曾令清,付 成,奚 露,彭姜嵐,付世建

重慶師范大學進化生理與行為學實驗室,動物生物學重慶市重點實驗室, 重慶 401331

鳊幼魚能量代謝和個性行為的個體變異及表型關(guān)聯(lián)

曾令清,付 成,奚 露,彭姜嵐,付世建*

重慶師范大學進化生理與行為學實驗室,動物生物學重慶市重點實驗室, 重慶 401331

自然界中動物的表型特征(如形態(tài)、生理和行為)存在明顯的種內(nèi)個體差異,并且該差異在不同環(huán)境條件下保持穩(wěn)定。為考察鯉科魚類能量代謝和個性行為的個體差異及二者的關(guān)聯(lián),以鳊(Parabramispekinensis)幼魚為實驗對象,在(25.0±0.5) ℃條件下測定30尾鳊幼魚的標準代謝率(SMR)、最大代謝率(MMR,由力竭運動誘導)和過量耗氧(EPOC)并計算代謝空間(MS)和相對代謝空間(FAS),隨后測定鳊幼魚的勇敢性(Boldness)和活躍性(Activity)兩個個性行為學指標(測定Ⅰ),1個月后(測定Ⅱ)重復(fù)測定該種魚的上述表型特征參數(shù)。結(jié)果顯示：(1)1個月后鳊幼魚的體重和體長均顯著增加且具有較好的重復(fù)性(二者P<0.05)。(2)除MMR、MS、FAS和EPOC外,鳊幼魚SMR具有明顯的重復(fù)性；SMR與MS、FAS以及EPOC均呈現(xiàn)負相關(guān)(所有P<0.05),與MMR不相關(guān)；MS和FAS與MMR呈現(xiàn)正相關(guān)(二者P<0.01)；實驗期間,鳊幼魚部分能量代謝參數(shù)的相關(guān)性保持不變。(3)鳊的勇敢性(潛伏時間)重復(fù)性較差,且測定Ⅱ鳊幼魚的潛伏時間明顯增加(P<0.05),測定Ⅰ和測定Ⅱ的潛伏時間與SMR均不相關(guān)；活躍性的移動路程、游泳速度和運動時間比的重復(fù)性較差,三者之間的正相關(guān)不受時間影響；相比較測定Ⅰ,測定Ⅱ鳊幼魚活躍性的3個指標均明顯增加(所有P<0.05)。(4)不論測定Ⅰ還是測定Ⅱ鳊幼魚的SMR與實驗期間特定體重增長率(SGR)均呈正相關(guān)(二者P< 0.01)。研究表明在實驗室環(huán)境條件下鳊幼魚的能量代謝和個性行為具有非平行的變化規(guī)律和重復(fù)性,表型特征之間存在關(guān)聯(lián),并且這些關(guān)聯(lián)受環(huán)境條件的影響程度不盡相同；研究還提示該種魚的SMR在短期內(nèi)可預(yù)測個體的生長率。

標準代謝率；最大代謝率；個性；表型變異；鳊魚

由于地域差異、氣候變化及人為干擾,自然界水體環(huán)境具有很大的時空異質(zhì)性,不僅體現(xiàn)在水體理化因子(如溫度、溶氧),還呈現(xiàn)于環(huán)境資源(如食物豐度)方面。水體環(huán)境的變化必然影響魚類的生理功能和行為特征[1- 6]。這些研究關(guān)注魚類種內(nèi)個體差異現(xiàn)象,它是指在某個種群的表型(如能量代謝和個性行為)存在個體差異,并且該差異在一段時間內(nèi)保持穩(wěn)定(即可重復(fù)測量)[7]。標準代謝率(Standard metabolic rate, SMR)是指變溫動物在非活動、無食物消化的最小機體能量消耗強度[8]。即使排除體重、性別和年齡差異后,魚類SMR的種內(nèi)個體差異仍可達2—3倍[9- 11]。因此,上述研究首先聚焦于SMR的個體差異,這是因為SMR是生活史理論重要的能量代謝參數(shù),某些種類的SMR可占個體能量總支出的50%[12],影響機體其它生理功能(如生長、運動、繁殖)的能量分配,對個體乃至種群的生活史特征和適合度產(chǎn)生影響[7, 13]。

