郭賓會 戴毅 宋麗

（1. 揚州大學生命科學基礎實驗教學中心，揚州 225009；2. 揚州大學農(nóng)業(yè)科技發(fā)展研究院 教育部農(nóng)業(yè)與農(nóng)產(chǎn)品安全國際合作聯(lián)合實驗室糧食作物現(xiàn)代產(chǎn)業(yè)技術協(xié)同創(chuàng)新中心，揚州 225009）

人口增長、城鎮(zhèn)和工業(yè)的發(fā)展、全球變暖、土地沙漠化以及環(huán)境污染的加重，導致了用于作物灌溉的水資源愈來愈匱乏，農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展面臨嚴重的水危機［1］。干旱地區(qū)的擴大與干旱化程度的日益加重在全球范圍內(nèi)給作物生產(chǎn)造成了嚴重的損害。2016年，僅我國農(nóng)作物因旱災造成的直接經(jīng)濟損失高達418億元［2］。因此，如何增強作物對干旱脅迫的適應性，使其在干旱環(huán)境下維持較高的產(chǎn)量和品質(zhì)成為人們研究的熱點之一。

土壤干旱時，植物根系首先反應并迅速發(fā)出信號，使整個植株對干旱脅迫作出反應，同時根系形態(tài)結構和物質(zhì)積累也發(fā)生相應變化，直接或間接影響地上部分的生長發(fā)育，以降低干旱環(huán)境對植物體所造成的傷害［3］。植物激素是植物體內(nèi)天然存在的一系列有機化合物，在植物受到干旱脅迫時對植物根系發(fā)育起著重要的調(diào)節(jié)作用。本文綜述了干旱脅迫條件下不同植物激素單獨或相互作用調(diào)控農(nóng)作物根系生長發(fā)育的研究進展。

1 干旱脅迫下作物根系發(fā)育的特點

根系是作物吸收水分和養(yǎng)分的重要器官，是最先感受干旱脅迫的敏感部位，根系發(fā)育越好，受水分脅迫危害的程度就越小，抗旱性亦越強，具有強大的根系是作物抗旱品種的重要特征［4-5］。因此，根系發(fā)育的好壞直接影響著作物的生長狀況，與農(nóng)業(yè)生產(chǎn)息息相關。根系響應干旱脅迫主要表現(xiàn)為根系生理性狀變化和形態(tài)結構變化。

1.1 干旱脅迫對作物根系生理性狀的影響

干旱脅迫對作物根系的生理影響主要包括：根系滲透調(diào)節(jié)作用、保護酶系統(tǒng)、脅迫蛋白產(chǎn)生、膜結構與功能的變化及根系激素含量變化等。滲透調(diào)節(jié)是指干旱脅迫時，作物根系主動積累有機物（如脯氨酸、甜菜堿、甘氨酸和可溶性糖等）或無機質(zhì)（如K+、Na+和Cl-等）使胞液濃度提高，降低滲透勢，維持膨壓，使水分保留在細胞中［6-7］。通過增強參與清除活性氧的保護酶系統(tǒng)和脅迫蛋白的表達，如超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）、過氧化氫酶（Catalase，CAT）、過氧化物酶（Peroxidase，POD）等，降低干旱導致的活性氧，保護細胞膜結構與功能［8］。目前公認的五大類經(jīng)典植物內(nèi)源激素的含量在干旱脅迫下都有不同程度的改變［9］。

