土壤“Birch效應(yīng)”的影響

降水導(dǎo)致土壤呼吸速率脈沖變化在不同生態(tài)系統(tǒng)均有報道，其中多數(shù)研究結(jié)果表明降水事件會激發(fā)土壤呼吸快速釋放［30］，但也有研究表明，降水后水分填充土壤空隙，阻礙氣體擴散，抑制土壤呼吸［31］。此外，張紅星等［18］在黃土高原對強降水的研究表明降雨對土壤呼吸促進(jìn)還是抑制取決于雨前、雨中、以及雨后的土壤水分狀態(tài)。本研究中人工模擬降水后土壤呼吸速率呈現(xiàn)明顯的單峰型變化(圖2)，土壤呼吸的峰值較降水前提高了2—4倍，這與金冠一等［9］在太岳山油松人工林模擬降水后的觀測和Shigeru Mariko等［32］在蒙古草原的降水模擬研究結(jié)果一致，但低于Casals等［16］在地中海地區(qū)的觀測結(jié)果，作者在其研究中發(fā)現(xiàn)降水后土壤呼吸提高了約10倍。不同區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)、土壤性質(zhì)、植被類型、降水格局和觀測技術(shù)的差異可能是不同地區(qū)研究結(jié)果存在差異的原因。

圖5　5月份小麥拔節(jié)期人工降水后土壤CFE、EOC、MBC變化趨勢Fig.5 Dynamics of soil CFE、EOC and MBC after precipitation simulation at wheat jointing stage in MayCFE:氯仿熏蒸-K2SO4提取態(tài)有機碳Chloroform-fumigated extracted carbon; EOC:土壤可提取性碳Extractable organic carbon; MBC:土壤微生物量碳Microbial organic carbon

降水量的影響則主要表現(xiàn)在以下幾個方面:

(1)土壤呼吸速率峰值隨降水量增加而呈冪函數(shù)式提高，32 mm降水較其它降水量顯著推遲了呼吸峰值的出現(xiàn)時間。推后的原因可能是與小降水量相比，32 mm降水后土壤含水量過高(38％—41.9％)，阻礙氣體擴散，短期內(nèi)抑制了土壤微生物活性［31］，不利于CO2在土壤中的產(chǎn)生和擴散。禹樸家等［33］在古爾班通古特沙漠南緣的研究中也發(fā)現(xiàn)增雨后沙丘土壤呼吸曲線最大值推后了2—8 h。

(2)降水導(dǎo)致的累計CO2釋放量與降水量呈顯著線性增長關(guān)系，5、8月試驗期間32 mm處理CO2累積釋放量較1 mm處理分別提高了14.6％和45.5％。累計CO2釋放量隨降水量增加可能是因為在干旱條件下，土壤水分是土壤呼吸的主要限制因子，降水量越大對土壤水分的改善越大且土壤處于相對濕潤的時間越久(圖1)，土壤呼吸對降水激發(fā)效應(yīng)的響應(yīng)時間越長(圖2)［34］。吳林等［35］在古爾班通古特沙漠發(fā)現(xiàn)降水后累積碳通量與降水強度呈非線性增長關(guān)系，而Andong和Petra［30］的室內(nèi)實驗則表明在干土復(fù)濕后累積土壤呼吸量減少了。不同區(qū)域降水前土壤水分含量、降雨模式差異和土壤基質(zhì)的差異，可能是導(dǎo)致不同的地區(qū)對于累計CO2釋放量的研究得出不同結(jié)論的原因。

圖6　8月份夏閑期人工降水后土壤CFE、EOC、MBC變化趨勢Fig.6 Dynamics of soil CFE、EOC and MBC after precipitation simulation during summer fallow in August