動物個性也稱行為綜合癥,是指在時空變化過程中動物種內(nèi)存在的整體穩(wěn)定的個體行為差異,并且完全是動物自身狀態(tài)的內(nèi)在表現(xiàn)特征[14- 15]。研究人員已篩選了一系列與個體適合度相關(guān)的個性行為指標,如活躍性、勇敢性、好斗性、探索性、群集性及反應(yīng)性等6個指標[15- 16],其中前4個指標在魚類研究中被廣泛采用[2, 5- 6, 16]。研究發(fā)現(xiàn)鮭鱒魚類的SMR與個性行為存在關(guān)聯(lián),如大西洋鮭(Salmosalar)和鱒(Salmotrutta)的SMR越高,其社群等級越高,好斗性越強[9- 10, 17]；SMR越高的歐鱸(Dicentrarchuslabrax)個體的活躍性也較強[2]。鯉科魚類錦鯽(Carassiusauratus)幼魚也具有社群等級和好斗性行為,但與SMR并不相關(guān)[18]。因此,在鮭鱒魚類中發(fā)現(xiàn)的能量代謝與個性行為的關(guān)聯(lián)現(xiàn)象是否普遍存在于鯉科魚類,已成為研究人員普遍關(guān)注的科學問題[6, 19]。

鳊(Parabramispekinensis)為溫水性鯉科魚類,是一種重要經(jīng)濟魚類,也是基礎(chǔ)研究的實驗材料,相關(guān)研究涉及溫度與能量代謝和低氧耐受的關(guān)系[20- 21],然而有關(guān)該種魚能量代謝與個性行為個體差異及表型關(guān)聯(lián)的研究尚未見報道。本研究以鳊幼魚為實驗對象,考察該種魚能量代謝和個性行為的種內(nèi)個體差異及重復(fù)性,分析能量代謝與個性行為之間的關(guān)聯(lián),探討上述關(guān)聯(lián)與環(huán)境因素的關(guān)系,為魚類生態(tài)學研究累積資料,也為經(jīng)濟魚類的人工養(yǎng)殖提供參考數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實驗魚來源與馴化

實驗魚購于重慶市北碚區(qū)歇馬人工養(yǎng)殖基地,運回后在重慶師范大學進化生理與行為學實驗室3個循環(huán)控溫水槽(約250 L)中馴化3周,馴化水溫為(25±0.5)℃。實驗用水采用曝氣3 d后的除氯自來水。用充氣泵持續(xù)向馴化水體充入空氣以使其溶氧水平(≥7.0 mg/L)接近飽和狀態(tài),每日換水量約換馴化水體積的15%,光周期為12L∶12D。每隔1 d用中國通威公司的浮性飼料((41.2±0.9)%蛋白質(zhì)、(8.5±0.5)%脂肪、(25.7±1.2)%的碳水化合物和(12.3±0.4)%灰分)對所有魚飽足投喂兩次(當天9：00和15：00)。為減少流水和曝氣對魚攝食的影響,投喂之前5 min關(guān)閉氣泵和水槽的循環(huán)水泵,使魚自由攝食30 min,隨后清除剩余餌料、殘渣和糞便。

1.2 實驗設(shè)計

馴化結(jié)束后,選取30尾魚體健康、體重相近(7.81±0.24) g的鳊幼魚作為實驗對象,對魚禁食48 h,然后進行SMR測定,隨后測定單尾魚的最大代謝率(MMR)、代謝空間(AS)以及過量耗氧量(EPOC)。能量代謝測定后,對鳊幼魚進行1次維持日糧水平(約0.5%體重)的餌料投喂,以使運動后鳊幼魚的生理狀態(tài)較快恢復(fù),所用餌料與馴化期間的一致。在測定單尾魚的個性行為之前對魚禁食48 h,該時間足以使餌料消化吸收生理活動完全結(jié)束,不影響后續(xù)個性行為觀察實驗；隨后對鳊幼魚進行個性行為(勇敢性和活躍性)的觀察和拍攝。所有實驗(測定Ⅰ)結(jié)束之后,將魚放回已編號的養(yǎng)殖單元格(長17 cm × 寬10 cm × 高15 cm,水深12 cm)。為防止鳊幼魚生長過快及飼養(yǎng)單元格大小成為其生命活動的空間限制因素,并基于預(yù)備生長實驗,對所有魚每隔3 d進行一次飽足日糧的餌料投喂。1個月之后,對所有魚的形態(tài)參數(shù)(體重和體長)、能量代謝特征(SMR、MMR、AS和EPOC)及個性行為重復(fù)測定1次(測定Ⅱ)。實驗期間,養(yǎng)殖水槽的溶氧水平和水溫的控制、水體更換方式以及光周期均與馴化期間保持一致。鳊幼魚的特定體重生長率(SGR,%/d)=l00 × [ln(Wt)-ln(W0)] /t,其中W0為初始體重(g),Wt為終末體重(g),t為實驗時間(30 d)。

