袁琳琳 李芬 曹鳳勤 蔡波 潘雪蓮 韓文素 吳少英

（1 海南大學(xué)，?？?570228；2 中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院環(huán)境與植物保護(hù)研究所，?？?571101；3 ?？诤ｊP(guān)熱帶植物隔離檢疫中心，海口 570311）

蜂箱小甲蟲(chóng)（Aethina tumidaMurray）屬鞘翅目（Coleoptera）露尾甲科（Nitidulidae）。原分布于撒哈拉沙漠以南的非洲地區(qū)[1]，于1996年到達(dá)美國(guó)南卡羅來(lái)納州，2009年在澳大利亞新南威爾士一地點(diǎn)入侵，2014年入侵意大利的蜂箱小甲蟲(chóng)爆發(fā)，目前已成為穩(wěn)定的歐洲種群[2]。此外，加拿大、埃及、菲律賓、韓國(guó)、拉丁美洲等國(guó)家也發(fā)現(xiàn)了蜂箱小甲蟲(chóng)的入侵[3,4]。我國(guó)于2017年在廣東省汕尾市首次發(fā)現(xiàn)該蟲(chóng)，2018年在海南省白沙縣也發(fā)現(xiàn)其存在。

蜂箱小甲蟲(chóng)以所有蜂房產(chǎn)品為食，因其可以通過(guò)多種形式進(jìn)行傳播，如自主飛行、借助已感染蜂群攜帶、人為協(xié)助等，所以易傳播擴(kuò)散致危。其在原產(chǎn)地危害性極小，一旦在原產(chǎn)地外建立種群，就會(huì)對(duì)入侵地蜂群造成嚴(yán)重危害。該蟲(chóng)的入侵對(duì)美國(guó)蜂群影響很大，目前美國(guó)東南部受蜂箱小甲蟲(chóng)的影響最為嚴(yán)重。為更好防治蜂箱小甲蟲(chóng)，本文從蜂箱小甲蟲(chóng)的形態(tài)鑒定特征、生物學(xué)特性、危害成災(zāi)癥狀、綜合防治措施四個(gè)方面進(jìn)行綜述。

1 蜂箱小甲蟲(chóng)形態(tài)鑒定

1.1 卵

蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)會(huì)侵入蜂巢，在蜂巢的縫隙和蜂巢上產(chǎn)卵[5]。卵呈白色且表面光滑，大小約為1.4mm×0.26mm（長(zhǎng)×寬），其卵的形狀與蜂卵相似（圖1），但大小僅約為蜂卵的2/3。進(jìn)行孵化的卵，孵化部位成透明狀，且表面有六邊形紋路，此特征也可作為蜂箱小甲蟲(chóng)的鑒定特征之一（圖2）。

圖1 蜂箱小甲蟲(chóng)卵形態(tài)特征圖

圖2 蜂箱小甲蟲(chóng)卵孵化對(duì)比圖

1.2 幼蟲(chóng)

蜂箱小甲蟲(chóng)孵化出的幼蟲(chóng)需經(jīng)過(guò)10～16d達(dá)到漫游期階段[6]，此階段的幼蟲(chóng)可存活50d左右。爬行階段的幼蟲(chóng)整體呈白色，體長(zhǎng)1cm左右，多對(duì)刺突著生于背部，最后一對(duì)較為粗壯堅(jiān)硬（如圖3、圖4所示）。完全成熟的幼蟲(chóng)體長(zhǎng)最大不超過(guò)1.27cm，相對(duì)其他昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)體型較為微小。

圖3 蜂箱小甲蟲(chóng)幼蟲(chóng)背側(cè)視圖

圖4 蜂箱小甲蟲(chóng)背部刺突對(duì)比圖

1.3 蛹

蜂箱小甲蟲(chóng)老熟幼蟲(chóng)具有趨光性，待幼蟲(chóng)進(jìn)入漫游期階段便開(kāi)始循著光源爬到土壤中準(zhǔn)備化蛹。幼蟲(chóng)在進(jìn)入地下后，在深度約1.2m的土壤范圍內(nèi)開(kāi)鑿出化蛹室，3天后開(kāi)始化蛹，隨著蜂箱小甲蟲(chóng)蛹期的增長(zhǎng)，蛹的顏色由白色到深棕色逐漸變化，胸部和腹部有刺狀突起[5]，蛹長(zhǎng)約5mm，寬約3mm（如圖5、圖6）。