上述不同降水量的降水對土壤呼吸的激發(fā)效應(yīng)在小麥拔節(jié)期均要弱于夏閑期，表現(xiàn)為拔節(jié)期的土壤呼吸脈沖釋放強度和CO2累計釋放量均小于夏閑期(圖2)，這可能有兩方面原因:其一，5月為冬小麥生長關(guān)鍵期，土壤根際微生物代謝活動和根呼吸增強，可能改變了土壤呼吸速率和模式，抑制Birch效應(yīng)［36］;其二，作物的存在減弱了降水對土壤表面的物理沖擊作用，降低對土壤團(tuán)粒的破壞作用，減少底物供應(yīng)［30］。而夏季休閑期則剛好相反，裸露干燥的地表一旦發(fā)生降水，土壤團(tuán)粒破壞后，其內(nèi)部包裹的有機碳外露，刺激土壤呼吸加速［16］。

3.2模擬降水條件下的土壤呼吸水溫調(diào)控機理

國內(nèi)外學(xué)者一般用溫度敏感性系數(shù)Q10值來表示土壤呼吸對溫度的響應(yīng)關(guān)系，降水一般通過改變土壤水分和溫度來調(diào)節(jié)土壤呼吸敏感性。降水后土壤水分增加，促進(jìn)微生物對底物的利用，提高土壤呼吸溫度敏感性［37］，土壤溫度對土壤呼吸的影響在不同地區(qū)和不同生態(tài)系統(tǒng)均有報道，多數(shù)報道表明土壤溫度對土壤呼吸有積極的影響［8-9］。本研究由公式(2)和(3)計算得拔節(jié)期和夏閑期土壤呼吸的Q10(圖7)，采用二次曲線擬合降水量和土壤呼吸溫度敏感性系數(shù)Q10之間的關(guān)系(圖7)，經(jīng)計算5、8月份二次曲線的拐點分別為14.2 mm 和15 mm。說明隨降水量增加土壤呼吸敏感性會提高，然而一旦超過拐點，降水量繼續(xù)增加使土壤含水量過高，降低土壤溫度抑制了土壤呼吸，減小土壤呼吸Q10值(圖7)。高翔等［38］在旱作農(nóng)田實驗也表明在土壤含水量過高的情況下，土壤呼吸對溫度的敏感性會降低。

此外，小降水量(1 mm、3 mm)處理土壤呼吸Q10值小于1。Xu等［39］和Wei等［40］在干旱區(qū)的研究也發(fā)現(xiàn)了類似的結(jié)果。可能源于兩個原因: 1)試驗是在干旱地區(qū)進(jìn)行，土壤處于干旱或是水分虧缺的條件下，水分是生態(tài)系統(tǒng)碳平衡瞬時響應(yīng)的首要因子［40］。在降水量較小時，土壤溫度對土壤呼吸的影響沒有土壤水分顯著。2)土壤溫度和土壤水分的變化趨勢相反(圖1)，高溫總是伴隨著較低的土壤體積含水量。

用雙變量非線性模型擬合了土壤呼吸和水熱因子之間的關(guān)系(表2)，5月1—32 mm降水處理和8月3—32 mm降水處理0—5 cm土層土壤水熱因子對土壤呼吸的影響程度均達(dá)到顯著水平(P＜0.05)。5月和8月1—32 mm降水處理土壤水分和溫度對土壤呼吸變化的解釋分別達(dá)60％—69％和65％—77％。該雙因子模型對實驗結(jié)果的擬合結(jié)果優(yōu)于單因子模型的擬合結(jié)果(結(jié)果未列出)。表明在模擬降水后干土復(fù)濕的過程中，土壤呼吸速率變化受土壤水分和溫度共同影響。

圖7　降水量(P)和土壤呼吸溫度敏感性系數(shù)(Q10)的關(guān)系Fig.7　The relationship between precipitation(P)and Q10of soil respiration

表2　土壤呼吸速率與0—5 cm土壤溫度、0—5 cm土壤水分相應(yīng)的雙變量非線性模型Table 2 The Non-linear relationship between soil respiration rate and soil temperature at 5 cm as well as soil water content at 5 cm

