趙英杰 符成悅 徐天梅 鄭亞強(qiáng) 王文倩 孔德鴻 陳斌 李正躍

摘要 ：為明確黃足肥螋Eurellia pallipes對草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda的捕食能力，在室內(nèi)于（28±1）℃，L∥D=16 h∥8 h條件下，研究了黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食功能與搜尋效應(yīng)。結(jié)果表明：黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲具有較強(qiáng)的捕食作用，捕食時，黃足肥螋先用尾鋏夾傷草地貪夜蛾幼蟲或造成其死亡后再取食，持續(xù)取食時間最長達(dá)22 min，最短6 min，平均取食時間為（10.3±3.3） min。通過HollingⅡ模型對捕食作用數(shù)據(jù)進(jìn)行擬合，發(fā)現(xiàn)其對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)屬于HollingⅡ模型，日最大捕食量為62.5頭，瞬時攻擊率和處理時間分別為0.951和0.016 d。黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲表現(xiàn)出一定的搜尋效應(yīng)，但在一定的空間內(nèi)隨著獵物密度的增加其搜尋效應(yīng)逐漸降低。由此表明，黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾低齡幼蟲具有較好的防控潛力。

關(guān)鍵詞 ：黃足肥螋;?草地貪夜蛾;?功能反應(yīng);?搜尋效應(yīng)

中圖分類號：

S 476.2， S 433.4

文獻(xiàn)標(biāo)識碼：?A

DOI：?10.16688/j.zwbh.2019468

Predation functional response of Eurellia pallipes to the 2nd

instar larvae of Spodoptera frugiperda

ZHAO Yingjie，?FU Chengyue，?XU Tianmei，?ZHENG Yaqiang，

WANG Wenqian，?KONG Dehong，?CHEN Bin，?LI Zhengyue

（College of Plant Protection， Yunnan Agricultural University， State Key Laboratory for

Conservation and Utilization of Bio?Resources in Yunnan， Kunming?650201， China）

Abstract

To clarify the predation and control ability of Eurellia pallipes on Spodoptera frugiperda， the predation function and searching efficiency of both male and female adults of E.pallipes on the 2nd instar of S. frugiperda were studied in an light incubator at （28±1）℃ and L∥D=16 h∥8 h. The results showed that E.pallipes adults have a strong predation effect on the 2nd instar larvae of S. frugiperda. When hunting， they often clip the S. frugiperda larvae with forceps first， causing prey injury or death， and then feed. The longest feeding time was 22 min， and the shortest was 6 min， with an average feeding time of （10.3±3.3） min. The data fitting results showed that the functional responses of E.pallipes adults to the density of the 2nd instar larvae of S. frugiperda fitted well with HollingⅡ model. Daily maximum predation， instantaneous attack rate and treatment time of E.pallipes adults to 2nd instar larvae of S. frugiperda were 62.5 individuals， 0.951 and 0.016 d， respectively. E.pallipes adults showed the certain searching efficiency on the 2nd instar larvae of S. frugiperda， but the searching efficiency decrease gradually with the increase of prey density in a certain space. E.pallipes adults showed a good control effect on S. frugiperda larvae， and have good control potential on S. frugiperda.

Key words

Eurellia pallipes;?Spodoptera frugiperda;?functional response;?searching efficiency

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda （J.E.Smith），又稱秋黏蟲，英文名fall armyworm，隸屬于鱗翅目Lepidoptera 夜蛾科Noctuidae。成蟲具有遠(yuǎn)距離遷飛能力，寄主廣泛，能夠取食玉米和多種經(jīng)濟(jì)作物[12]。據(jù)報道，在巴西和其他南美洲國家，草地貪夜蛾的為害使玉米減產(chǎn)最高達(dá)57%[3]。該蟲自2019年侵入我國以來已成為嚴(yán)重影響我國玉米生產(chǎn)的重要害蟲[4]。由于草地貪夜蛾已對多種化學(xué)農(nóng)藥具有抗藥性[5]，防治困難，因此生物防治受到越來越多的關(guān)注。我國學(xué)者研究了多種天敵昆蟲對草地貪夜蛾的寄生、捕食作用，如夜蛾黑卵蜂Telenomus remus對草地貪夜蛾卵，螟黃赤眼蜂Trichogramma chilonis、短管赤眼蜂 T. pretiosum等[67]對草地貪夜蛾幼蟲的寄生作用，半翅目的蠋蝽Arma chinensis、東亞小花蝽Orius sauteri[89]，脈翅目的大草蛉Chrysopa pallens[10]以及鞘翅目的異色瓢蟲Harmonia axyridis[11]等對草地貪夜蛾的捕食作用等。

