馬 瑞，繆 寧

(四川大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院/教育部生物資源和生態(tài)環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，四川 成都 610065)

桑寄生科(Loranthaceae)植物是寄生或半寄生的灌木，自身不能獨(dú)立生長(zhǎng)，必須依賴(lài)其他植物而存在[1]。桑寄生科植物果實(shí)的果皮較堅(jiān)硬，種子外有粘稠的果肉包裹，其種子傳播主要依靠鳥(niǎo)類(lèi)，鳥(niǎo)類(lèi)通過(guò)取食、攜帶、消化、排泄而起到種子傳播的作用[2]。毛葉鈍果寄生(Taxillus nigrans)屬桑寄生科鈍果寄生屬(Taxillus)廣泛分布于中國(guó)南方各省，多種喬木和灌木上[3]。毛葉鈍果寄生在城市人工林以及行道樹(shù)上廣泛寄生，且傳播迅速，可造成寄主部分枝條或整個(gè)植株死亡，這種寄生植物對(duì)城市森林的穩(wěn)定性產(chǎn)生了一定的影響。

目前對(duì)毛葉鈍果寄生的研究主要集中在其化學(xué)成分提取[4～7]和遺傳多樣性的研究[8]，對(duì)于該物種的基礎(chǔ)生態(tài)學(xué)方面的研究尚鮮見(jiàn)。因此，我們通過(guò)調(diào)查成都市四川大學(xué)望江校區(qū)內(nèi)鳥(niǎo)類(lèi)造訪毛葉鈍果寄生和取食情況，以期回答：(1)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)有哪些？(2)不同鳥(niǎo)類(lèi)取食毛葉鈍果寄生的強(qiáng)度有何差異？研究結(jié)果可為城市園林綠化以及城市鳥(niǎo)類(lèi)生態(tài)學(xué)研究提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)和借鑒，也有利于進(jìn)一步研究城市人工林穩(wěn)定性的維持機(jī)制。

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)

研究地點(diǎn)位于成都市的四川大學(xué)望江校區(qū)，地理坐標(biāo)為東經(jīng)104°4′59.5″ ～104°5′54.3″，北緯30°37′63.2″～30°37′66.7″，海拔480 m。在四川大學(xué)望江校區(qū)東區(qū)選取3個(gè)生長(zhǎng)有毛葉鈍果寄生的調(diào)查點(diǎn)進(jìn)行觀察，3個(gè)調(diào)查點(diǎn)中的寄主樹(shù)種為垂柳(Salixbabylonica)、刺槐(Robiniapseudoacacia)、銀木(Cinnamomumseptentrionale)、荷花玉蘭(Magnoliagrandiflora)、黑殼楠(Linderamegaphylla)和女貞(Ligustrumlucidum)等。

1.2 研究方法

在毛葉鈍果寄生的結(jié)果盛期(2013年10月10日至2013年12月19日)，我們?cè)诿恐苄瞧谒?、五、六、日中，任選1 d～3 d作為觀察日，使用BOSMA 8×42倍望遠(yuǎn)鏡進(jìn)行觀察。每個(gè)觀察日又分上午、中午和下午3個(gè)時(shí)段(各2.5 h)，共觀察11周，合計(jì)31 d。

調(diào)查造訪毛葉鈍果寄生叢和取食其果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)種類(lèi)，記錄造訪次數(shù)(鳥(niǎo)類(lèi)在毛葉鈍果寄生叢中活動(dòng)的次數(shù))和取食次數(shù)(鳥(niǎo)類(lèi)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的次數(shù))。為了消除由于取食鳥(niǎo)類(lèi)種群大小不同而造成的造訪頻次的差異，用取食強(qiáng)度來(lái)表征不同種鳥(niǎo)類(lèi)的取食情況：

取食強(qiáng)度=取食次數(shù)/造訪次數(shù)

將取食強(qiáng)度分為3個(gè)等級(jí)：重度取食，指取食強(qiáng)度大于1；中度取食，指取食強(qiáng)度介于0.2～1；輕度取食，指取食強(qiáng)度小于0.2。

采用取食日百分比來(lái)表征鳥(niǎo)類(lèi)取食的時(shí)間分布：取食日百分比=鳥(niǎo)類(lèi)取食天數(shù)/總觀察天數(shù)×100%。

2 結(jié)果與分析

2.1 鳥(niǎo)類(lèi)物種統(tǒng)計(jì)