本試驗是在土壤干旱或是水分虧缺的條件下進(jìn)行，1—16 mm降水后土壤體積含水量均低于30％，主要表現(xiàn)為促進(jìn)土壤呼吸，而32 mm降水后8 h內(nèi)土壤體積含水量高于30％以上，推遲了土壤呼吸峰值。這與高翔［38］和張紅星等［18］的研究結(jié)果類似(表2)，即存在一個閾值決定土壤水分是促進(jìn)或抑制土壤呼吸。土壤含水量低于閾值時，土壤水分改善促進(jìn)微生物活動［38］，增強土壤呼吸，而土壤含水量超過閾值繼續(xù)升高則表現(xiàn)為堵塞土壤空隙和阻礙氣體擴散，抑制微生物和根系活動，抑制土壤呼吸。

3.3“Birch”效應(yīng)的土壤學(xué)響應(yīng)機制

為了解釋在不同時期不同降水量條件下土壤“Birch效應(yīng)”的主導(dǎo)機制，對數(shù)據(jù)做了Pearson簡單相關(guān)分析和逐步線性回歸分析(表3)，相關(guān)分析結(jié)果表明，小麥拔節(jié)期模擬降水后土壤呼吸與CFE的相關(guān)性僅在3 mm處理下達(dá)到顯著水平，SR與MBC的相關(guān)性在1—32 mm處理下均達(dá)到極顯著水平(P＜0.01)，而土壤呼吸與EOC之間不相關(guān)。在夏閑期模擬降水后，1—32 mm處理土壤呼吸與CFE顯著相關(guān)性，土壤呼吸與EOC相關(guān)性隨降水量的增加而增強，而與MBC相關(guān)性隨降水量的增加而減弱。從CFE、EOC和MBC中挑選出和土壤呼吸相關(guān)性最大的變量，發(fā)現(xiàn)五月份拔節(jié)期1—32 mm模擬降水后土壤MBC對土壤呼吸影響最顯著(P＜0.01)，表明該時期“Birch”效應(yīng)產(chǎn)生的機制主要以微生物脅迫占主導(dǎo)。原因可能是在降水前土壤處于干旱或缺水的狀態(tài)，微生物多處于休眠的狀態(tài)，降水后土壤水分得以改善，微生物迅速利用底物進(jìn)行新陳代謝，通過釋放滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)來適應(yīng)迅速增加的土壤水勢，釋放的大量含碳化合物隨后被幸存微生物快速分解，從而釋放大量的CO2［15，41］。對土壤碳組分的觀測也表明在模擬降水后的約1—1.5 h土壤MBC達(dá)到最大值(圖5，圖6)。這與Fierer［41］等、Mikha［42］等研究結(jié)果相同。Xu等［7］的野外試驗研究也認(rèn)為微生物對降水的響應(yīng)大約需要1個小時，微生物量碳的變化規(guī)律表明干旱區(qū)降水后存在微生物脅迫機制。然而，Books［3］和Xiang等［14］均提出土壤“Birch效應(yīng)”主要以“底物供給機制”占主導(dǎo)，他們的試驗降水處理模式采為多次干濕交替過程，而連續(xù)干濕交替可能會抑制土壤微生物活性或使土壤微生物產(chǎn)生適應(yīng)性［14］，這可能與本文研究結(jié)果顯著不同的原因。

表3　土壤碳組分與土壤呼吸速率的線性逐步回歸分析Table 3 Stepwise linear regression analysis of soil carbon fractions to soil respiration rate