1.2 干旱脅迫對作物根系形態(tài)結構的影響

干旱脅迫下根系形態(tài)結構變化是植物長期演化形成的抗旱避害機制，是作物極其重要的農(nóng)藝性狀［10-11］。干旱脅迫主要在以下幾個方面影響作物根系形態(tài)結構：（1）干旱脅迫下，由于根的伸長有利于作物從土壤中吸收水分，作物根冠比加大，這種根、莖對干旱逆境的不同反應通常認為是作物對干旱條件的適應［12］。大豆中根毛密度增加以擴大根系的吸收面積，以滿足白天冠部蒸發(fā)的需要［13］。玉米根皮層形成通氣組織以降低根系代謝消耗，提高根系在干旱條件下的吸水能力［14］。（2）干旱影響作物根系在土壤中的形態(tài)分布。表層土壤內(nèi)根系生長緩慢而在較濕潤的深層土壤內(nèi)根系生長速率則明顯加快，側根的起始和伸長受到抑制，從而使其根系扎向土壤的更深處汲取水分［15］。（3）不同時期干旱對作物根系的影響也不同。如大豆苗期干旱時，總根表面積、根體積、根直徑和根系伸長能力均有增大趨勢；若在初花期和結莢鼓粒期遭遇干旱，根系生長速率減緩，根總長、根系數(shù)量和重量都顯著降低，活力降低［16-17］。

2 干旱脅迫下激素對作物根系發(fā)育的影響

2.1 干旱脅迫下脫落酸對作物根系的影響

脫落酸（abscisic acid，ABA）幾乎存在于所有高等植物中，參與調(diào)節(jié)氣孔運動、開花時間、果實成熟、種子休眠與萌發(fā)等植物生長發(fā)育的諸多生理過程［18］。ABA主要在休眠狀態(tài)和將要脫落的器官中合成。干旱脅迫下，植株各部位ABA濃度均會增加，促進氣孔關閉以降低蒸騰失水，同時促進根系吸水，最終整體增強植株的抗旱能力［19-20］。另外，ABA還參與干旱脅迫下作物根系發(fā)育，是干旱條件下維持根系生長的必需激素［21］。Zhang等［22］研究發(fā)現(xiàn)外源施加ABA可增加玉米根系水力導度，而且干旱下根系內(nèi)源ABA增加會促進根系水分傳導的恢復和根系滲水速率。Sharp等［23］研究發(fā)現(xiàn)，當用化學方法去除干旱下玉米根系中的ABA時，玉米初生根的伸長速率下降，而恢復內(nèi)源ABA濃度時，初生根的伸長速率恢復，表明干旱下根源ABA濃度的增加對維持根系的生長是必需的。水稻中ABA信號通路的負調(diào)控因子OsABI-LIKE2過量表達時，會導致種子根縮短，根節(jié)變短，根毛、根直徑和根總數(shù)均少于野生型，轉(zhuǎn)基因植株對干旱更為敏感［24］。Shi等［25］研究發(fā)現(xiàn)極度干旱條件下水稻（Lowland rice）具有更強的根源ABA輸出能力，根系ABA濃度低于旱稻（Upland rice），從而顯著提高了ABA依賴的干旱適應性。ABA還介導小麥根尖頂端分生組織的過早分化過程來應對水分脅迫［26］。干旱脅迫下，ABA可以通過促進水通道蛋白（Aquaporins，AQP）的表達和蛋白活性來提高根系水力導度［27］。上述研究結果表明ABA參與干旱脅迫下作物根系發(fā)育，影響植物對干旱脅迫的抗性。

2.2 干旱脅迫下生長素對作物根系的影響

生長素（Auxin，IAA）是一類含有一個不飽和芳香族環(huán)和一個乙酸側鏈的植物內(nèi)源激素，大多集中分布在根尖、莖尖、嫩葉、正在發(fā)育的種子和果實等植物體內(nèi)分裂和生長代謝旺盛的組織和器官。生長素在植物主根、側根、不定根及根毛發(fā)育過程中發(fā)揮著主導和中心作用，其他植物激素多通過與生長素協(xié)同或拮抗的作用來共同調(diào)控根系發(fā)育［28］。干旱脅迫不僅可調(diào)控IAA濃度的變化，而且不同干旱程度調(diào)控機制不同。如干旱脅迫早期會導致豌豆苗期、始花期和灌漿期根系IAA濃度增加，且隨著干旱脅迫程度加重IAA含量加大，旱后復水則會降低 IAA 濃度［29］。