圖5 蜂箱小甲蟲(chóng)蛹腹側(cè)視圖

圖6 蜂箱小甲蟲(chóng)蛹背側(cè)視圖

1.4 成蟲(chóng)

蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)的體長(zhǎng)在生長(zhǎng)過(guò)程中變化相對(duì)較大，體寬約為體長(zhǎng)的1/2。體色呈深褐色至黑色，齡數(shù)越大體色越黑。觸角棒狀，整體呈橢圓形（如圖7、圖8）。和其他昆蟲(chóng)的基本特征一樣，蜂箱小甲蟲(chóng)的成蟲(chóng)也具有三足四翅，爬行速度快且具飛翔能力，此外成蟲(chóng)還具有一定的避光特性。羽化后的蜂箱小甲蟲(chóng)性別可以根據(jù)雌成蟲(chóng)比雄成蟲(chóng)體長(zhǎng)稍長(zhǎng)且體重較重的特征來(lái)進(jìn)行區(qū)分。

圖7 蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)腹側(cè)視圖

圖8 蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)背側(cè)視圖

1.5 分子鑒定

2016年，Tarver等人分析了蜂箱小甲蟲(chóng)的卵，雌蟲(chóng)中腸、頭、觸角、胸、腹部和卵巢及1～3齡幼蟲(chóng)的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)，對(duì)序列的多態(tài)性和微衛(wèi)星位點(diǎn)進(jìn)行了評(píng)估，為后續(xù)研究提供了基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。隨后Evans等人在2018年測(cè)定了蜂箱小甲蟲(chóng)的基因組，為該物種和露尾甲科昆蟲(chóng)提供了第一個(gè)基因組資源[7]。

2 蜂箱小甲蟲(chóng)生物學(xué)特性

2.1 生活史

蜂箱小甲蟲(chóng)生活史包括卵期、幼蟲(chóng)期、蛹期和成蟲(chóng)期，其中卵期1～6d、幼蟲(chóng)期10～16d、蛹期8～60d不等[8]、成蟲(chóng)期達(dá)6個(gè)月或更長(zhǎng)。孵化出的幼蟲(chóng)性別比率受土壤含水量的影響[9]，新生幼蟲(chóng)可能在蛹腔內(nèi)停留數(shù)天后才會(huì)離去[5]。而蛹期的長(zhǎng)短主要受到環(huán)境溫度和土壤濕度的影響，蛹的最低發(fā)育溫度在10.2～13.2℃之間[10]，最佳土壤含水量為0.56m3水/m3土壤。研究發(fā)現(xiàn)，溫度越低，土壤含水量越高，蛹存活率越低，隨溫度升高，蛹的發(fā)育時(shí)間縮短，16℃下約為69～78d，18℃下約為47～54d，20℃下約為36～39d，溫度達(dá)到24～28℃和34℃時(shí)蛹的死亡率最高[11]。成蟲(chóng)壽命平均大約為兩個(gè)月，然而在惡劣條件下，如缺少食物和水分的情況下，成蟲(chóng)只能存活5～9d[12]。