1.3 實驗參數(shù)與測定方法

1.3.1 SMR

用流水式呼吸代謝儀進行SMR測定。測定前,將魚(n=30)裝入代謝儀的呼吸室中馴化48 h,并測量每尾魚的體重(精度0.01 g)和體長(精度0.1 cm)。在第3天的9:00、11:00、13:00、15:00、17:00、19:00和21:00用溶氧儀(HQ30d,美國哈希公司)測量鳊幼魚的SMR(用耗氧率表征)。在測定過程中,實驗室環(huán)境保持安靜以減少環(huán)境噪聲對魚生理代謝的干擾。因為魚類存在生理代謝的晝夜節(jié)律[22],本研究設(shè)定的采樣時間覆蓋了白天和夜晚,將7次重復(fù)測定的耗氧率的平均值作為鳊幼魚的SMR(mg O2kg-1h-1),其計算公式為：

SMR=ΔO2×v/m0.75

式中,SMR為標準代謝率,ΔO2為空白呼吸室(無魚)和實驗呼吸室(有魚)出水口的溶氧差值(mg O2/L),v為呼吸室的流量(L/h),m為魚的體重(kg),0.75為體重校正系數(shù)[18]。

1.3.2 MMR和EPOC

在SMR測定后的第2天,本研究通過力竭性運動誘導個體的MMR。將魚從呼吸室取出至力竭運動驅(qū)趕裝置的環(huán)形水道(φ外=52 cm,φ內(nèi)=28 cm,水體容量約為20 L,水深10 cm)中,用手不斷驅(qū)趕環(huán)形水道(水流速度約60 cm/s)中的鳊幼魚以使其保持逆流游泳直至運動力竭；處于運動力竭狀態(tài)的魚通常失去魚體平衡且用手繼續(xù)觸碰時不再有明顯應(yīng)激反應(yīng)[23]。隨后迅速(15 s內(nèi))將魚轉(zhuǎn)移至呼吸室內(nèi)并進行恢復(fù)代謝測定。在進行0.5 h的恢復(fù)代謝測定過程中,呼吸室的水流速度設(shè)定約為500 mL/min,數(shù)據(jù)采集時間設(shè)定為運動力竭后1、2、3、4、5、6、7、8、9、10、15、20、25、30 min?；謴?fù)代謝的測量方法及計算公式均與SMR一致。將此時間段獲取的最大耗氧率作為單尾魚的MMR,計算代謝空間(MS= MMR-SMR,mg O2kg-1h-1)和相對代謝空間(FAS= MMR/SMR,無量綱)。力竭運動后的過量耗氧(EPOC,mg O2/kg)為力竭運動恢復(fù)過程中鳊幼魚的代謝率超過SMR之上的耗氧量總和。為考察鳊幼魚的個體差異及其重復(fù)性,并鑒于運動力竭后的恢復(fù)代謝曲線的特征,本研究僅計算單尾魚在1—10 min之間的EPOC,用于統(tǒng)計分析。實驗結(jié)束后,將單尾魚放回單元格進行恢復(fù)。

1.3.3 個性行為

在能量代謝測定之后,對所有魚進行一次維持日常的餌料投喂,餌料與馴化期間一致。在48 h之后,進行個性行為觀察和拍攝。本研究個性行為包括勇敢性和活躍性,其中勇敢性的評價指標為潛伏時間(s),活躍性的評價指標包括移動路程(cm)、游泳速度(cm/s)和運動時間比(PTM,%)。將單尾魚移入實驗室自行設(shè)計的行為學觀察裝置(長60 cm × 寬20 cm × 高20 cm)的馴化室(長20 cm × 寬20 cm)馴化60 min,該裝置的具體結(jié)構(gòu)詳見本實驗室的前期研究工作[5- 6]。個性行為的觀察與拍攝期間,實驗環(huán)境保持安靜,以使鳊幼魚的個性行為完全由其內(nèi)部生理狀態(tài)決定。