研究發(fā)現(xiàn)，水稻主要通過調(diào)控體內(nèi)生長素的濃度及運輸方式來改變根的形態(tài)［30-31］。過量表達水稻生長素合成基因OsYUCCA1會引起IAA濃度升高，而且不定根數(shù)目也相應增加［32］。OsCOW1（CONSTITUTIVELY WILTED1）是編碼水稻YUCCA蛋白家族的基因，其突變體cow1與對照相比，側根明顯減少，根冠比降低，植株抗旱性降低［33］。另外，水稻OsPIN3t參與調(diào)控生長素運輸，該基因過量表達可增強抗旱性［34］。在小麥和大豆中，NAC轉(zhuǎn)錄因子可通過調(diào)控與生長素響應相關基因的表達而影響干旱脅迫下根長及側根的發(fā)育［35-36］。近年來，研究人員通過圖位克隆方法鑒定到一個控制根生長角度的數(shù)量性狀位點DRO1（DEEPERROOTING 1），該基因編碼生長素應答蛋白，其表達受到生長素負向調(diào)控，通過影響根尖部位的細胞伸長，導致根系的不對稱生長和對重力響應增強［37］。在淺根系水稻中高表達DRO1后可以增加根生長角度，使根更為豎直向下扎入土壤深處，有效吸收深處土壤水分，提高水稻避旱能力，進而提高水稻產(chǎn)量［37-38］。

2.3 干旱脅迫下細胞分裂素對作物根系的影響

細胞分裂素（Cytokinin，CTK）是一類腺嘌呤衍生物，主要在根尖、莖端、發(fā)育中的果實和萌發(fā)的種子等組織器官中合成。CTK是調(diào)節(jié)植物根系生長發(fā)育的重要負調(diào)控激素，主要影響根系微管組織的發(fā)育、根細胞延伸、根的向地性及不定根和側根的發(fā)育等［39-42］。李欣欣等［43］研究發(fā)現(xiàn)，不同濃度細胞分裂素處理后，大豆根系生長發(fā)育受到顯著抑制，主根長度、總根長度和側根數(shù)目均顯著降低，但是根直徑卻明顯增大。在水稻根系中過量表達細胞分裂素脫氫酶（Cytokinin Oxidase/Dehydrogenase，CKX4），則降低植物體內(nèi)細胞分裂素與生長素的比例，從而促進水稻冠根的形成［44］。據(jù)報道，AtCKX1基因在大麥中過量表達后導致大麥根系增大、抗旱性提高［45-46］。過量表達AtCKX3的玉米株系中根系的生長發(fā)育及抗旱性顯著高于對照，從而提高轉(zhuǎn)基因玉米的抗旱性［47］。

2.4 干旱脅迫下赤霉素對作物根系的影響

赤霉素（Gibberelin，GA）在植物界廣泛存在，種類很多，目前已發(fā)現(xiàn)100多種，均是以赤霉烷為細胞骨架的衍生物。赤霉素主要在胚、莖尖、根尖、生長中的種子和果實等組織器官中合成［48］。研究發(fā)現(xiàn)，外源低濃度GA處理可增加大豆總根長，但隨著處理濃度的提高，主根、側根生長和總根長度受到抑制，并且根系直徑也會顯著降低［43］。干旱脅迫會影響水稻根中與赤霉素代謝相關基因的表達［49］。同樣，干旱脅迫會導致豌豆在苗期、始花期和灌漿期根系中GA含量的減少，其中在苗期時影響最大。輕度脅迫和重度脅迫導致GA含量分別為對照的62.19%和50%［29］。上述研究表明，干旱調(diào)控GA合成代謝及GA參與根系發(fā)育，但是目前作物中尚無赤霉素直接參與干旱條件下根系發(fā)育的報道。

