刁鯤鵬， 李明富， 潘世玥， 顧偉龍， 張曉鷗， 聞丞*

(1. 山水自然保護中心，北京100089； 2. 四川省唐家河國家級自然保護區(qū)，四川青川628100)

基于紅外相機研究脊椎動物在唐家河國家級自然保護區(qū)動物尸體分解過程中的作用

刁鯤鵬1， 李明富2， 潘世玥1， 顧偉龍1， 張曉鷗1， 聞丞1*

(1. 山水自然保護中心，北京100089； 2. 四川省唐家河國家級自然保護區(qū)，四川青川628100)

通過在唐家河國家級自然保護區(qū)內(nèi)自然死亡的8具動物尸體周圍布設(shè)紅外相機，詳細記錄了動物尸體在保護良好的自然條件下的分解過程。研究發(fā)現(xiàn)，除微生物與無脊椎動物外，脊椎動物在尸體分解過程中也起到很重要的作用：(1)動物尸體會吸引多種脊椎動物前來取食，不同脊椎動物對尸體的利用方式和利用程度不一樣。其中利用強度最高的動物為野豬Susscrofa、亞洲黑熊Ursusthibetanus和大嘴烏鴉Corvusmacrorhynchhos，實際貢獻率分別為：87.15%、9.08%、3.72%，占所有脊椎動物對尸體取食強度的99.9%，其他動物貢獻0.1%，如果子貍Pagumalarvata、嚙齒動物。(2)野豬有同類相食和拖動尸體的行為；綠背山雀Parusmonticolus有采集尸體毛發(fā)筑巢的行為；未發(fā)現(xiàn)靈長類動物在尸體旁長時間逗留。根據(jù)研究結(jié)果，建議保護區(qū)在不污染水源的情況下，讓自然死亡的尸體自然分解而不作深埋處理。

尸體分解； 食腐動物； 唐家河國家級自然保護區(qū)； 紅外相機

分解過程是動物殘骸或排泄物中的有機物依次分解的過程，由多種生物參與完成，包括食肉動物、食草動物、寄生生物等，參與這個過程的生物都可以被稱為分解者(Watson & Carlton，2003)。在一個完整的生態(tài)系統(tǒng)中，分解者扮演著一個不可或缺的角色。動、植物的殘骸(動物尸體、植物落葉)由分解者作用后將其中的各種物質(zhì)歸還到無機環(huán)境中，分解者起著維持生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)的作用(黃福貞，1996)。

尸體分解是生態(tài)系統(tǒng)中不可缺少的一環(huán)，但是對大型動物尸體腐敗分解過程的研究比較少。Shean(1993)使用家豬研究尸體在不同環(huán)境下的分解過程，結(jié)果表明不同的暴露環(huán)境能夠影響尸體的分解速度，蠅蛆是影響尸體分解速度的主要因素。陳祿仕(2005)研究了人類尸體在自然條件下的腐敗分解過程，也認為蠅蛆是尸體分解的主要因素，在沒有蠅蛆參與的情況下，尸體主要靠組織自融和腐敗細菌進行分解。陳祿仕(2011)對尸體腐敗過程中滋生的尸食性蠅類等無脊椎動物進行了系統(tǒng)調(diào)查與分類，并對尸體的軟組織分解過程進行了研究。彭倩宜等(2009)對嗜尸性甲蟲對尸體的腐敗、破壞、分解和姿勢改變的作用進行了研究。少有描述脊椎動物參與尸體分解的研究。

以往的研究受條件所限，大部分局限于城市、鄉(xiāng)村、近郊等人類活動頻繁的地區(qū)(陳祿仕，2000)，多使用家養(yǎng)動物尸體、人類尸體進行實驗或者觀察(張建剛，符德平，2012)。對于大型野生動物尸體在保護條件良好的保護區(qū)內(nèi)的分解過程少有涉及，使以往研究認為尸體分解主要是由蠅蛆和腐敗細菌參與，低估了食肉、食腐動物在尸體分解過程中的貢獻，以及尸體對脊椎動物的作用。

唐家河國家級自然保護區(qū)近年來的巡護監(jiān)測中時常發(fā)現(xiàn)有大型動物死亡，在2013—2014年巡護監(jiān)測過程中遇見有蹄動物死亡個體達60頭(保護區(qū)疫源疫病報告)，數(shù)量眾多的尸體在保護區(qū)生態(tài)系統(tǒng)中構(gòu)成了一個不可忽略的因素。以往研究中曾有亞洲黑熊Ursusthibetanus進食動物尸體的記錄(胡錦矗，1990)，但沒有對脊椎動物參與尸體分解的針對性研究。本文研究保護區(qū)內(nèi)脊椎動物參與野生動物尸體分解過程，可以更全面地認識通過尸體連接的生態(tài)鏈，填補目前國內(nèi)這方面研究的空缺，并為保護區(qū)管理提供一個更合理的方法。