共觀察到3目13科19種鳥(niǎo)類(lèi)造訪過(guò)毛葉鈍果寄生叢，除珠頸斑鳩(Spilopeliachinensis)和普通翠鳥(niǎo)(Alcedoatthis)外，其余全部為雀形目(Passeriformes)鳥(niǎo)類(lèi)。這19種鳥(niǎo)中，共有11種鳥(niǎo)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)，分別為白頭鵯(Pycnonotussinensis)、紅胸啄花鳥(niǎo)(Dicaeumignipectus)、淡黃腰柳鶯(Phylloscopuschloronotus)、紅頭長(zhǎng)尾山雀(Aegithalosconcinnus)、白頰噪鹛(Garrulaxsannio)、紅脅繡眼鳥(niǎo)(Zosteropserythropleurus)、黃腹山雀(Pardaliparusvenustulus)、黑頭蠟嘴雀(Eophonapersonata)、黑尾蠟嘴雀(Eophonamigratoria)、金翅雀(Chlorissinica)、綠背山雀(Parusmonticolus)。只造訪毛葉鈍果寄生叢但不取食其果實(shí)的鳥(niǎo)有8種，分別為樹(shù)麻雀(Passermontanus)、珠頸斑鳩、烏鶇(Turdusmerula)、鵲鴝(Copsychussaularis)、普通翠鳥(niǎo)、白腰文鳥(niǎo)(Lonchurastriata)、大山雀(Parusmajor)和紅脅藍(lán)尾鴝(Tarsigercyanurus)。共記錄到鳥(niǎo)類(lèi)造訪次數(shù)總和為2 782次，取食次數(shù)總和為1 019次(見(jiàn)表1)。

表1不同鳥(niǎo)類(lèi)的造訪次數(shù)和取食次數(shù)

Tab. 1 Visiting times and ingestion times of different bird species

序號(hào)種類(lèi)造訪次數(shù)取食次數(shù)1白頭鵯(Pycnonotussinensis)9976822紅頭長(zhǎng)尾山雀(Aegithalosconcinnus)433713白頰噪鹛(Garrulaxsannio)246264金翅雀(Chlorissinica)22225淡黃腰柳鶯(Phylloscopuschloronotus)205576樹(shù)麻雀(Passermontanus)179-7珠頸斑鳩(Spilopeliachinensis)104-8紅脅繡眼鳥(niǎo)(Zosteropserythropleurus)89119紅胸啄花鳥(niǎo)(Dicaeumignipectus)8113010黃腹山雀(Pardaliparusvenustulus)681111烏鶇(Turdusmerula)46-12黑頭蠟嘴雀(Eophonapersonata)381613黑尾蠟嘴雀(Eophonamigratoria)221214鵲鴝(Copsychussaularis)19-15普通翠鳥(niǎo)(Alcedoatthis)15-16白腰文鳥(niǎo)(Lonchurastriata)11-17大山雀(Parusmajor)5-18紅脅藍(lán)尾鴝(Tarsigercyanurus)1-19綠背山雀(Parusmonticolus)11合計(jì)27821019

2.2 取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)

取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)體型較小，它們有的(如：紅胸啄花鳥(niǎo))會(huì)以極快的速度在毛葉鈍果寄生叢中活動(dòng)，尋找可食的果實(shí)；有的(如：白頭鵯)會(huì)先在寄主樹(shù)上停留，待尋找到合適的果實(shí)時(shí)，即飛往果實(shí)，用尖銳的喙插入果實(shí)，左右搖動(dòng)，使果實(shí)從果柄處掉落；有的(如：白頰噪鹛)會(huì)在寄生有毛葉鈍果寄生的喬木下方取食其掉落的果實(shí)。大多數(shù)鳥(niǎo)類(lèi)能夠?qū)⒚~鈍果寄生果實(shí)的外果皮與種子分離，因此在其寄生叢下方的地面上常發(fā)現(xiàn)有大量的外果皮。

在觀察的31 d中，白頭鵯每天都會(huì)取食調(diào)查點(diǎn)中的毛葉鈍果寄生果實(shí)，它的取食日百分比為100%；紅胸啄花鳥(niǎo)、淡黃腰柳鶯、紅頭長(zhǎng)尾山雀和白頰噪鹛的取食日百分比介于10%～60%，是經(jīng)常取食鳥(niǎo)；紅脅繡眼鳥(niǎo)、黃腹山雀、黑頭蠟嘴雀、黑尾蠟嘴雀、金翅雀和綠背山雀的取食日百分比都小于10%，是偶爾取食鳥(niǎo)。紅胸啄花鳥(niǎo)的取食日比率為58.06%，但是我們?cè)?0月份的前9個(gè)觀察日都未觀察到該鳥(niǎo)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)，取食日比率為0；從10月31日起，至12月19日的22個(gè)觀察日中，紅胸啄花鳥(niǎo)的取食日比率達(dá)到了83.36% (見(jiàn)表2)。