2.5 干旱脅迫下乙烯對作物根系的影響

乙烯（Ethylene，ETH）是已發(fā)現(xiàn)的激素中唯一的氣體植物激素，富含于正在成熟的果實之中，參與植物發(fā)芽、開花、脫落和衰老等多方面生長發(fā)育過程的調(diào)控，可誘導不定根和根毛的發(fā)生。Neig等［50］研究發(fā)現(xiàn)擬南芥乙烯不敏感突變體ein2和gr的側根數(shù)目增多。王金祥等［51］使用乙烯利、ACC（1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid）、AOA（Amino-oxyacetic acid）和AgNO4分別對綠豆進行處理，結果表明乙烯合成促進劑乙烯利和ACC能促進綠豆下胚軸插條的生根，而乙烯合成抑制劑AOA和AgNO4則明顯抑制插條的生根。李少昆等［52］和Pierik等［53］用乙烯利噴施玉米葉片發(fā)現(xiàn)其促進根系在土壤中的垂直分布，刺激玉米氣生根的發(fā)育，顯著增強根系脫氫酶活力，這些表型均有利于提高玉米的抗旱能力。

2.6 新型植物激素對作物根系的影響

新型植物激素是近些年來發(fā)現(xiàn)的多種微量有機化合物，在一些情況下對植物的生長發(fā)育表現(xiàn)出特殊的調(diào)節(jié)作用，如油菜素甾醇、獨腳金內(nèi)酯、水楊酸類、茉莉酸類和多胺等，因其性質(zhì)與傳統(tǒng)植物激素的定義不完全匹配，故將這些物質(zhì)統(tǒng)稱為新型植物激素。

多胺（Polyamines，PAs）是一類進化上高度保守的小分子含氮脂肪堿，在植物體內(nèi)主要以腐胺（Putrescine，Put）、亞精胺（Spermidine，Spd）和精胺（Spermine，Spm）3種游離態(tài)形式參與植物生理反應，包括促進細胞分裂、根的形成與發(fā)育、不定芽的發(fā)生、子房和果實的發(fā)育、花原基的形成和花芽的分化等。研究發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫會誘導水稻葉片中多胺合成酶活性增強，導致多胺含量增多［54］；多胺還可以提高保護酶系統(tǒng)（超氧化物歧化酶、過氧化物酶、過氧化氫酶、抗壞血酸過氧化物酶等）的活性，因而可以減輕作物在干旱脅迫下受傷害的程度［55-56］。多胺及其代謝在不定根發(fā)育早期也發(fā)揮重要的作用，如單獨施加精胺能提高綠豆幼莖插條的生根數(shù)，而高濃度亞精胺會抑制生根數(shù)［57］；外源精胺處理可促進水稻幼苗根系干物質(zhì)累積和根冠比增大［58］。干旱脅迫也會影響植物體內(nèi)多胺含量的變化，當遭受干旱脅迫時，植物體內(nèi)PAs含量急速上升，從而提高細胞滲透勢，調(diào)節(jié)氣孔運動，防止細胞失水，同時穩(wěn)定分子結構并與質(zhì)膜上的磷脂和蛋白質(zhì)等非共價結合，對細胞膜系統(tǒng)起到保護作用，減緩干旱造成的滲透脅迫損傷［59-60］。在干旱初期，小麥根中多胺迅速積累有利于增強小麥幼苗的抗旱性［61］；利用PEG模擬干旱脅迫時，在小麥幼苗根中施加外源多胺合成抑制劑MGBG和D-ARG，會增加根系的干物質(zhì)累積，促進根系的伸長［62］。這些研究均表明多胺在干旱脅迫時會影響作物根系的發(fā)育。

油菜素甾醇（Brassinosteroids，BRs）是繼五大類激素之后的第六大植物激素。研究發(fā)現(xiàn)，與油菜素甾醇合成及信號傳導途徑相關的基因參與調(diào)控根系發(fā)育的各個階段，如側根的起始、根細胞伸長、根毛形成、根向重性以及根瘤的形成和數(shù)目等［63］。BRs在根系生長中的作用具有濃度效應，通常nmol/L級BRs可促進植株主根生長，μmol/L級則表現(xiàn)出抑制作用［64］。如在水稻三葉一心期施加外源24-epibrassinolide（24-eBL），低濃度24-eBL可促進根系的發(fā)育，當24-eBL濃度升高到10 nmol/L時，根系的伸長生長受到抑制，但側根增多；當24-eBL濃度升高到100 nmol/L時，水稻主根生長明顯被抑制，側根生長卻顯著被促進［65］。在生產(chǎn)上，用油菜素內(nèi)酯類似物（如表油菜素內(nèi)酯等）浸種，可以促進玉米幼苗根系的發(fā)育。但目前尚未有油菜素甾醇參與干旱下作物根系發(fā)育的報道。