勇敢性是評價魚類進入新異環(huán)境的勇敢程度,此新異環(huán)境是魚類從未經(jīng)歷的,以個體自實驗開始時初次進入新環(huán)境所用的最短時間(稱為潛伏時間),該時間越長,魚類的勇敢性越低,反之越高。具體方法：魚在馴化室適應(yīng)1 h后,輕輕打開馴化室與觀察室之間擋板上的活動門,同時開啟在觀察室上方裝連接電腦的攝像頭,拍攝魚進入觀察室(長40 cm × 寬20 cm)的活動,共持續(xù)拍攝15 min。對視頻分析,得到每尾魚初次進入觀察室的時間。判定標準：從正上方角度觀察,當魚的上吻端剛好越過分界線時,此時對應(yīng)的時間為潛伏時間。

活躍性是評價魚類的活躍程度。本研究評價魚類的活躍性指標包括移動路程、游泳速度以及PTM,評價指標的數(shù)值越高,說明魚的活躍性越強。具體方法：在勇敢性測定完后,將活動門關(guān)閉,使魚在觀察室馴化1 h。隨后拍攝魚的自發(fā)活動,共進行10 min的拍攝。通過動物軌跡跟蹤系統(tǒng)Ethvision XT(9.0)軟件對視頻分析。

1.4 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計

實驗數(shù)據(jù)先用Excel進行整理計算,再采用SPSS 19.0統(tǒng)計軟件完成數(shù)理統(tǒng)計工作。所有統(tǒng)計值以平均值±標準誤(Mean±SE) 表示,顯著性水平為P< 0. 05。采用配對T-檢驗對兩次測定的實驗表型參數(shù)的平均值進行顯著性統(tǒng)計。能量代謝參數(shù)之間、個性行為參數(shù)之間的相關(guān)性、SMR與個性行為的相關(guān)性以及所有表型參數(shù)的重復(fù)性均采用Pearson相關(guān)分析。

2 結(jié)果

2.1 形態(tài)參數(shù)及其重復(fù)性

測定Ⅰ時鳊幼魚的體重與體長平均值分別為7.81±0.24 g和7.55±0.07 cm,而測定Ⅱ時體重和體長分別明顯增加至(9.17±0.24) g和(7.89±0.08) cm(體重T=15.707,P< 0.001；體長T=7.696,P< 0.001)。實驗期間,鳊幼魚的體重和體長均呈較好的重復(fù)性(體重r=0.936,P< 0.001；體長r=0.817,P< 0.001)。

2.2 能量代謝和個性行為的變異情況

一個月后鳊幼魚的SMR下降了28.2%(T=4.273,P< 0.001),而MMR、MS、FAS和EPOC無顯著變化(MMR：T=1.542,P=0.134；MS：T=0.358,P=0.723；FAS：T=1.257,P=0.219；EPOC：T=1.436,P=0.162)(表1)。除MMR的變異系數(shù)(CV)外,SMR、MS、FAS和EPOC的CV均變小。與CV的變化方向相似,能量代謝參數(shù)的變異倍率(最大值/最小值)也呈下降趨勢(表1)。

鳊幼魚的勇敢性(以潛伏時間評價)明顯降低(T=-2.511,P=0.018),相比較于測定Ⅰ(8尾,占26.7%),在測定Ⅱ中進入觀察區(qū)的鳊幼魚僅有3尾,占10%。測定Ⅱ時鳊幼魚的移動路程、游泳速度及運動時間百分比(PTM)均明顯大于測定Ⅰ(移動路程T=-3.252,P=0.003；游泳速度T=-3.203,P=0.003；PTM：T=-3.086,P=0.004)。鳊幼魚潛伏時間的CV和變異倍率下降,而其移動路程、游泳速度以及PTM的CV和變異倍率均增加(表1)。

表1 鳊幼魚能量代謝和個性特征的綜合情況

變異倍率=最大值/最小值;* 表示兩次測定中間同一指標數(shù)據(jù)差異顯著(P<0.05)

2.3 能量代謝和個性行為的相關(guān)性及重復(fù)性

測定Ⅰ和測定Ⅱ的鳊幼魚SMR與MMR均不相關(guān)；在測定Ⅰ,SMR與AS、FAS和EPOC呈負相關(guān),但在測定Ⅱ,僅SMR與FAS及EPOC呈負相關(guān),其它二者不存在相關(guān)性(表2)。此外,測定Ⅰ和測定Ⅱ的鳊幼魚的MMR、AS、FAS和EPOC之間任意兩者均呈正相關(guān)(表2)；相比較于測定Ⅰ,測定Ⅱ67%的參數(shù)之間的相關(guān)性程度出現(xiàn)下降。

表2 鳊幼魚能量代謝參數(shù)之間以及個性特征之間的相關(guān)性

*表示P< 0.05,**表示P< 0.01.