蜂箱小甲蟲(chóng)的生活周期范圍為38～81d，在低溫干燥地區(qū)造成的危害遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于高溫高濕地區(qū)，在溫度和濕度均達(dá)到理想狀態(tài)時(shí)，蜂箱小甲蟲(chóng)一年即可發(fā)生六代。溫度影響蜂箱小甲蟲(chóng)蛹孵化的成功率、孵化時(shí)間和幼蟲(chóng)生長(zhǎng)速度，也影響成蟲(chóng)壽命和產(chǎn)卵率。在炎熱的夏季，蜂箱小甲蟲(chóng)繁殖增加，發(fā)育加快，因此種群數(shù)量也會(huì)增加[11]。研究證實(shí)，蜂箱小甲蟲(chóng)在21℃產(chǎn)卵后，卵在61h后孵化，在第17d和第32.7d后幼蟲(chóng)和成蟲(chóng)的體重分別達(dá)到最大值，但在35℃條件下，卵在22h后孵化，幼蟲(chóng)和成蟲(chóng)體重最重分別在第8d和第14.8d之后。卵發(fā)育的最低溫度約為13.5℃，幼蟲(chóng)和蛹發(fā)育的最低溫度估計(jì)為10.0℃[10]。蜂箱小甲蟲(chóng)會(huì)在出土第18d后開(kāi)始交配，但這種情況只出現(xiàn)在它們聚集時(shí)，如果是一對(duì)一配對(duì)飼養(yǎng)，交配并不頻繁[13]。

2.2 蜂箱小甲蟲(chóng)的趨避性

蜂箱小甲蟲(chóng)幼蟲(chóng)在漫游期間有避光特性，會(huì)選擇在蜂巢或是蜂箱角落以及蜂箱裂縫內(nèi)活動(dòng)。而成熟幼蟲(chóng)則具有一定的趨光特性，會(huì)循著光線爬出蜂箱鉆入土壤中化蛹。此外，蜂箱小甲蟲(chóng)的成蟲(chóng)同樣具有一定的避光特性[14]。

蜂箱小甲蟲(chóng)除對(duì)光線表現(xiàn)出趨避特性外，嗅覺(jué)在蜂箱小甲蟲(chóng)尋找宿主時(shí)起著關(guān)鍵作用。嗅覺(jué)刺激主要來(lái)源于成年蜜蜂、幼蜂、花粉和蜂蜜的釋放物，以及甲蟲(chóng)自身攜帶的共生酵母污染花粉和蜂蜜后發(fā)酵產(chǎn)生的揮發(fā)物[15]。研究表明，蜂箱小甲蟲(chóng)使用嗅覺(jué)刺激來(lái)定位宿主，蜂群會(huì)刺激其去寄生蜜蜂[16-18]。另外，研究證實(shí)，除嗅覺(jué)外，其他刺激因素如光照會(huì)使蜂箱小甲蟲(chóng)的成蟲(chóng)和幼蟲(chóng)分別朝向寄主群落[12]和蛹化位點(diǎn)趨性移動(dòng)[19]。

3 蜂箱小甲蟲(chóng)危害成災(zāi)癥狀

蜂箱小甲蟲(chóng)幼蟲(chóng)所造成的危害最為嚴(yán)重。幼蟲(chóng)主要取食蜂蜜和花粉，這種取食行為通常會(huì)造成整個(gè)蜂巢的崩塌毀亡，此外還會(huì)影響蜂蜜的顏色和氣味。蜂蜜發(fā)酵后產(chǎn)生一種類(lèi)似于爛橙子的氣味，巢脾損毀極其嚴(yán)重（圖9）。在封蓋和巢房被破壞且存在發(fā)酵時(shí)，蜂蜜會(huì)起泡并溢出巢房，甚至流出蜂箱[20]。蜂箱小甲蟲(chóng)也能以新鮮或腐爛的水果為食并繁殖，Ellis等人的研究表明該甲蟲(chóng)可以在新鮮和腐爛的蘋(píng)果上繁殖，但孵化率遠(yuǎn)低于在花粉、蜂蜜或蜂窩中時(shí)的孵化率[21]，Keller也發(fā)現(xiàn)該甲蟲(chóng)可在香蕉、哈密瓜、芒果和菠蘿上繁殖[22]。Eischen等人報(bào)道了該甲蟲(chóng)會(huì)在切開(kāi)的水果（如哈密瓜、菠蘿、鱷梨、香蕉、蜜瓜、葡萄、芒果和楊桃）上聚集并繁殖[23]。