黃足肥螋Eurellia pallipes Shliraki屬革翅目Dermaptera肥螋科Anisolabididae，廣泛分布于云南各地的玉米田中，具有生長周期長，環(huán)境適應(yīng)性強(qiáng)，取食害蟲種類多等特點[12]，是玉米田里一種重要的捕食性天敵昆蟲。近年來的研究發(fā)現(xiàn)，黃足肥螋對亞洲玉米螟Ostrinia furnacalis、蘋果綿蚜Eriosoma lanigerum、甘蔗扁飛虱Eoeurysa flavocapitata、甘藍(lán)薄翅螟Crocidolomia pavonana[1316]等害蟲有較強(qiáng)的捕食作用，對害蟲表現(xiàn)出一定的生防潛力。在田間調(diào)查時發(fā)現(xiàn)黃足肥螋在玉米植株上捕食草地貪夜蛾卵和幼蟲，但有關(guān)黃足肥螋對草地貪夜蛾的捕食作用尚未見相關(guān)報道。因此，為系統(tǒng)探究黃足肥螋對草地貪夜蛾的生防潛力，本研究測定了黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食量、瞬時攻擊率和處理時間，以期為田間應(yīng)用該種天敵防治草地貪夜蛾提供一定的理論依據(jù)。

1?材料與方法

1.1?供試?yán)ハx

草地貪夜蛾采自云南省曲靖市陸良縣板橋鎮(zhèn)玉米田（25°4′57.32″N，103°42′5.4″E），并于室內(nèi)人工智能培養(yǎng)箱（RG?300）中連續(xù)飼養(yǎng)超過3代，飼養(yǎng)條件為 （25±1）℃，RH 60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h。試驗前隨機(jī)挑選個體大小、生長狀況相似的草地貪夜蛾2齡幼蟲作為獵物。黃足肥螋采自云南省大理州彌渡縣新街鎮(zhèn)玉米田，在室內(nèi)光照培養(yǎng)箱內(nèi)于（28±1）℃，RH 60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h條件下，用新鮮的玉米籽粒和草地貪夜蛾幼蟲飼養(yǎng)。試驗前隨機(jī)挑選大小一致的2周齡的黃足肥螋成蟲，以足量的草地貪夜蛾2齡幼蟲喂養(yǎng)3 d，然后將其饑餓處理24 h，待用。

1.2?試驗方法

將上述饑餓處理后的黃足肥螋成蟲單頭放入培養(yǎng)皿（直徑9 cm、高1.5 cm）中，然后將草地貪夜蛾2齡幼蟲按不同密度放入上述培養(yǎng)皿內(nèi)，同時在每個皿內(nèi)放入少許新鮮玉米葉片。草地貪夜蛾 2齡幼蟲的密度梯度設(shè)為 3、6、9、12、15、18、20和 25頭/皿，共設(shè)8 個處理，5次重復(fù)。置于RG?300智能人工氣候箱，于（28±1）℃，RH 60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h，光強(qiáng)11 000 lx條件下飼養(yǎng)。每天定時觀察黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2 齡幼蟲的捕食行為。處理24 h后統(tǒng)計剩余草地貪夜蛾幼蟲的數(shù)量，計算被捕食的草地貪夜蛾幼蟲數(shù)量，用HollingⅡ方程對試驗數(shù)據(jù)進(jìn)行模擬。

1.3?數(shù)據(jù)分析

對試驗所得數(shù)據(jù)用HollingⅡ模型進(jìn)行擬合，得到捕食功能反應(yīng)方程：Na=aNTr/（1+aThN）[17]，搜尋效應(yīng)方程：S=a/（1+aThN）[18]，式中N是獵物的密度，Na為捕食獵物的數(shù)量，a為捕食者對獵物的瞬時攻擊率，Tr是本試驗的總時間，為1 d，Th是處理時間（即捕食者捕食1頭獵物所用的時間），S為搜尋效應(yīng)。先用Excel 2016和RStuido進(jìn)行數(shù)據(jù)處理，再使用Graphpad Prism 6.01分析并作圖。