鳊幼魚勇敢性的潛伏時間與活躍性的三個參數(shù)(移動路程、游泳速度和PTM)均不相關(guān)；然而,移動路程、游泳速度和PTM間均呈現(xiàn)正相關(guān)(表2)。除SMR外,鳊幼魚能量代謝的其它參數(shù)及個性行為特征均無明顯的重復(fù)性(表3)。在兩次測定中,鳊幼魚的SMR與個性行為特征(潛伏時間、移動路程、游泳速度和PTM)均不相關(guān)(表4)。

表3 鳊幼魚能量代謝和個性特征的重復(fù)性

表4 鳊幼魚標準代謝率與個性行為的關(guān)聯(lián)

2.4 能量代謝與生長性能的關(guān)系

圖1 鳊幼魚的標準代謝率與特定體重增長率的相關(guān)性 Fig.1 The relationship between standard metabolic rate and specific growth rate in body mass in juvenile Chinese bream (P. pekinensis)

不論實驗起始時的SMR還是實驗結(jié)束時的SMR,二者均與實驗期間鳊幼魚的特定體重生長率(SGR)呈正相關(guān)(圖1,二者P< 0.05)。協(xié)方差分析發(fā)現(xiàn),二者的斜率和截距均存在差異(F1,59= 6.629,P=0.013)。

3 討論

3.1 鳊幼魚表型特征的個體差異與重復(fù)性

部分研究關(guān)注動物的生理表型(如能量代謝)和行為表型(如個性行為)的重復(fù)性及與環(huán)境食物資源(如饑餓或低食物豐度)的內(nèi)在關(guān)聯(lián)[6, 24- 26]。研究發(fā)現(xiàn),饑餓不僅導致南方鲇幼魚(Silurusmeridionalis)靜止代謝率、活躍代謝率以及有氧代謝空間明顯下降,其中靜止代謝率的變異系數(shù)減少[27],而且還會降低該種魚的有氧運動能力和持續(xù)加速游泳能力[28],并且南方鲇幼魚的兩種運動能力的重復(fù)性高于能量代謝表型[27- 28]。在較低食物豐度條件下,與測定Ⅰ比較,在測定Ⅱ中鳊幼魚的SMR和MMR均出現(xiàn)顯著降低,而MS、FAS和EPOC無明顯變化,提示SMR和MMR的下降可能與較低的食物量攝入有關(guān)。除MMR外,鳊幼魚上述其它代謝參數(shù)的變異系數(shù)均出現(xiàn)下降。此外,在測定Ⅱ中鳊幼魚的活躍性明顯增加,而勇敢性降低,前者的變異系數(shù)增加,后者變異系數(shù)減少。在自然界中水溫的日變化與年變化均較為明顯,而在實驗室條件下鳊幼魚的馴化水溫波動極小,并且其它環(huán)境條件(如溶氧、氨氮和食物)也進行嚴格地局部控制,這種實驗室養(yǎng)殖水體的環(huán)境異質(zhì)性較低,可能是導致正常營養(yǎng)狀態(tài)下鳊幼魚SMR的變異系數(shù)變小的原因之一,即穩(wěn)定的棲息環(huán)境容易導致該種魚SMR的變異程度縮小。另外,測定Ⅱ中鳊幼魚在馴化室的潛伏時間明顯增長,這是因為16.7%鳊幼魚的潛伏時間明顯增加至最長時間(15 min),使得測定Ⅱ的數(shù)據(jù)更為單一,進而導致勇敢性的變異系數(shù)降低,可能與本研究設(shè)定的拍攝時間較短有關(guān)。由于鳊幼魚在測定Ⅱ的勇敢性變低,鳊幼魚可能想通過尋找出口逃離觀察區(qū),表現(xiàn)出活躍性增加,導致活躍性的變異程度增加。這種勇敢性降低和活躍性增加的行為變化表明鳊幼魚再次在新異環(huán)境中采取更為謹慎的風險承擔行為(如覓食、探索、警戒活動)。