在夏閑期模擬試驗中，1 mm和3 mm處理下MBC對土壤呼吸影響最顯著(P＜0.01)，而降水量增加到8 mm時，CFE對土壤呼吸影響最顯著(P＜0.001)，當(dāng)降水量增加到16 mm以上時，土壤呼吸主要與EOC相關(guān)，說明在夏閑期，當(dāng)單次模擬降水量小于8 mm時，“Birch”效應(yīng)產(chǎn)生的機制以微生物脅迫占主導(dǎo)，降水量增加到8 mm時，底物供給和微生物脅迫兩種機制共同作用于“Birch”效應(yīng)，當(dāng)降水量大于等于16 mm時，“Birch”效應(yīng)產(chǎn)生的機制轉(zhuǎn)變?yōu)橐浴暗孜锕┙o機制”占主導(dǎo)。這種機制轉(zhuǎn)變的原因可能是夏閑期無作物遮擋，降水沖擊對土壤團(tuán)聚體的破壞隨著降水量的增加而增大。對土壤碳組分的觀測也表明土壤中的EOC是隨著降水量的增加而增加，這與Xiang等［14］和Brookes［3］等在草地土壤模擬降水試驗的研究結(jié)果相同。在作物拔節(jié)期響應(yīng)機制沒有出現(xiàn)轉(zhuǎn)變可能是由于降水量沒有達(dá)到轉(zhuǎn)換要求或由于作物對水勢的阻擋作用從而減弱了激發(fā)效應(yīng)。

4　結(jié)論

黃土高原旱作農(nóng)田進(jìn)行人工模擬單次降水量試驗表明，降水事件后土壤CO2在降水后短期內(nèi)出現(xiàn)脈沖釋放，表現(xiàn)出顯著的“Birch效應(yīng)”。降水量與土壤呼吸速率峰值之間存在的冪函數(shù)關(guān)系，而降水后累計CO2釋放量隨降水量的增加而呈線性增加。增加降水量可以增強土壤呼吸速率但會推遲土壤呼吸峰N值出現(xiàn)時間，同時提高土壤呼吸的溫度敏感性，但當(dāng)超過降水量臨界點后降水量的增加反而會降低Q10值。對土壤碳組分的測定表明，在冬小麥拔節(jié)期模擬降水引發(fā)的“Birch效應(yīng)”主要以“微生物脅迫”占主導(dǎo);在夏閑期，解釋“Birch效應(yīng)”的機制隨著降水量的增大，會出現(xiàn)從“微生物脅迫機制”向“底物供給機制”轉(zhuǎn)變。與夏閑期相比，作物生長使冬小麥生育期間土壤“Birch效應(yīng)”弱化，并改變其響應(yīng)機制。

參考文獻(xiàn)(References):

［1］Liu S H，F(xiàn)ang J Y.Effect factors of soil respiration and the temperature's effects on soil respiration in the global scale.Acta Ecologica Sinica，1997，17(5): 469-476.

［2］Borken W，Matzner E.Reappraisal of drying and wetting effects on C and N mineralization and fluxes in soils.Global Change Biology，2009，15(4): 808-824.

［3］Wu J，Brookes P C.The proportional mineralisation of microbial biomass and organic matter caused by air-drying and rewetting of a grassland soil.Soil Biology and Biochemistry，2005，37(3): 507-515.

［4］Birch H F.Mineralisation of plant nitrogen following alternate wet and dry conditions.Plant and Soil，1964，20(1): 43-49.

［5］Alberti G Inglima I，Bertolini T，Vaccari F P，Gioli B，Miglietta B，Cotrufo M F，Peressotti A.Precipitation pulses enhance respiration of Mediterranean ecosystems: the balance between organic and inorganic components of increased soil CO2efflux.Global Change Biology，2009，15(5): 1289-1301.

［6］Jarvis P G，Rey A，Petsikos C，Wingate L，Rayment M，Pereira J，Banza J，David J，Miglietta F，Borghetti M，Manca G，Valentini R.Drying and wetting of Mediterranean soils stimulates decomposition and carbon dioxide emission: the“Birch Effect”.Tree Physiology，2007，27(7): 929-940.

［7］Xu L K，Baldocchi D D，Tang J W.How soil moisture，rain pulses，and growth alter the response of ecosystem respiration to temperature.Global Biogeochemical Cycles，2004，18(4): GB4002，doi: 10.1029/2004GB002281.