1 研究區(qū)域概況

研究地點為四川省青川縣境內(nèi)的唐家河國家級自然保護區(qū)，位于岷山山系龍門山西北段，摩天嶺南麓，四川盆地向青藏高原過渡的高山峽谷地帶，介于亞熱帶低地和西部及北部的溫帶高原之間。地理坐標為104°27′～104°53′E，32°32′～32°41′N，總面積40 000 hm2，白熊坪保護站區(qū)域為其核心區(qū)域，面積5 000 hm2。保護區(qū)在自然地理劃分上屬于亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，年平均氣溫12 ℃，年均降水量1 021.7 mm。保護區(qū)內(nèi)動植物資源豐富，獸類有7目29科101種，鳥類有14目51科266種，爬行類動物有4目8科27種，兩棲動物有2目7科20種(四川省唐家河國家級自然保護區(qū)管理處等，2012)。

2 研究方法

2.1死亡動物選取

按日常巡護監(jiān)測經(jīng)驗，大型動物死亡前多游蕩在水源地附近。于2014年11月—2015年12月，在唐家河國家級自然保護區(qū)白熊坪保護站區(qū)域，采用樣帶法沿巡護監(jiān)測樣線搜尋動物尸體。搜尋頻率為日常巡護樣線4條，每月4次；季度監(jiān)測樣線11條，每季度1次。樣帶寬度50 m，4～5人一組均勻散開，沿河谷地帶搜尋。在保護區(qū)內(nèi)尋找到8具自然死亡的動物尸體(其中有1只家山羊于保護區(qū)的外圍保護地帶自然死亡，被移至實驗區(qū))，每頭動物尸體旁架設(shè)1臺紅外相機，作為實驗組。8具尸體基本信息見表1。

表1 尸體基本信息表Table 1 Basic information of the corpses

對照組：在每具尸體附近的相同生境中安放1臺紅外相機作為對照，相機點位距離尸體位置30～40 m。

2.2紅外相機設(shè)置

紅外相機型號為Ltl Acorn 6210MC，觸發(fā)時間為0.8 s。標準設(shè)置為一次連續(xù)拍攝3張照片，錄像30 s，連續(xù)2次工作時間間隔0 s。紅外相機采取全天候監(jiān)測，架設(shè)高度視尸體死亡地點的自然環(huán)境而定，以能清晰拍到整個動物尸體為準，且盡量記錄到各種體型的動物。每周檢查紅外相機1次，如有尸體被大型動物拖離相機視野，則調(diào)整紅外相機位置與角度繼續(xù)拍攝。如果尸體沒有被拖動，則不對尸體與紅外相機進行操作。每2周收集1次紅外相機數(shù)據(jù)，并檢查電量，按需更換電池。

2.3數(shù)據(jù)提取與分析

照片中出現(xiàn)動物即為有效照片。人工識別并記錄所拍攝動物的種類、數(shù)量、停留時間及行為(路過、進食、玩耍、未知)。2個機位在同一時間拍到的同一動物視為1條有效記錄，同一機位對同一動物連續(xù)拍攝記為1條有效記錄。如果僅有1個機位拍到動物，也視為1條有效記錄。