2?結(jié)果與分析

2.1?黃足肥螋對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食行為觀察

將饑餓處理后的黃足肥螋成蟲放入培養(yǎng)皿內(nèi)，黃足肥螋在經(jīng)過短暫適應(yīng)后會四處游走，判斷四周環(huán)境，當(dāng)發(fā)現(xiàn)草地貪夜蛾幼蟲后，先用觸角及前足試探，再使用腹部末端的尾鋏夾住草地貪夜蛾幼蟲的胸部或腹部，這時獵物通常會劇烈扭曲掙扎，然后黃足肥螋會拖動掙扎的幼蟲不斷爬行，直至草地貪夜蛾幼蟲失去活力，然后開始取食。觀察發(fā)現(xiàn)，黃足肥螋往往會先用尾鋏夾食草地貪夜蛾幼蟲造成損傷或死亡，之后再慢慢取食，且不會將草地貪夜蛾幼蟲完全吃掉，而是留下一部分殘體。從黃足肥螋開始取食草地貪夜蛾幼蟲，到取食結(jié)束開始搜尋下一頭草地貪夜蛾幼蟲，持續(xù)取食最長時間達(dá)22 min，最短僅6 min，平均取食時間為（10.3±3.3）min。

2.2?黃足肥螋對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)

黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食量（Na）隨著供試草地貪夜蛾密度（N）的增加而逐漸增多，但當(dāng)供試草地貪夜蛾2齡幼蟲的密度N達(dá)到一定數(shù)量后，捕食量增勢減緩。因此，黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)符合Holling Ⅱ模型，可用Holling圓盤方程來擬合（圖2）。

由表1可知，黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)方程為Na=0.951N/（1+0015N）（R2=0.989，F(xiàn)=588，P<0.001）。其中，黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的處理時間（Th）為0.016 d，即黃足肥螋取食1頭草地貪夜蛾2齡幼蟲的理論時間為23.04 min;日最大捕食量（1/Th）即當(dāng)獵物密度足夠大，即N→∞時，黃足肥螋的理論日最大捕食量為62.5頭，這也直觀反映出黃足肥螋對草地貪夜蛾幼蟲有較大的捕食量。

2.3?黃足肥螋對草地貪夜蛾2齡幼蟲的搜尋效應(yīng)

通過擬合HollingⅡ型功能反應(yīng)模型得到的參數(shù)，依公式S=a/（1+aThN）估算黃足肥螋成蟲在不同草地貪夜蛾2齡幼蟲密度下的搜尋效應(yīng)。其中，S為搜尋效應(yīng)，a為捕食者對獵物的瞬時攻擊率，Th是處理時間，N是草地貪夜蛾幼蟲的密度。

根據(jù)上述公式，得出了黃足肥螋在不同草地貪夜蛾2齡幼蟲密度下的搜尋效應(yīng)（圖 3），由圖 3可知，隨著獵物密度的增加，黃足肥螋對草地貪夜蛾2齡幼蟲的搜尋效應(yīng)逐漸降低。當(dāng)草地貪夜蛾2齡幼蟲的密度分別為 3、6、9、12、15、18、20和 25頭/皿時，黃足肥螋的搜尋效應(yīng)分別為 0.910、0.872、0838、0.806、0.776、0.749、0.732和 0.692。