［8］張丁辰，蔡典雄，代快.旱作農(nóng)田不同耕作土壤呼吸及其對水熱因子的響應(yīng).生態(tài)學(xué)報，2013，33(6): 1916-1925.

［9］金冠一，趙秀海，康峰峰，汪金松.太岳山油松人工林土壤呼吸對強降雨的響應(yīng).生態(tài)學(xué)報，2013，33(6): 1832-1841.

［10］張麗華，陳亞寧，李衛(wèi)紅，趙銳鋒，華永輝.準(zhǔn)噶爾盆地兩種荒漠群落土壤呼吸速率對人工降水的響應(yīng).生態(tài)學(xué)報，2009，29(6): 2819-2826.

［11］Birch H F.The effect of soil drying on humus decomposition and nitrogen availability.Plant and Soil，1958，10(1): 9-31.

［12］Inglima I，Alberti G，Bertolini T，Vaccari F P，Gioli B，Miglietta F，Cotrufo M F，Peressotti A.Precipitation pulses enhance respiration of Mediterranean ecosystems: the balance between organic and inorganic components of in-creased soil CO2efflux.Global Change Biology，2009，15，1289-1301.

［13］Kieft T L，Edith S，Mary K F.Microbial biomass response to a rapid increase in water potential when dry soil is wetted.Soil Biology and Biochemistry，1987，19(2): 119-126.

［14］Xiang S R，Doyle A，HoldenP A，Schimel J P.Drying and rewetting effects on C and N mineralization and microbial activity in surface and subsurface California grassland soils.Soil Biology and Biochemistry，2008，40(9): 2281-2289.

［15］Fierer N，Schimel J P.A proposed mechanism for the pulse in carbon dioxide production commonly observed following the rapid rewetting of a dry soil.Soil Science Society of Americal Journal，2003，67(3): 798-805.

［16］Casals P，Gimeno C，Carrara A，Lopez-Sangil L，Sanz M.Soil CO2efflux and extractable organic carbon fractions under simulated precipitation events in a Mediterranean Dehesa.Soil Biology and Biochemistry，2009，41(9): 1915-1922.

［17］任國玉，丁一匯，石廣玉，宮鵬，鄭循華，翟盤茂，張德二，趙宗慈，王紹武，王會軍，羅勇，陳德亮，高學(xué)杰，戴曉蘇.氣候變化國家評估報告(I):中國氣候變化的歷史和未來趨勢.氣候變化研究進(jìn)展，2006，2(1): 3-8.

［18］張紅星，王效科，馮宗煒，宋文質(zhì)，劉文兆，李雙江，龐軍柱，歐陽志云.黃土高原小麥田土壤呼吸對強降雨的響應(yīng).生態(tài)學(xué)報，2008，28(12): 6189-6196.

［19］李志，鄭粉莉，劉文兆.1961—2007年黃土高原極端降水事件的時空變化分析.自然資源學(xué)報，2010，25(2): 291-299.

［20］劉憲鋒，任志遠(yuǎn)，張翀，林志慧.1959—2008年黃土高原地區(qū)年內(nèi)降水集中度和集中期時空變化特征.地理科學(xué)進(jìn)展，2012，31(9): 1157-1163.

［21］Liebig M A，Tanaka D L，Gross J R.Fallow effects on soil carbon and greenhouse gas flux in Central North Dakota.Soil Science Society of America Journal，2010，74(2): 358-365.

［22］Davidson E A，Savage K，Verchot L V，Navarro R.Minimizing artifacts and biases in chamber-based measurements of soil respiration.Agricultural and Forest Meteorology，2002，113(1/4): 21-37.

［23］Mosier A R，Hutchinson G L.Improved soil cover method for field measurement of nitrous oxide fluxes.Soil Science Society of America Journal，1981，45(2): 311-316.