停留時間為每個個體拍攝到第一張照片到最后一張照片的時間段。2張照片間隔不超過10 min的視為同一動物個體，記為1次拍攝事件。

2.4尸體被完全利用的定義

本次實驗在于探索白熊坪保護站附近參與尸體能量流動的動物，及探索影響尸體被其他動物利用的原因，因此“完全利用”是一個衡量實驗進度的重要指標。

在本次實驗中，尸體樣本出現(xiàn)以下情況時，被定義為完全利用：

(1)當實驗用尸體的物理破壞程度達到80%或以上，包括頭部、軀干及四肢丟失，內(nèi)臟完全被其他動物利用等，即可食用部分被消耗殆盡(劉哲銘，2016)；

(2)位于尸體點位的紅外相機連續(xù)10 d不再拍到任何食腐動物前往取食尸體。

3 結(jié)果

3.1參與食腐動物種類

實驗組8臺相機共收集照片10 893張，其中，有效照片3 580張，有效記錄326條。

研究發(fā)現(xiàn)，參與食腐的脊椎動物有12種，隸屬5目8科，具體為亞洲黑熊、野豬Susscrofa、大嘴烏鴉Corvusmacrorhynchos、香鼬Mustelaaltaica、果子貍Pagumalarvata、巖松鼠Sciurotamiasdavidianus、黃喉貂Martesflavigula、橙翅噪鹛Garrulaxelliotii、綠背山雀Parusmonticolus、紅尾水鴝Rhyacornisfuliginosa、白頂溪鴝Chaimarrornisleucocephalus、銅蜓蜥Sphenomorphusindicus。

3.2實驗組相機與對照組相機物種拍攝率比較

同域安放的8臺對照組紅外相機共收集照片4 960張，其中，有效照片3 286張，有效記錄618條。

拍攝到動物18種，隸屬5目12科，具體為亞洲黑熊、野豬、大嘴烏鴉、香鼬、果子貍、巖松鼠、小麂Muntiacusreevesi、羚牛Budorcastaxicolor、川金絲猴Rhinopithecusroxellana、藏酋猴Macacathibetana、豪豬Hystrixhodgsoni、黃喉貂、金貓Catopumatemminckii、豹貓Prionailurusbengalensis、斑羚Naemorhedusgriseus、毛冠鹿Elaphoduscephalophus、綠背山雀、橙翅噪鹛。

實驗組相機與對照組相機拍攝率對比見圖1。2組中不同動物的拍攝率明顯不同。部分動物被尸體吸引，如亞洲黑熊、野豬、大嘴烏鴉、果子貍、食蟲鳥類、嚙齒類、香鼬等。而部分動物則排斥接近尸體，如金貓、豹貓、川金絲猴、藏酋猴、黃喉貂、羚牛、小麂。

3.2.1相對貢獻力在尸體分解過程中，不同動物前往參與食腐的時間量明顯不同，以動物累積前往參與食腐的時間加和來表示該物種對尸體分解的相對貢獻力(relative contribution，RC)，即該物種在尸體分解過程中貢獻的總時長。例如，當5只大嘴烏鴉共同進食同一尸體10 min，則大嘴烏鴉的相對貢獻力為50 min。一般情況下，不同的脊椎動物不會在同一時間進食尸體。不同物種相對貢獻力對比見圖2。

圖1 實驗組相機與對照組相機中不同物種的拍攝率對比
Fig. 1 Comparison of the capture rate of animals between experimental and control group

圖2 不同動物的相對貢獻力對比Fig. 2 Comparison of the relative contribution of different animals

在尸體分解過程中，大嘴烏鴉在數(shù)量和時間上占據(jù)了最重要的位置。其次為野豬、嚙齒動物、亞洲黑熊、香鼬。由于本地的食蟲鳥類、兩棲爬行類明顯不進食尸體，故不統(tǒng)計其相對貢獻力。

3.2.2實際貢獻力由于不同動物體型存在差異，進食量也存在差異，相對貢獻力并不能完全體現(xiàn)該物種對尸體分解的貢獻程度，故引入實際貢獻力(actual contribution，AC)和實際貢獻率(actual contribution rate，ACR)(本文作者編寫)。實際貢獻率表示不同物種的實際貢獻力占所有物種的實際貢獻力的比值。

AC=ai·bi

主要食腐動物的實際貢獻率見表2。野豬、亞洲黑熊、大嘴烏鴉在脊椎動物參與的大型動物尸體分解過程中占到的權(quán)重達99.9%以上。其中，大嘴烏鴉食腐時間量最大，即相對貢獻力最大，但是因體型與食量限制，其實際貢獻率明顯低于野豬和亞洲黑熊。

表2 不同動物的實際貢獻率Table 2 The actual contribution rate of different animals

3.3不同食腐動物食腐的日節(jié)律

其中拍攝率最高的3種動物日活動節(jié)律見圖3。野豬全天有采食行為，在清晨與16∶00和21∶00呈現(xiàn)3個明顯的采食高峰，以16∶00和21∶00最為明顯。

大嘴烏鴉僅在白天進食，每天有3個進食高峰，分別為08∶00、11∶00和14∶00。在12∶00停止取食。可能與正午光線過強、氣溫過高有關(guān)。

亞洲黑熊偏向于在夜間進食，并在20∶00左右形成一個進食高峰期，在06∶00—08∶00或16∶00左右也有進食行為。

野豬與亞洲黑熊在食腐時間上比較相似，但亞洲黑熊更傾向于避開白天的時間進食。大嘴烏鴉則為嚴格的晝行性進食。

圖3 不同動物的日活動強度分布Fig.3 Distribution of daily activity intensity of different animals