蜂箱小甲蟲(chóng)幼蟲(chóng)所經(jīng)之處，均會(huì)留下一種黏稠狀物質(zhì)并帶有臭味，這種物質(zhì)會(huì)迫使蜜蜂種群棄巢逃離，隨后蜂王也將停止產(chǎn)卵，進(jìn)而影響整個(gè)蜂群的繁衍生息。雖然蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)對(duì)蜂群的危害較幼蟲(chóng)輕微，但是成蟲(chóng)危害后，蜂巢幾乎全部被破壞，也可導(dǎo)致蜜蜂全部棄巢飛逃[8]。

圖9 蜂箱小甲蟲(chóng)幼蟲(chóng)危害癥狀圖

4 蜂箱小甲蟲(chóng)綜合防治措施

4.1 蜂箱小甲蟲(chóng)的預(yù)防檢測(cè)

蜂箱小甲蟲(chóng)已成為我國(guó)蜜蜂的六大進(jìn)境檢疫性害蟲(chóng)之一，由于現(xiàn)在還沒(méi)有可以完全防治蜂箱小甲蟲(chóng)的方法，所以預(yù)防檢測(cè)成為防治蜂箱小甲蟲(chóng)的首要任務(wù)。

首先要在源頭上盡量減少此檢疫性害蟲(chóng)的入侵，嚴(yán)格把控海關(guān)進(jìn)境檢驗(yàn)檢疫的程序和流程，禁止有攜帶蜂箱小甲蟲(chóng)風(fēng)險(xiǎn)的土壤、蜂箱、蜂類(lèi)產(chǎn)品、木質(zhì)包裝等物品入境，一旦發(fā)現(xiàn)存在蜂箱小甲蟲(chóng)立即采取相應(yīng)處理措施將其完全滅絕。此類(lèi)檢疫性措施應(yīng)該充分做好，從源頭上降低蜂箱小甲蟲(chóng)大面積傳入境內(nèi)的可能性。

4.2 蜂箱小甲蟲(chóng)防治

蜂箱小甲蟲(chóng)的綜合防治采用有害生物綜合治理措施。與其他甲蟲(chóng)相比，該蟲(chóng)的味覺(jué)感受器數(shù)量很少，尤其是對(duì)苦味物質(zhì)敏感的感受器非常少，但幾個(gè)與殺蟲(chóng)劑解毒和對(duì)食物多樣性適應(yīng)相關(guān)的基因家族數(shù)量較多，這種獨(dú)特的解毒途徑和相關(guān)成員，能幫助之后的研究確定使用哪些方法來(lái)防控這個(gè)物種[24]。另外，在2016年，注射了化酵素基因（在許多昆蟲(chóng)里用于角質(zhì)層硬化和色素沉著）和vacuolar-ATPase V-type subunit A 基因（驅(qū)動(dòng)一系列的傳輸過(guò)程）干擾載體的蜂箱小甲蟲(chóng)，幼蟲(chóng)死亡率高達(dá)100%，這是第一個(gè)表明甲蟲(chóng)對(duì)合成RNAi有反應(yīng)的研究[25]。

4.2.1 生物防控技術(shù)

生物防控技術(shù)主要就是利用天敵生物來(lái)防治蜂箱小甲蟲(chóng)。天敵生物有昆蟲(chóng)病原線蟲(chóng)和多個(gè)不同亞種的蘇云金芽孢桿菌。昆蟲(chóng)病原線蟲(chóng)的種類(lèi)主要有鋸蜂線蟲(chóng)（Steinernema kraussei）、小卷蛾斯氏線蟲(chóng)（Steinernema carpocapsae）、斯氏線蟲(chóng)（Steinernema riobraveCabanillas）和異小桿線蟲(chóng)（Heterorhabditis indicaPoinar）。利用病原線蟲(chóng)進(jìn)行防治時(shí)，最好的防治時(shí)期是蜂箱小甲蟲(chóng)存在于土壤中時(shí)的老熟階段，防治效果可達(dá)到100%，對(duì)蛹的致死率可達(dá)到76%～94%[26]，且經(jīng)過(guò)研究發(fā)現(xiàn)，在蜂箱四周0.90m～1.80m的范圍內(nèi)防治效果最佳[11]。然而，環(huán)境條件，如土壤條件（如pH值、質(zhì)地和濕度）、溫度、地被植物和陽(yáng)光照射程度，已被發(fā)現(xiàn)會(huì)影響昆蟲(chóng)病原線蟲(chóng)的存活率，進(jìn)而減少可寄生蜜蜂的蜂箱小甲蟲(chóng)的種群數(shù)量[27,28]。