3?結(jié)論與討論

本試驗研究了黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的功能反應(yīng)模型和搜尋效應(yīng)模型，得出其捕食功能反應(yīng)滿足HollingⅡ型方程，捕食數(shù)量隨草地貪夜蛾數(shù)量的增加而增加，當(dāng)獵物達(dá)到一定密度后，捕食量增勢減緩，該結(jié)果與許多革翅目天敵昆蟲捕食鱗翅目幼蟲的捕食功能反應(yīng)模型相同[13，1920]。捕食性天敵昆蟲對獵物的瞬時攻擊率/處理時間（a/Th）是表示天敵防控獵物作用強(qiáng)弱的重要參數(shù)，a/Th越大則表示其對獵物的防控作用越強(qiáng)[21]。本研究發(fā)現(xiàn)黃足肥螋對草地貪夜蛾2齡幼蟲的a/Th值達(dá)59.4，表明黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲具有較強(qiáng)的捕食作用。本研究還發(fā)現(xiàn)黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的日最大捕食量高達(dá)62.5頭，表明黃足肥螋成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲有較強(qiáng)的防控潛能。此外，在阿根廷，Sueldo等[20]研究了當(dāng)?shù)赜衩滋锍Ｒ姷囊环N球螋Doru lineare對草地貪夜蛾幼蟲的捕食作用，發(fā)現(xiàn)其對草地貪夜蛾1齡幼蟲的瞬時攻擊率為0.374，明顯低于本研究中黃足肥螋對草地貪夜蛾2齡幼蟲的瞬時攻擊率（0.951），這可能是因為D. lineare體型與本試驗中的黃足肥螋相比較小，且獵物被放置在盆栽玉米植株上，D. lineare搜索時間較長，從而使得其捕食能力較黃足肥螋低。由此也表明，我國許多玉米種植區(qū)常見的黃足肥螋在草地貪夜蛾生物防治中有良好的應(yīng)用潛力。

本課題組在試驗中發(fā)現(xiàn)，黃足肥螋成蟲僅對草地貪夜蛾低齡幼蟲有較強(qiáng)的捕食能力，而無法捕食草地貪夜蛾的高齡幼蟲，反而出現(xiàn)了黃足肥螋被草地貪夜蛾咬死的現(xiàn)象，這可能是由于草地貪夜蛾的高齡幼蟲體型過大并且攻擊性強(qiáng)，導(dǎo)致黃足肥螋不能取食，這一發(fā)現(xiàn)也為在田間科學(xué)、合理地利用黃足肥螋防治草地貪夜蛾提供了依據(jù)。

試驗中還觀察到，黃足肥螋與同為咀嚼式口器的異色瓢蟲在取食草地貪夜蛾低齡幼蟲的行為上大體相似，都可分為靜止、爬行、搜尋、試探、取食等五個行為[11]。但與異色瓢蟲不同的是，黃足肥螋表現(xiàn)出極強(qiáng)的攻擊性，會用腹部末端堅硬的尾鋏攻擊獵物，當(dāng)獵物因受傷而活力下降或死亡后才開始取食，取食的部位通常是草地貪夜蛾幼蟲的腹部末端或者背面，取食過程中始終用尾鋏固定住獵物，除非黃足肥螋特別饑餓，否則取食過程只持續(xù)約10 min，尚未將獵物完全取食掉便開始搜尋下一個獵物，這也使得試驗中獵物的死亡率較高，這一生物學(xué)特性對于在田間科學(xué)釋放黃足肥螋防治草地貪夜蛾有一定的指導(dǎo)意義。但是，該捕食功能試驗是在實驗室條件下完成的，在自然環(huán)境中，還存在許多影響黃足肥螋對草地貪夜蛾捕食能力的因素，如環(huán)境溫度、寄主植物、更大的搜尋范圍以及其他因素的干擾等。因此，黃足肥螋對田間草地貪夜蛾的生物防治效果還有待進(jìn)一步探究。

參考文獻(xiàn)

[1]?MONTEZANO D G， SPECHT A， SOSA?GMEZ D R， et al. Host plants of Spodoptera frugiperda （Lepidoptera： Noctuidae） in the Americas [J]. African Entomology， 2018， 26（2）： 286300.

[2]?SVOBODOV??Z， BURKNESS E C， SKOKOV??HABUTOV??O， et al. Predator preference for Bt?fed Spodoptera frugiperda （Lepidoptera： Noctuidae） prey： implications for insect resistance management in Bt maize seed blends [J]. Journal of Economic Entomology， 2017， 110（3）： 13171325.

[3]?CRUZ I， FIGUEIREDO M L C， OLIVEIRA A C， et al. Damage of Spodoptera frugiperda （Smith） in different maize genotypes cultivated in soil under three levels of aluminium saturation [J]. International Journal of Pest Management， 1999， 45（4）： 293296.