3.4部分參與尸體分解的動物紅外相機照片

實驗期間利用紅外相機陷阱技術(shù)拍攝到部分動物參與尸體分解(圖4)。

4 不同動物取食行為對比

本研究發(fā)現(xiàn)，不同動物進食尸體的方式和行為有很大差異。

亞洲黑熊有拖動尸體的能力，但在取食過程中未發(fā)現(xiàn)該行為。本研究發(fā)現(xiàn)，第二年春季亞洲黑熊結(jié)束冬眠后，在一頭因離水源過近而被人工掩埋的羚牛尸體附近長時間挖掘、進食，且進食過程中在尸體上長時間打滾，并表現(xiàn)出類似氣味標記與掩蓋的行為。

在以往研究中，黃喉貂以漿果、嚙齒類甚至小型有蹄類為食(張建軍，2000)。本研究發(fā)現(xiàn)黃喉貂不會啃食新鮮或者腐爛的動物尸體，但會取食尸體剖檢過程中遺留在附近的新鮮碎肉。

a.野豬同類相食Cannibalism behavior of Sus scrofa

c.大嘴烏鴉采食腐尸Corvus macrorhynchos feeding on decomposed corpse

e.香鼬采食腐尸Mustela altaica feeding on decomposed corpse

有研究發(fā)現(xiàn)香鼬的食物由高原鼠兔Ochotonacurzoniae為主的嚙齒類動物組成，雖無長期固定巢穴，但雌雄均有拖動和貯存食物的行為(魏萬紅，1991；魏萬紅等，1994)。張邐嘉等(2011)通過分析糞便內(nèi)容物(毛發(fā)、骨骼、鱗片等)發(fā)現(xiàn)香鼬的食物主要由鼠類、昆蟲、植物類組成，不含有蹄類。本研究發(fā)現(xiàn)香鼬會啃食新鮮的有蹄類尸體，且進食時所有食物均被叼離原處，遠離紅外相機視野，故無法判斷香鼬是否會儲存尸體。同時拍攝記錄也顯示香鼬存在主動挖掘擴大洞口進洞獵殺因尸體腐爛滋生的嚙齒動物的行為。

野豬會啃食高度腐爛的動物尸體，存在采食同類尸體的現(xiàn)象，且有將尸體拖離現(xiàn)場的行為。野豬通過拱、咬等方式將尸體拖離原位置進行食用，疑似為排斥其他競爭者，如大嘴烏鴉。

Shean(1993)用家豬尸體進行分解研究，發(fā)現(xiàn)蠅蛆是尸體分解的最主要因素，在用人類尸體進行分解研究中也證實了蠅蛆是尸體分解的主要因素(陳祿仕，2011)。但是本研究發(fā)現(xiàn)，有大量蠅蛆出現(xiàn)(高峰期覆蓋滿尸體1/2的表面積)的尸體僅有野豬一例，其他尸體雖有蠅蛆出現(xiàn)，但均未達到野豬尸體的蠅蛆量。之前的研究認為，豬的器官大小、行為生理與人最為接近，是人類實現(xiàn)異種器官移植的首選動物(蘭宗寶等，2008)，除研究地點可能缺乏中大型食腐動物外，人類與豬尸體生理生化結(jié)構(gòu)相近可能是造成以往研究中認為蠅蛆是尸體分解的主要因素的原因之一。

研究發(fā)現(xiàn)，野豬尸體上蠅蛆量極大，同域分布的紅腹錦雞Chrysolophuspictus、血雉Ithaginiscruentus等雞形目Galliformes鳥類不前往取食蠅蛆或者昆蟲，食蟲鳥類中僅有大嘴烏鴉前往采食蠅蛆。綠背山雀多次前往采集尸體腐敗脫落的毛發(fā)。

在有尸體存在的研究區(qū)域內(nèi)，果子貍會啃食高度腐爛的尸體。有蹄類動物如羚牛、小麂、斑羚等均沒有接近同類尸體進行標記的行為。金絲猴、藏酋猴等靈長類動物在尸體處短暫停留，但不表現(xiàn)出其他行為。紅外相機多次拍攝到巖松鼠，但未發(fā)現(xiàn)有啃食尸體的行為，其出現(xiàn)可能與取食尸體滋生的無脊椎動物有關(guān)。