有研究者對47篇有關(guān)昆蟲、爬行類、鳥類以及哺乳類的能量代謝的研究論文進行統(tǒng)計分析,認為動物的能量代謝特征(如SMR和MMR,常用整個動物耗氧率表征)具有明顯的重復(fù)性[24],并且環(huán)境因子影響表型特征的重復(fù)性[27]。以魚類為例,花鰍(Cobitistaenia)[25]、大西洋鮭[26, 30]、錦鯽幼魚[29]和鱒[31]的SMR均呈現(xiàn)較好的重復(fù)性；我們的前期研究發(fā)現(xiàn)南方鲇幼魚SMR的重復(fù)性低,其MMR和MS的重復(fù)性卻較高,然而兩周的饑餓明顯降低后兩者的重復(fù)性[27]。除此之外,還有研究認為,動物表型特征的重復(fù)性不僅隨測定時間的增加而逐漸降低,而且實驗室條件下測定的表型重復(fù)性顯著高于野外實驗[32]。在本研究中,鳊幼魚的SMR具有較好的重復(fù)性,與花鰍[25]、大西洋鮭[26, 29]、錦鯽[30]和鱒[31]的研究結(jié)果相似,然而鳊幼魚的MMR和MS等表型參數(shù)的重復(fù)性較低,說明本研究中鳊幼魚的MMR和MS可重復(fù)測量的時間可能短于一個月,與鳊幼魚在穩(wěn)定實驗室環(huán)境中的生理調(diào)整程度存在差異有關(guān)。雖然測定Ⅱ中該種魚SMR明顯下降,而MMR和MS未顯著降低,暗示用于其他生理功能的最大代謝潛能保持不變,同時鳊幼魚不同個體的代謝可塑性不同。

3.2 鳊幼魚表型特征的關(guān)聯(lián)

魚類的SMR與MMR、MS及EPOC的內(nèi)在關(guān)聯(lián)備受關(guān)注,不僅是因為SMR和MMR分別代表魚類能量代謝能力的下限和上限,二者的差值即為MS,而且還因為這些表型參數(shù)具有不同的生態(tài)學意義[6, 33]。獲得魚類MMR的方式既可通過力竭運動獲得,也可通過食物誘導或者兩種生理活動疊加共同獲得,取決于魚類的代謝模式[34]。不論是由食物誘導的攝食代謝峰值還是力竭運動誘導的最大代謝率,二者均與機體的呼吸循環(huán)系統(tǒng)密切相關(guān),分別代表單一生理狀態(tài)下機體的最大攝氧能力。研究顯示,不同活躍性魚類的種間比較發(fā)現(xiàn)SMR與MMR呈正相關(guān),即種類越活躍,其SMR與MMR相應(yīng)越大[35]；南方鲇幼魚的SMR不但在常氧條件下與攝食代謝峰值呈正相關(guān)[36- 37],而且在低氧條件下二者的正相關(guān)仍然存在[37],相似研究結(jié)果在鯉(Cyprinuscarpio)[38]、大西洋鮭[39]和鱒[40]中也有報道。為從生化機制上解釋上述正相關(guān),研究者發(fā)現(xiàn)鱒肝臟中與有氧代謝相關(guān)的細胞色素c氧化酶和檸檬酸合成酶的活性與SMR及MMR呈正相關(guān)[40]。本實驗室前期研究發(fā)現(xiàn)鯽(Carassiusauratus)幼魚的SMR與其MMR呈正相關(guān),且二者之間的正相關(guān)不受溫度影響[19]；青魚(Mylopharyngodonpiceus)幼魚的SMR與其MMR也呈正相關(guān),且此相關(guān)不受溶氧水平的影響[41],表明該兩種鯉科魚類SMR與MMR的關(guān)聯(lián)不具有環(huán)境依賴性。然而,也有研究發(fā)現(xiàn)鯽幼魚和南方鲇幼魚的SMR與MMR并不相關(guān)[6, 36]。本研究發(fā)現(xiàn),兩次測定中鳊幼魚的SMR與MMR均不相關(guān),并且在測定Ⅰ中SMR與MS、EPOC之間呈現(xiàn)的負相關(guān)在測定Ⅱ消失,僅維持了SMR與FAS的負相關(guān),這種現(xiàn)象可能與在測定Ⅱ中上述能量代謝參數(shù)的變異系數(shù)降低有關(guān),并且降低的表型特征變異系數(shù)可能是由較均質(zhì)的養(yǎng)殖環(huán)境造成的[6]。