4.2.2 物理防控技術(shù)

物理防控技術(shù)就是利用光、電、高低溫等物理性技術(shù)來(lái)做出相應(yīng)的處理措施，從而達(dá)到一定的防治效果?，F(xiàn)在主要有兩種已經(jīng)成熟的物理防控方法，分別是光波防控技術(shù)和混土防控技術(shù)。

光波防控措施：研究顯示蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)對(duì)光源具有一定的趨避特性，通過(guò)光譜分析實(shí)驗(yàn)得知蜂箱小甲蟲(chóng)對(duì)390nm的紫外光會(huì)表現(xiàn)出強(qiáng)烈的正趨光性。所以安裝390nm波長(zhǎng)的引誘燈對(duì)其進(jìn)行誘捕，可達(dá)到良好的防控效果[29]。

混土防控措施：混土防控措施主要是通過(guò)切斷蜂箱小甲蟲(chóng)生活周期來(lái)進(jìn)行防治。熟石灰和硅藻土的混合土壤能夠使蜂箱小甲蟲(chóng)在蛹期脫水從而無(wú)法正?；?。在降低其繁殖率這方面，熟石灰僅在使用高劑量時(shí)能夠起作用，而若是結(jié)合硅藻土的使用則能夠更好地降低蜂箱小甲蟲(chóng)的繁殖成功率[30]。

另外，使用器械對(duì)蜂箱小甲蟲(chóng)進(jìn)行引誘、投放毒餌或獵捕的研究較為廣泛[31]。目前，在蜂群和養(yǎng)蜂場(chǎng)中，誘捕可能是控制成蟲(chóng)最有效的手段，誘捕到的有可能是交配過(guò)或者攜帶有卵的成蟲(chóng)，因此能夠降低蜂箱小甲蟲(chóng)的繁殖率和對(duì)蜂群的寄生幾率[32]。通過(guò)研究目標(biāo)昆蟲(chóng)對(duì)顏色的反應(yīng)，已經(jīng)開(kāi)發(fā)出許多昆蟲(chóng)陷阱，例如Guzman等研究了蜂箱小甲蟲(chóng)對(duì)視覺(jué)刺激物的反應(yīng)，發(fā)現(xiàn)使用白色陷阱捕獲的甲蟲(chóng)多于黑色陷阱（可能因?yàn)榘咨群谏垂猓6]。Falach和Shani的研究也表明，黃色陷阱（高反射類(lèi)似于白色陷阱）捕獲的甲蟲(chóng)數(shù)量比黑色陷阱（低峰反射比）多兩倍[33]。隨后有研究針對(duì)這些陷阱的投放高度進(jìn)行改良，以獲得最佳誘捕率，如當(dāng)陷阱高度為46cm時(shí)能捕獲更多的蜂箱小甲蟲(chóng)，而這個(gè)高度和蜂巢入口的高度一致。Ellis和Hood設(shè)計(jì)了一種改良過(guò)的蜂巢口，但是控制蜂箱小甲蟲(chóng)效果不是很明顯，且這些改良會(huì)給蜜蜂帶來(lái)一些副作用，如幼蜂數(shù)量的減少[21,34,35]。在陷阱中投放餌料比不投放餌料捕獲效果更好，且餌料放在蜂巢底部比放在頂部捕獲的蜂箱小甲蟲(chóng)數(shù)量更多。在佛羅里達(dá)州，置于蜂巢底部的餌料幾乎消滅了寄生的所有甲蟲(chóng)[15]。