水楊酸（Salicylates，SA）是一種在植物體內(nèi)普遍存在的小分子酚類物質(zhì)，通過增強植物的抗氧化系統(tǒng)活性而增強植物抗旱性［66-67］。施加外源水楊酸可顯著增加玉米幼苗根系抗氧化酶活性和抗氧化物質(zhì)還原型谷胱甘肽的含量［68］。用水楊酸噴施玉米幼苗葉片后，對玉米幼苗根系生長（根長、根鮮重和根系活力）具有促進作用［69］；同樣，施加外源SA可拮抗干旱對小麥根鮮重及根中可溶性糖的影響，從而增強小麥的抗旱性［70-71］。

茉莉酸（Jasmonates，JAs）及其衍生物廣泛存在于自然界中，影響著從植物胚胎發(fā)育到衰老的諸多生理活動，機械傷害、病蟲害、干旱、鹽脅迫等條件下的抗逆反應都與茉莉酸類物質(zhì)密切相關。李海航等［72］將綠豆下胚軸插條基部浸在不同濃度茉莉酸甲酯（Methyl iasmonate，MeJA）溶液中24 h，發(fā)現(xiàn)1 mmo1/L的MeJA處理后的不定根數(shù)目顯著增加；楊進等［73］發(fā)現(xiàn)人工合成茉莉酸類衍生物二氫茉莉酸丙酯（Prowl dohydro jasmonate，PDJ）浸根處理后可明顯提高水稻根系活力；同樣，王樹才等［74］發(fā)現(xiàn)茉莉酸顯著促進水稻側根的發(fā)生。另外，Xin等［75］發(fā)現(xiàn)在水分脅迫下玉米根系及地上部茉莉酸和脫落酸含量明顯升高。

獨腳金內(nèi)酯（Strigolactones，SLs）是來源于類胡蘿卜素生物合成途徑的植物次生代謝產(chǎn)物，主要抑制植物分支生長［76-77］。Kapulnik等［78］和 Ruyter-Spira等［79］研究發(fā)現(xiàn)，SLs及其類似物可促進擬南芥?zhèn)雀男纬珊透纳扉L，從而調(diào)控根系構型。另外 Kohlen 等［80］和 Rasmussen 等［81］發(fā)現(xiàn) SLs可抑制番茄、擬南芥和豌豆不定根的形成。擬南芥SLs缺失的突變體對干旱脅迫較敏感［82-83］。

綜上所述，除多胺明確參與調(diào)控干旱下作物根系發(fā)育外，其余新型激素與干旱脅迫響應或根系發(fā)育有關，但是否直接參與干旱脅迫下作物根系的發(fā)育及如何調(diào)控仍有待進一步研究。

3 干旱脅迫下不同激素協(xié)同互作對作物根系的影響

如上所述，干旱脅迫可引起多種植物內(nèi)源激素含量發(fā)生變化，盡管它們的作用機制各不相同，但各種植物激素的變化并不是孤立單一的，而是彼此相互作用、相互影響，協(xié)同完成對逆境下植物生長發(fā)育的調(diào)節(jié)。因此，不同激素協(xié)同調(diào)控干旱下作物根系發(fā)育的研究對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)具有重要的指導意義。然而，目前多種激素協(xié)同互作的研究主要在模式植物擬南芥中開展，如滲透脅迫下ABA通過與乙烯、細胞分裂素和生長素協(xié)同作用，從激素的運輸、信號響應及合成調(diào)控等多方面來調(diào)控擬南芥根發(fā)育［84］，干旱脅迫時作物中多種激素參與根系發(fā)育的相關報道較少。