魚類SMR與個性行為的關(guān)聯(lián)方向不盡相同,如大西洋鮭和鯉的SMR與勇敢性呈正相關(guān)[42- 43]；美洲紅點鮭(Salvelinusfontinalis)的SMR與其活躍性呈正相關(guān)[44]；大西洋鮭的SMR與其好斗性呈正相關(guān)[10, 45]。此外,大西洋鮭和馬蘇大麻哈魚(Oncorhynchusmasou)的SMR越高,其統(tǒng)治地位相應(yīng)越高,占有的領(lǐng)域面積越大[9, 46],而領(lǐng)域大小又與食物資源多少密切相關(guān),必然影響個體的食物可獲性[11]。另有研究報道,鯽幼魚的SMR與其勇敢性和活躍性均不相關(guān)[6]。本研究發(fā)現(xiàn),兩次測定中鳊幼魚的SMR與其勇敢性和活躍性均不相關(guān),這與鯽的研究結(jié)果一致[6]。歐鱸也有類似的研究發(fā)現(xiàn),即在常氧和中度低氧條件下二者均不相關(guān),但在重度低氧條件下該種魚的SMR與勇敢性呈負相關(guān)[47]；在低捕食壓力下,三刺魚(Gasterosteusaculeatus)的好斗性和勇敢性不相關(guān),但在高捕食壓力下,二者呈正相關(guān)[48- 49]。上述現(xiàn)象不僅與實驗室環(huán)境中食物資源豐富且可預(yù)測、水槽的物理空間均質(zhì)、水體的理化因子穩(wěn)定等特征相關(guān)[6],而且還與在較強的捕食壓力或嚴重的低氧等環(huán)境脅迫下魚類的應(yīng)激程度和表型可塑性的高低存在差異有關(guān),最終在較為極端環(huán)境或較強環(huán)境脅迫條件下魚類表型特征之間的潛在關(guān)聯(lián)得以強化并揭露[48- 49]。

3.3 鳊幼魚SMR與生長性能的關(guān)系

自然水體中食物資源存在明顯的時空異質(zhì)性,影響魚類的生存和生長,甚至種群的繁衍。魚類的SMR與個體生長發(fā)育(如體重增長)或存活率可能存在關(guān)聯(lián),此關(guān)聯(lián)可能有重要的生態(tài)結(jié)果[13, 50]。雖然魚類SMR與生長性能的關(guān)聯(lián)早被廣泛關(guān)注,但不同研究的結(jié)果差異明顯,相關(guān)研究多以鮭鱒魚類為實驗對象。在實驗室食物資源豐富條件下個體的SMR與生長率通常呈現(xiàn)正相關(guān)[1],如銀大麻哈魚(Oncorhynchuskisutch)[3]、馬蘇大麻哈魚[46]和大西洋鮭[10, 51]。然而,野外環(huán)境中鱒的SMR與生長率不相關(guān)或呈負相關(guān)[1]；在豐富食物資源條件下鱒SMR的變化量與其體長呈正相關(guān),而實驗起始測定的SMR與生長參數(shù)并不相關(guān)[52]。上述研究認為不同SMR個體在環(huán)境食物豐度變動條件下呈現(xiàn)相應(yīng)的優(yōu)勢,而且表明導致生長性能存在環(huán)境食物豐度依賴性的原因是SMR,而非生長性能的個體變異[3- 4]。本實驗室的前期研究也發(fā)現(xiàn),在實驗室食物資源豐富條件下高SMR鯽個體的SGR顯著高于低SMR個體,但在低食物豐度條件下二者的生長性能無明顯差異,即該種魚的SMR與生長性能的關(guān)聯(lián)具有環(huán)境依賴性；實驗起始時錦鯽幼魚的SMR與攝食率、攝食轉(zhuǎn)化率、特定體重生長率不相關(guān),而生長實驗結(jié)束的SMR卻與攝食率呈正相關(guān)[30]。本研究顯示,鳊幼魚不論測定Ⅰ還是測定Ⅱ的SMR均與其SGR呈正相關(guān),推測該種魚在幼魚階段時的SMR可以預(yù)測其生長軌跡。協(xié)方差分析結(jié)果顯示,測定Ⅱ中SMR與SGR的相關(guān)程度(或方程斜率)明顯大于測定Ⅰ的,這與錦鯽幼魚的研究結(jié)果相似,這種現(xiàn)象可能與一定時期內(nèi)鳊幼魚保持固定攝食消化頻率有關(guān),即時測量的SMR可能包括延遲的用于生長的能量部分,而這一部分可能偏高估計SMR,導致生長性能與即時SMR呈更高程度的正相關(guān)[4]。因此,魚類適合的SMR測定時間的相關(guān)研究值得關(guān)注。