蜂箱小甲蟲(chóng)和工蜂有交哺現(xiàn)象[21]，如果在蜂箱內(nèi)誘捕時(shí)使用有毒試劑，那么會(huì)增加蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)給蜜蜂傳播毒素的風(fēng)險(xiǎn)。相反，在蜂巢外部投放餌料就會(huì)避免這種感染。

4.2.3 化學(xué)防控技術(shù)

國(guó)外防治蜂箱小甲蟲(chóng)使用的化學(xué)技術(shù)主要有擬除蟲(chóng)菊酯類(lèi)藥劑土壤灌溉（GardStar）、有機(jī)磷酸酯條帶（CheckMite）、芬普尼（Apithortm）等。

因蜂箱小甲蟲(chóng)的蛹生活在土里，所以考慮使用芐氯菊酯對(duì)土壤進(jìn)行灌溉，但這種方法的控制效果并非很明顯[37]，要嚴(yán)格把控用藥時(shí)間，在蛹期施藥，否則殺死的蜂箱小甲蟲(chóng)數(shù)量很少[12]。

將蠅毒磷（coumaphos）條釘在瓦楞紙板上放在蜂群中，防控效果不穩(wěn)定且會(huì)導(dǎo)致蜂箱小甲蟲(chóng)種群對(duì)該藥劑產(chǎn)生耐藥性和蜜蜂中毒現(xiàn)象，蜂蜜中殺蟲(chóng)劑的殘留也是一個(gè)令人擔(dān)憂的問(wèn)題[32]。此外，像氯氰菊酯這樣的化學(xué)藥劑對(duì)蜜蜂也有很高的毒性，同樣會(huì)導(dǎo)致蜂箱小甲蟲(chóng)抗藥性的產(chǎn)生[38]。

在上述國(guó)外普遍用來(lái)防治蜂箱小甲蟲(chóng)的化學(xué)藥劑中，芬普尼應(yīng)用于蜂箱底部，其自身的塑料外殼，可以防止蜜蜂接觸而造成損傷，但對(duì)蜂具有一定的毒性。芬普尼可以顯著并且快速減少蜂箱小甲蟲(chóng)成蟲(chóng)的數(shù)量，對(duì)蜜蜂群體的健康以及蜂產(chǎn)品的安全性均不會(huì)產(chǎn)生任何影響[39-41]。

5 中國(guó)蜂箱小甲蟲(chóng)防控策略

目前在中國(guó)，最好的防控方法還是來(lái)自蜜蜂本身，強(qiáng)壯健康的蜂群能夠通過(guò)對(duì)成年甲蟲(chóng)進(jìn)行攻擊來(lái)降低侵染幾率。人們對(duì)蜂箱小甲蟲(chóng)的擴(kuò)散行為知之甚少，包括它們的運(yùn)動(dòng)方向和運(yùn)動(dòng)距離[36]。目前中國(guó)已經(jīng)有蜂箱小甲蟲(chóng)的發(fā)生分布，造成的危害已經(jīng)開(kāi)始顯現(xiàn)，且在中國(guó)適合其生存的環(huán)境很多，因此在中國(guó)有大面積發(fā)生的態(tài)勢(shì)。我們最先要做的是在源頭上阻斷蜂箱小甲蟲(chóng)的進(jìn)一步入侵，增強(qiáng)進(jìn)境檢驗(yàn)檢疫力度，杜絕進(jìn)一步擴(kuò)散。我們要努力尋找對(duì)蜜蜂更無(wú)害、對(duì)蜂房產(chǎn)品更安全的防治措施，引進(jìn)國(guó)外成熟技術(shù)，創(chuàng)造更優(yōu)質(zhì)成熟的防控措施。

致謝

特別感謝中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所劉萬(wàn)學(xué)研究員在文章寫(xiě)作中給予的幫助。