兩種激素通過共同的合成前體協(xié)同互作參與干旱脅迫下根系發(fā)育。干旱誘導水稻根中SL的合成增加，同時誘導水稻地上部中ABA合成及SL合成基因的表達。干旱下，SL合成突變體（d10、d17和d3）地上部中ABA的濃度較野生型顯著增高。SL和ABA具有共同的生物合成前體類胡蘿卜素，D27編碼β-胡蘿卜素異構酶是催化類胡蘿卜素到SL合成的關鍵酶。干旱條件下水稻d27突變體葉中ABA含量與野生型類似，d27抗旱性降低，過量表達D27的水稻ABA含量較野生型高，表明干旱脅迫下ABA和SL的含量通過D27的表達來協(xié)同調(diào)控［85］。

另外，干旱脅迫下兩種或多種激素之間可通過調(diào)控激素運輸能力或合成水平來協(xié)同調(diào)控作物根系發(fā)育。例如，干旱脅迫下水稻根尖積累的ABA會調(diào)控生長素在根尖的運輸，進而維持或促進主根的伸長［86］。干旱脅迫導致玉米ABA缺失突變體中乙烯含量大量增加，當用外源乙烯合成抑制劑減少乙烯含量到正常水平時，根系伸長速率恢復，表明干旱脅迫下ABA可通過限制乙烯的合成來維持玉米主根的伸長［87］。干旱脅迫下，番茄和萵苣根與叢枝菌根共生通過調(diào)控ABA和SL激素含量來增強寄主的抗旱性［88］；番茄根中SL的合成降低可作為其地上和地下系統(tǒng)交通信號，導致地上部對ABA敏感性增強，從而使氣孔更快地關閉［89］。干旱下施加外源茉莉酸甲酯會改變菜豆根中生長素和水楊酸的含量，進而顯著提高菜豆根系導水率［90］。

4 總結與展望

在我國農(nóng)業(yè)水資源匱乏，干旱脅迫日益嚴重的背景下，綜合了解及深入研究干旱脅迫下激素影響作物根系發(fā)育的作用機理，不僅為如何利用外源植物激素對根系發(fā)育進行調(diào)控和培育抗旱耐旱作物新品系提供理論依據(jù)；還將為充分利用作物根系生長潛力，提高土壤水分資源利用率，最大程度地減輕干旱及水資源危機帶來的作物安全生產(chǎn)威脅提供實踐依據(jù)。然而，目前許多問題有待解決：如相較于五大植物激素，“新型”植物激素在干旱脅迫下作物根系發(fā)育的作用機理尚不明確；干旱脅迫調(diào)控激素信號傳導和代謝途徑的分子機制尚不清晰；不同激素協(xié)同調(diào)控作物根系發(fā)育中的研究遠遠落后于模式植物等。上述問題為植物激素在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上的應用帶來了諸多困難。

今后的研究可從以下幾方面進行深入：（1）分析作物在干旱脅迫下不同激素合成、信號傳導及運輸相關基因的轉(zhuǎn)錄水平或蛋白水平的變化；（2）研究作物如何識別干旱脅迫信號及脅迫程度，進而引起激素含量發(fā)生變化，且這種變化如何調(diào)控作物根系的發(fā)育；（3）依據(jù)不同農(nóng)作物的根系發(fā)育特點，深入了解作物對干旱脅迫復雜的抵御生理機制，為利用基因工程等現(xiàn)代分子生物技術手段培育新的農(nóng)作物品種、提高作物的耐受力奠定堅實的基礎，為抗旱新種質(zhì)材料創(chuàng)制提供新思路；（4）研究不同激素之間的互作網(wǎng)絡，協(xié)調(diào)不同激素之間的作用，揭示多種激素參與干旱脅迫下的根系發(fā)育的作用機制，將為塑造“理想根型”奠定堅實的基礎；（5）農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中干旱往往伴隨著其他環(huán)境脅迫發(fā)生，如干旱與高溫常常伴隨，此時植物的生長發(fā)育受到的脅迫程度會比單獨干旱更加嚴重。因此研究復雜逆境下的激素的協(xié)同調(diào)控，將具有更加深遠的實踐意義。