綜上所述,在實驗室環(huán)境條件下鳊幼魚的能量代謝和個性行為具有非平行的變化規(guī)律和重復(fù)性,表型特征之間存在關(guān)聯(lián),并且這些關(guān)聯(lián)受環(huán)境條件的影響程度不同。鳊幼魚不論實驗起始時還是實驗結(jié)束時的SMR均與實驗期間的SGR呈正相關(guān),但后者的相關(guān)程度高于前者,提示在實驗室環(huán)境下,該種魚在幼魚階段時的SMR在短期內(nèi)可預(yù)測其生長率。

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Phenotypic correlations and individual variation of energy metabolism and personality in juvenile Chinese bream (Parabramispekinensis)

ZENG Lingqing, FU Cheng, XI Lu, Peng Jianglan, FU Shijian*

LaboratoryofEvolutionaryPhysiologyandBehaviour,ChongqingKeyLaboratoryofAnimalBiology,ChongqingNormalUniversity,Chongqing401331,China

In nature, consistent individual differences (CIDs) in phenotypic traits (e.g., morphology, physiology, or behavior) are a widespread phenomenon in animals. CIDs in phenotypic traits are maintained over time, and can be measured by repeatability at different times. We used juvenile Chinese bream (Parabramispekinensis) as an animal model to determine individual variation and correlation between energy metabolism and personality behaviors of cyprinid fish. Under conditions of (25±0.5)℃, the standard metabolic rate (SMR), maximum metabolic rate (MMR, induced by exhaustive exercise), and excess post-exercise oxygen consumption (EPOC) of fish were determined, and the metabolic scope (MS) and factorial metabolic scope (FAS) were also calculated. Personality behaviors, including boldness (indicated by latency), activity (indicated by distance moved, average swimming velocity, and percent time spent moving) were measured for individuals (trial Ⅰ). All of the aforementioned phenotypic traits were measured again after one month (trial Ⅱ). The results showed that both body mass and body length of juvenile Chinese bream increased substantially, and these two morphological parameters showed good repeatability during the experiment (bothP< 0.05). Only the SMR of fish was repeatable, and not MMR, MS, FAS, and EPOC. SMR was negatively correlated with MS, FAS, and EPOC (allP< 0.05), and showed no correlation with MMR. MS had a positive correlation with both FAS and MMR (bothP< 0.05). The direction of some correlations between components of energy metabolism of the juvenile Chinese bream did not change during the course of experiment. Boldness (indicated as latency) of the experimental fish did not exhibit repeatability, and was significantly higher in trial Ⅱ than in trial Ⅰ (P< 0.05). The latencies of the two measurements were not correlated with SMR. In addition, distance moved, swimming velocity, and percent time spent moving were also not repeatable. However, the relationships among these three activity parameters were all positive in spite of the effects of time. When compared to those of trial Ⅰ, the values of the three parameters of activity all increased in trial Ⅱ. SMR in the two trials were positively related to the specific growth rate (SGR) in this fish species during the course of experiment. The present study suggests there were nonparallel changes in tendency and repeatability between the energy metabolism and personality behaviors of juvenile Chinese bream under artificial rearing conditions where environmental parameters were spatially and temporally predictable. Some correlations existed between the phenotypic traits and were substantially affected, to different extents, by environmental conditions. SMR of juvenile Chinese bream may predict their growth trajectory during their juvenile stage.

standard metabolic rate; maximum metabolic rate; personality; phenotypic variation;Parabramispekinensis

國家自然科學基金項目(31300341)；重慶市自然科學基金項目(cstc2014jcyjA00018)；重慶市教委科技項目(KJ130619)；重慶師范大學青年人才拔尖培育計劃項目(02030307-00027)資助;重慶市高等學校青年骨干教師資助計劃項目(CQJW-02060301-1714)

2016- 03- 27; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2017- 03- 02

10.5846/stxb201603270548

*通訊作者Corresponding author.E-mail: shijianfu9@hotmail.com

曾令清,付成,奚露,彭姜嵐,付世建.鳊幼魚能量代謝和個性行為的個體變異及表型關(guān)聯(lián).生態(tài)學報,2017,37(14):4807- 4816.

Zeng L Q, Fu C, Xi L, Peng J L, Fu S J.Phenotypic correlations and individual variation of energy metabolism and personality in juvenile Chinese bream (Parabramispekinensis).Acta Ecologica Sinica,2017,37(14):4807- 4816.