有研究表明清晨鳥(niǎo)類(lèi)為了補(bǔ)充夜晚所消耗的能量，會(huì)有進(jìn)食的行為[9]。我們發(fā)現(xiàn)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)在取食時(shí)間上與這些研究是相符合的。鳥(niǎo)類(lèi)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的時(shí)間多集中在上午，不同時(shí)間取總食次數(shù)依次為：上午(657)>下午(335)>中午(27) (見(jiàn)表2)。

表2鳥(niǎo)類(lèi)取食的時(shí)間分布

Tab. 2 Ingestion time distributions of bird species

2.3 取食強(qiáng)度

綠背山雀的取食強(qiáng)度為1，在觀察中我們只觀察到其造訪毛葉鈍果寄生叢1次，并且在這次造訪中取食了毛葉鈍果寄生的果實(shí)。紅胸啄花鳥(niǎo)的取食強(qiáng)度最高(1.6)，為重度取食鳥(niǎo)。白頭鵯、黑頭蠟嘴雀、黑尾蠟嘴雀和淡黃腰柳鶯的取食強(qiáng)度介于0.2～0.8之間，為中度取食鳥(niǎo)類(lèi)。黃腹山雀、紅脅繡眼鳥(niǎo)、紅頭長(zhǎng)尾山雀、白頰噪鹛和金翅雀的取食強(qiáng)度都低于0.2，為輕度取食鳥(niǎo)類(lèi)(見(jiàn)圖1)。

圖1 鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)毛葉鈍果寄生果實(shí)的取食強(qiáng)度Fig.1 Ingestion intensity of bird species on fruits of Taxillus nigrans

3 討論

造訪毛葉鈍果寄生叢的鳥(niǎo)類(lèi)共有19種。白頭鵯、紅頭長(zhǎng)尾山雀、白頰噪鹛、金翅雀、樹(shù)麻雀、淡黃腰柳鶯和珠頸斑鳩是造訪次數(shù)最高的7種鳥(niǎo)，它們?cè)煸L次數(shù)都高于100次。這7種鳥(niǎo)在校園內(nèi)較為常見(jiàn)，其中又以白頭鵯、白頰噪鹛、樹(shù)麻雀和珠頸斑鳩為優(yōu)勢(shì)種[10]，種群數(shù)量較大可能是決定其造訪次數(shù)高的原因。

取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)有11種，分別為紅胸啄花鳥(niǎo)、白頭鵯、黑頭蠟嘴雀、黑尾蠟嘴雀、淡黃腰柳鶯、黃腹山雀、紅脅繡眼鳥(niǎo)、紅頭長(zhǎng)尾山雀、白頰噪鹛和金翅雀。

不同鳥(niǎo)類(lèi)的取食強(qiáng)度由其取食次數(shù)和造訪次數(shù)所決定。在取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)中，紅胸啄花鳥(niǎo)的取食強(qiáng)度最高(1.6)，是調(diào)查中唯一取食次數(shù)大于造訪次數(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)。紅胸啄花鳥(niǎo)主要取食植物的漿果、花蜜以及昆蟲(chóng)[11]；肖來(lái)云[2]等人指出，紅胸啄花鳥(niǎo)喜食桑寄生科植物果實(shí)，是桑寄生科植物種子的主要傳播者之一。紅胸啄花鳥(niǎo)在秋季(10月)，尚有昆蟲(chóng)和開(kāi)花植物的時(shí)候，不取食毛葉鈍果寄生果實(shí)；在進(jìn)入冬季(11月)后，開(kāi)花植物和昆蟲(chóng)變少，紅胸啄花鳥(niǎo)由不取食變?yōu)橹囟热∈场Ｕf(shuō)明紅胸啄花鳥(niǎo)在冬季主要取食毛葉鈍果寄生果實(shí)。