[4]?姜玉英， 劉杰， 朱曉明. 草地貪夜蛾侵入我國的發(fā)生動態(tài)和未來趨勢分析[J]. 中國植保導(dǎo)刊， 2019， 39（2）： 3335.

[5]?YU S J. Insecticide resistance in the fall armyworm， Spodoptera frugiperda （J.E.Smith）[J]. Pesticide Biochemistry and Physiology， 1991， 39（1）： 8491.

[6]?李志剛，呂欣，押玉柯，等.粵港兩地田間發(fā)現(xiàn)夜蛾黑卵蜂與螟黃赤眼蜂寄生草地貪夜蛾[J].環(huán)境昆蟲學(xué)報，2019， 41（4）： 760765.

[7]?朱凱輝， 周金成， 張柱亭， 等. 短管赤眼蜂對草地貪夜蛾和斜紋夜蛾不同日齡卵的寄生能力及子代蜂適合度[J/OL]. 植物保護(hù)： 19[20190908]. https：∥doi.org/10.16688/j.zwbh.2019401.

[8]?王燕， 張紅梅， 尹艷瓊， 等. 蠋蝽成蟲對草地貪夜蛾不同齡期幼蟲的捕食能力[J/OL]. 植物保護(hù)： 16[20190908]. https：∥doi.org/10.16688/j.zwbh.2019346.

[9]?代曉彥， 翟一凡， 陳福壽， 等. 東亞小花蝽對草地貪夜蛾幼蟲的捕食能力評價[J/OL]. 中國生物防治學(xué)報： 16[20190910]. https：∥doi.org/10.16409/j.cnki.2095039x.2019.05.003.

[10]徐慶宣， 王松， 田仁斌， 等. 大草蛉對草地貪夜蛾捕食潛能研究[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報， 2019， 41（4）： 754759.

[11]趙英杰， 鄭亞強(qiáng)， 符成悅， 等. 異色瓢蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)[J/OL]. 植物保護(hù)： 16[20190908]. https：∥doi.org/10.16688/j.zwbh.2019370.

[12]潘雪紅， 黃誠華， 商顯坤， 等. 廣西蔗區(qū)蠼螋發(fā)生調(diào)查初報[J]. 中國植保導(dǎo)刊， 2015， 35（12）： 3537.

[13]寧格， 張立敏， 杜廣祖， 等. 黃足肥螋成蟲對亞洲玉米螟的捕食作用研究[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報， 2013， 35（3）： 305310.

[14]李向永， 趙高慧， 石安憲， 等. 黃足肥螋的發(fā)生及其對蘋果綿蚜的捕食作用[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報， 2008， 30（3）： 273276.

[15]鄒貴才， 陸佳乾， 韋玉梅， 等. 蠼螋對甘蔗扁飛虱的捕食功能反應(yīng)研究[J]. 現(xiàn)代農(nóng)業(yè)科技， 2008（14）： 120121.

[16]高華. 甘藍(lán)薄翅螟的生物學(xué)、生態(tài)學(xué)特性及其抗藥性研究[D]. 南寧： 廣西大學(xué)， 2007.

[17]HOLLING C S. Some characteristics of simple types of predation and parasitism [J]. The Canadian Entomologist， 1959， 91（7）： 385398.

[18]丁巖欽. 昆蟲數(shù)學(xué)生態(tài)學(xué)[M]. 北京： 科學(xué)出版社， 1994.

[19]曾玲， 張志紅， 陸永躍， 等. 毛蠼螋對蔗扁蛾幼蟲的捕食作用[J]. 華中農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報， 2004， 23（2）： 218221.

[20]SUELDO M R， BRUZZONE O A， VIRLA E G. Characterization of the earwig， Doru lineare， as a predator of larvae of the fall armyworm， Spodoptera frugiperda： a functional response study [J]. Journal of Insect Science， 2010， 10（1）： 38.

[21]牟吉元，徐洪富，李火茍.昆蟲生態(tài)與農(nóng)業(yè)害蟲預(yù)測預(yù)報[M].北京： 中國農(nóng)業(yè)科技出版社， 1997： 56.

（責(zé)任編輯：楊明麗）