［24］Vance E D，Brookes P C，Jenkinson D S.An extraction method for measuring soil microbial biomass C.Soil Biology and Biochemistry，1987，19(6): 703-707.

［25］Jenkinson D S.Determination of microbial biomass carbon and nitrogen in soil//Wilson J R，ed，Advances in Nitrogen Cycling in Agricultural Ecosystems.Wallingford: CAB International，1988: 368-386.

［26］Deng Q，Hui D F，Zhang D Q，Zhou G Y，Liu J X，Liu S Z，Chu G W，Li J.Effects of precipitation increase on soil respiration: a three-year field experiment in subtropical forests in China.PloS One，2012，7(7): e41493.

［27］Davidson E A，Janssens I A，Luo Y Q.On the variability of respiration in terrestrial ecosystems: moving beyond Q10.Global Change Biology，2006，12(2): 154-164.

［28］陳全勝，李凌浩，韓興國，閻志丹，王艷芬，張淼，熊小剛，陳世蘋，張麗霞，高英志，唐芳，楊晶，董云社.典型溫帶草原群落土壤呼吸溫度敏感性與土壤水分的關(guān)系.生態(tài)學(xué)報，2004，24(4): 831-836.

［29］Luo Y Q，Wan S Q，Hui D F，Wallace L L.Acclimatization of soil respiration to warming in a tall grass prairie.Nature，2001，413(6856): 622-625.

［30］Shi A D，Marschner P.Drying and rewetting frequency influences cumulative respiration and its distribution over time in two soils with contrasting management.Soil Biology＆Biochemistry，2014，72: 172-179.

［31］Bouma T J，Bryla D R.On the assessment of root and soil respiration for soils of different textures: interactions with soil moisture contents and soil CO2concentrations.Plant and Soil，2000，227(1/2): 215-221.

［32］Mariko S，Urano T，Asanuma J.Effects of irrigation on CO2and CH4fluxes from Mongolian steppe soil.Journal of Hydrology，2007，333(1): 118-123.

［33］禹樸家，徐海量，王煒，張鵬，趙新風(fēng)，龔君君.沙丘不同部位土壤呼吸對人工降水的響應(yīng).中國沙漠，2012，33(2): 437-441.

［34］Asensio D，Pe?uelas J，Llusià J，Ogaya R，F(xiàn)ilella I.Interannual and interseasonal soil CO2efflux and VOC exchange rates in a Mediterranean holm oak forest in response to experimental drought.Soil Biology and Biochemistry，2007，39(10): 2471-2484.

［35］吳林，蘇延桂，張元明.模擬降水對古爾班通古特沙漠生物結(jié)皮表觀土壤碳通量的影響.生態(tài)學(xué)報，2012，32(13): 4103-4113.

［36］Dilustro J J，Collins B，Duncan L，Crawford C.Moisture and soil texture effects on soil CO2efflux components in southeastern mixed pine forests.Forest Ecology and Management，2005，204(1): 87-97.

［37］Davidson E A，Janssens I A.Temperature sensitivity of soil carbon decomposition and feedbacks to climate change.Nature，2006，440(7081): 165-173.

［38］高翔，郝衛(wèi)平，顧峰雪，郭瑞，夏旭，梅旭榮，李潔.降雨對旱作春玉米農(nóng)田土壤呼吸動態(tài)的影響.生態(tài)學(xué)報，2012，32(24): 7883-7893.

［39］Xu W H，Wan S Q.Water-and plant-mediated responses of soil respiration to topography，fire，and nitrogen fertilization in a semiarid grassland in northern China.Soil Biology and Biochemistry，2008，40(3): 679-687.

［40］Shi W Y，Tateno R，Zhang J G，Wang Y D，Yamanaka N，Du S.Response of soil respiration to precipitation during the dry season in two typical forest stands in the forest-grassland transition zone of the Loess Plateau.Agricultural and Forest Meteorology，2011，151(7): 854-863.