白頭鵯、黑尾蠟嘴雀、黑頭蠟嘴雀和淡黃腰柳鶯為毛葉鈍果寄生果實(shí)的中度取食鳥(niǎo)。白頭鵯在四川盆地廣泛分布，種群數(shù)量較多[12]，是調(diào)查中取食次數(shù)(682次)和造訪次數(shù)(997次)最高的鳥(niǎo)類(lèi)，取食強(qiáng)度是中度取食鳥(niǎo)類(lèi)中最高的(0.68)。白頭鵯主要取食植物漿果和昆蟲(chóng)，在昆蟲(chóng)數(shù)量相對(duì)較少的秋冬季節(jié)，白頭鵯可能更傾向去取食秋冬季成熟的毛葉鈍果寄生果實(shí)。黑尾蠟嘴雀(0.55)的取食強(qiáng)度稍高于黑頭蠟嘴雀(0.42)，黑頭蠟嘴雀(16次)的取食次數(shù)稍高于黑尾蠟嘴雀(12次)，說(shuō)明這兩種鳥(niǎo)取食習(xí)性相近。蠟嘴雀屬(Eophona)鳥(niǎo)類(lèi)喜食植物種子或昆蟲(chóng)[13～14]，取食次數(shù)較少可能是由于其在校園內(nèi)的分布較少。淡黃腰柳鶯的造訪次數(shù)為205次，但是取食強(qiáng)度只有0.28。淡黃腰柳鶯是集群生活的鳥(niǎo)類(lèi)，體型較小，多生活在灌叢中[15]，食性以昆蟲(chóng)為主，輔以植物果實(shí)，這可能是它成為中度取食鳥(niǎo)類(lèi)中取食強(qiáng)度最低的原因。

紅頭長(zhǎng)尾山雀、黃腹山雀、紅脅繡眼鳥(niǎo)、白頰噪鹛和金翅雀為毛葉鈍果寄生果實(shí)的輕度取食鳥(niǎo)。山雀科(Paridae)鳥(niǎo)類(lèi)和紅脅繡眼鳥(niǎo)主要取食昆蟲(chóng)[16～17]，毛葉鈍果寄生的花和果實(shí)可能會(huì)吸引昆蟲(chóng)，同時(shí)冬季寄主植物葉片凋落，而常綠的毛葉鈍果寄生灌叢能夠?yàn)檫@些小型鳥(niǎo)類(lèi)提供掩蔽，因此這些鳥(niǎo)類(lèi)多在毛葉鈍果寄生叢中活動(dòng)，卻很少取食該物種的果實(shí)。金翅雀和白頰噪鹛喜食草籽[18～19]，多在地面活動(dòng)，而毛葉鈍果寄生多寄生于高大喬木上，這是它們?nèi)∈硰?qiáng)度低的可能原因。

樹(shù)麻雀、珠頸斑鳩、烏鶇、白腰文鳥(niǎo)、紅脅藍(lán)尾鴝、大山雀、鵲鴝和普通翠鳥(niǎo)造訪了毛葉鈍果寄生叢，但是我們并未觀察到取食其果實(shí)的現(xiàn)象，取食強(qiáng)度為零。我們認(rèn)為這8種鳥(niǎo)類(lèi)不取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的原因可能是因?yàn)槭承裕簶?shù)麻雀、白腰文鳥(niǎo)和珠頸斑鳩多取食谷類(lèi)作物[20]；烏鶇主要以昆蟲(chóng)為食，偶爾取食植物果實(shí)[21]，紅脅藍(lán)尾鴝、大山雀的食性不以植物果實(shí)為主，這些鳥(niǎo)造訪寄生叢的原因可能也是在受昆蟲(chóng)所吸引。普通翠鳥(niǎo)的造訪次數(shù)為15次，可能是因?yàn)檎{(diào)查中有一個(gè)調(diào)查點(diǎn)設(shè)置在四川大學(xué)望江校區(qū)東區(qū)的荷花池，寄主樹(shù)木為垂柳，普通翠鳥(niǎo)把寄生叢作為捕食的出發(fā)點(diǎn)，并不是為了取食毛葉鈍果寄生果實(shí)，造訪是一種偶然現(xiàn)象。

研究明確了取食毛葉鈍果寄生的鳥(niǎo)類(lèi)，以及不同鳥(niǎo)類(lèi)在取食該物種果實(shí)的強(qiáng)度的不同。但是目前僅觀察了鳥(niǎo)類(lèi)取食毛葉鈍果寄生果實(shí)的過(guò)程，對(duì)于該物種種子擴(kuò)散的過(guò)程并未深入研究。有報(bào)道指出[22]，鳥(niǎo)類(lèi)不僅可以擴(kuò)大植物種子的傳播范圍，還可以通過(guò)消化作用去除果皮(肉)的包裹和抑制種子萌發(fā)的物質(zhì)，促進(jìn)傳播后種子的萌發(fā)及成苗，這個(gè)過(guò)程是否同樣對(duì)毛葉鈍果寄生果實(shí)的萌發(fā)有所影響還有待進(jìn)一步研究。

致謝：感謝參加調(diào)查的段北璐、張馨月、陳夢(mèng)羽等同學(xué)，感謝Timothy Moermond教授的建議和幫助。

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