5 討論

本研究中脊椎動物參與分解的時長累積達到7 968 min，在尸體的分解過程中起到了非常重要的作用。研究表明，野豬、亞洲黑熊、大嘴烏鴉在大型動物尸體分解過程中起到的作用最大，各權(quán)重分別為野豬87.15%、亞洲黑熊9.08%、大嘴烏鴉3.72%。大嘴烏鴉雖然參與分解的時間最長，但是考慮到體型因素，起到的作用并不如野豬和亞洲黑熊大。

與此同時，通過對照研究發(fā)現(xiàn)尸體的存在可以吸引也可以排斥不同的動物，這樣對動物的分布格局會產(chǎn)生一定的影響。在保護區(qū)實際的食物鏈中，尸體的分解并不是物質(zhì)由動物體直接轉(zhuǎn)向微生物分解者的過程，而是流向了雜食類、嚙齒類、食肉類等多個營養(yǎng)級。重達400 kg的羚牛尸體對體質(zhì)量只有幾十到幾百克的嚙齒類、鼬科Mustehdae等動物來說是一個巨大的食物資源，這與深海鯨落現(xiàn)象類似(Feldmanetal.，1998)。尸體既為不同營養(yǎng)級的食肉、食腐動物提供了直接的食物來源，例如野豬、亞洲黑熊、大嘴烏鴉與嚙齒動物，也間接地為鼬科、靈貓科Viverridae等小型食肉動物提供了嚙齒類食物資源。同時，尸體也為多種鳥類提供了筑巢用的毛發(fā)。

對保護區(qū)內(nèi)尸體分解過程的研究使我們對保護區(qū)內(nèi)大型動物尸體物質(zhì)再循環(huán)的過程有了新的認識，對動物尸體分解、凈化過程和意義有了比較清晰的了解。研究建議：尸體是自然生態(tài)系統(tǒng)中不可缺少的一部分，在保護區(qū)管理過程中，除可能污染水源的尸體需要特殊處理外，其余的應(yīng)讓其進行自然分解，而不應(yīng)該繼續(xù)采用現(xiàn)行的深埋并噴灑石灰粉和消毒粉的方式。但鑒于研究中發(fā)現(xiàn)雞形目鳥類拒絕前往尸體處進食蠅蛆，故建議保護區(qū)在開展雞形目觀測區(qū)域可以有選擇地清理動物尸體。

致謝：本研究過程中得到唐家河國家級自然保護區(qū)管理處的大力支持以及白熊坪保護站員工的密切配合。張平女士為數(shù)據(jù)處理提供了幫助。本研究過程中有來自全國各地30名志愿者的幫助，特此致謝！

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RoleofVertebratesinWildAnimalCorpsesDegradationProcessbyCameraTrapinTangjiaheNationalNatureReserve

DIAO Kunpeng1， LI Mingfu2， PAN Shiyue1， GU Weilong1， ZHANG Xiaoou1， WEN Cheng1*

(1. Shanshui Conservion Center， Beijing 100089， China；2. Tangjiahe National Nature Reserve， Qingchuan， Sichuan Province 628100， China)

The decomposition processes of 8 animal corpses in Tangjiahe National Nature Reserve under natural conditions were recorded using camera traps for 11 months. We found that： (1) the decomposition process of animal bodies attracted a variety of vertebrates to feed， and different vertebrates used varied approaches to eat the animal bodies to different levels. Animals that had the highest usage level of the animal bodies wereSusscrofa，Ursusthibetanus， andCorvusmacrorhynchhos. The actual usage rates of these 3 animals were 87.15%， 9.08% and 3.72%， respectively. Other animals such asPagumalarvataand rodents only took up the remaining 0.1%. (2)S.scrofashowed cannibalistic behaviour and would move the corpses to other places；Parusmonticoluscollected the fur from the bodies in order to make their nests. We also found that primates did not stay for a long time besides the corpses. These results suggested that the corpses of naturally died animals can be left to decompose instead of being buried if they do pollute the water.

decomposition of animal corpses； scavengers； Tangjiahe National Nature Reserve； camera trap

10.11984/j.issn.1000-7083.20170199

2017-06-22接受日期2017-09-20

刁鯤鵬(1987—)， 男， 碩士， 研究方向：保護生物學(xué)與保護區(qū)管理， E-mail：kunpengshandong@163.com

*通信作者Corresponding author， E-mail：wencheng@shanshui.org

Q958.1

A

1000-7083(2017)06-0616-08