［41］Schimel J，Balser T C，Wallenstein M.Microbial stress-response physiology and its implications for ecosystem function.Ecology，2007，88(6): 1386-1394.

［42］Mikha M M，Rice C W，Milliken G A.Carbon and nitrogen mineralization as affected by drying and wetting cycles.Soil Biology and Biochemistry，2005，37(2): 339-347.

Response of soil“Birch Effect”to simulated rainfalls in dry croplands

CHEN Rongrong1，LIU Quanquan1，WANG Jun1，*，LIU Wenzhao2，Upendra M.Sainju3
1 College of Urban and Environmental Sciences，Northwest University，Xi'an 710127，China
2 Institute of Soil and Water Conservation，Chinese Academy of Sciences and Ministry of Water Resources，Yangling 712100，China
3 USDA-ARS Northern Plains Agricultural Research Laboratory，Sidney，MT 59270，USA

Abstract:In the dry cropping lands，soil rewetting due to precipitation can stimulate soil CO2efflux pulses，which is called the“Birch Effect”.Two types of responding mechanisms:“Substrate supply”and“Microbial stress”，were proposed to explain the soil“Birch effect”.To elucidate how precipitation change affects the“Birch effect " and its responding mechanism，we conducted precipitation simulation experiments in a winter wheat field to measure the short-term response ofbook=307,ebook=35precipitation levels(1—32 mm)on soil respiration from 0 to 72 h at the jointing stage and during the summer fallow period on the Loess Plateau.The results showed that soil respiration peaked at 4 h with 1 to 16 mm of precipitation，but the peak was delayed by another 4 h at 32 mm precipitation.Higher precipitation delayed，but increased soil respiration compared to lower precipitation.The peak value for the soil respiration rate(SR-P)increased exponentially with increased precipitation(P)(jointing: SR-P = 0.97P(0.09)，R2= 0.5，P＜0.05，fallow: SR-P = 1.07P(0.09)，R2= 0.98，P＜0.01).Cumulative soil respiration after 72 h(CO2-P)increased linearly with the precipitation level(jointing: CO2-P = 0.03P + 5.99，R2= 0.58，P＜0.05; fallow: CO2-P = 0.11P + 6.04，R2= 0.86，P＜0.01).The temperature sensitivity of soil respiration(Q(10))was correlated binomially with the precipitation level(jointing: Q(10)=－0.007P2+ 0.2P + 0.7，R2= 0.32，P＜0.05; fallow: Q(10)=－0.01P2+ 0.3P + 0.2，R2= 0.86，P＜0.01).Stepwise correlation analysis between soil carbon fractions and soil respiration rate showed that soil respiration rate was significantly correlated with soil microbial biomass C at the jointing stage for all precipitation levels，indicating that a“microbial stress”mechanism dominated the“Birch effect”during growing season.However，during summer fallow period，soil respiration rate was significantly correlated with microbial biomass C，which suggested“microbial stress”，when the precipitation amount was lower than 8 mm，but correlated with chloroform-fumigated extracted C，which suggested that both mechanisms were operating when precipitation amount was equal to 8 mm.However，soil respiration was significantly correlated with K2SO4-extracted soil C when precipitation amount was equal to or higher than 16 mm，indicating a shift to the“Substrate supply”mechanism.Compared with that during the summer fallow period，the soil“Birch effect”was weaker and its responding mechanism had changed at the wheat jointing stage due to root respiration and shading effects.

Key Words:precipitation simulation; soil respiration; birch effect; substrate supply; microbial stress

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: wangj@ nwu.edu.cn

收稿日期:2014-03-12;網(wǎng)絡(luò)出版日期: 2015-06-08

基金項目:國家自然科學(xué)基金項目(31270484，41171033);教育部科技重點項目(209123);西北大學(xué)研究生自主創(chuàng)新項目(YZZ13006)

DOI:10.5846/stxb201403120428