何衍彪 李意成 張敏 李佳 劉建宏 劉秀 金晨鐘

摘 ?要：翅多型現(xiàn)象在昆蟲中廣泛存在，比如蚜蟲有有翅蚜和無翅蚜，無翅蚜無翅不能飛行。翅型分化是蚜蟲對(duì)不良生態(tài)環(huán)境的適應(yīng)策略。有翅蚜能飛行，使其逃離不良環(huán)境并找到新的棲息地;而無翅蚜繁殖周期短、繁殖量大，有助于維持一定的種群數(shù)量。影響蚜蟲翅發(fā)育的因素有遺傳因素和環(huán)境因素，由環(huán)境因素決定的翅的多型現(xiàn)象被稱為翅的非遺傳多型性。本文就蚜蟲翅型分化的生態(tài)學(xué)意義、影響因素，以及蚜蟲翅型分化的生理和分子機(jī)制進(jìn)行了綜述。關(guān)于影響蚜蟲翅型分化的遺傳因素的研究較少，部分研究發(fā)現(xiàn)豌豆蚜翅型由X染色體上的一對(duì)等位基因所控制。更多的研究表明蚜蟲翅型分化受環(huán)境因素影響，影響蚜蟲翅型分化的環(huán)境因素有光周期、溫度、種群密度、共生微生物、天敵、殺蟲劑及抗生素等，事實(shí)上這些環(huán)境因素往往不是單方面存在的。保幼激素、蛻皮激素等外源激素會(huì)影響包括蚜蟲在內(nèi)昆蟲的翅型分化，蚜蟲的擁擠效應(yīng)最終可能也是通過激素調(diào)控發(fā)揮作用。外源激素可以作用于出生后的低齡若蟲也可作用于預(yù)產(chǎn)期的成蟲，比如給豆蚜中齡若蚜施加保幼激素處理后，會(huì)出現(xiàn)超齡若蟲，而不是無翅蚜。相反，反-β-法尼烯（EBF）的刺激會(huì)誘導(dǎo)有翅蚜后代的產(chǎn)生。另有研究發(fā)現(xiàn)，上一代豌豆蚜注射蛻皮激素可以減少有翅后代數(shù)量，而通過RNA干擾（RNA interference， RNAi）EcR受體或施加EcR抑制物也會(huì)導(dǎo)致后代有翅個(gè)體增加。蚜蟲翅型分化分子機(jī)制的研究起始于對(duì)同一基因型蚜蟲有翅、無翅成蟲個(gè)體的差異表達(dá)基因或差異表達(dá)蛋白。

關(guān)鍵詞：蚜蟲;翅型分化;非遺傳多型性;環(huán)境因素;生態(tài)適應(yīng)

中圖分類號(hào)：S432 ? ? ?文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A

Abstract： Wing polymorphism is commonly observed in insects， for the sake of example， there are winged morph and wingless morph in aphids， the wingless morph lacks wings and is called apterous morph. Be of wings， the alate aphids can fly， successfully escape from wicked environment and find new habitat. Besides， the short reproduction cycle and large reproduction of apterous aphid are helpful to maintain a certain population. For aphid， wing dimorphism is an adaptive strategy in response to wicked environment. Both genetic and environmental factors are usually considered to affect the developmental outcomes of insect wing morphs. The wing polymorphism mainly affected by environment is called polyphenism. In this review， the ecological adaptive significance， influencing factors on determination of wing form， physiological and molecular mechanism of wing polymorphism were summarized. There are a few researches about wing dimorphism of Aphid， which partially confirmed that the wing type of pea aphid is controlled by an allele on the X chromosome. More researches identified that the environmental factors， including photoperiod， temperature， population density， symbiotic microorganisms， natural enemy， pesticides and antibiotics， may play an important role in this dimorphism. But in fact， these environmental factors often do not exist unilaterally. Juvenile hormone， ecdysone and other exogenous hormones are believed have interference effect on wing dimorphism. The appearance of crowding effect is probably resulted from the role of exogenous hormones.These factors may act prenatally， postnatally or both， depending on the species. For example， the middle instar nymphs treated by juvenile hormone probably develop to be supernumerary larva， not to be wingless adults. On the contrary， （E）-β-farnesene induced more winged morph offspring. Previous experimental injections of ecdysone or its analog resulted in a decreased production of winged offspring of Acyrthosiphon pisum. Furthermore， interfering with ecdysone signaling using an ecdysone receptor antagonist or knocking down the ecdysone receptor gene with RNAi resulted in an increased production of winged offspring. Molecular mechanism of wing type differentiation of aphids starts from the expressed differential genes or proteins of winged and wingless aphid of the same genotype.

Keywords： aphids; wing dimorphism; polyphenism; environmental factor; ecological adaptation

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2021.12.005

蚜蟲隸屬于半翅目（Hemiptera）蚜總科（Aphidoidea），除了刺吸寄主植物汁液影響植株長(zhǎng)勢(shì)外，在取食過程中還能傳播植物病毒，是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的一類重要害蟲。蚜蟲不同世代可能會(huì)具有不同的生殖方式和生活習(xí)性，即孤雌生殖世代與兩性世代交替，在世代交替的同時(shí)出現(xiàn)了翅型分化現(xiàn)象[1]。在適宜的環(huán)境生境下，蚜蟲通常是以無翅蚜進(jìn)行孤雌生殖;在種群密度過大、營(yíng)養(yǎng)條件惡化或受到天敵昆蟲威脅等各種環(huán)境因子刺激時(shí)，若蚜則可以變成有翅蚜，或者母體產(chǎn)下有翅蚜后代[2]。蚜蟲在孤雌生殖世代，無翅型的形態(tài)較為常見[2]。在兩種翅型的蚜蟲中，無翅蚜通常都具有較強(qiáng)的生殖功能，而有翅蚜可以進(jìn)行長(zhǎng)距離遷飛，因此蚜蟲的翅型分化現(xiàn)象巧妙地平衡了繁殖與遷飛之間的矛盾[2-4]。

有些昆蟲的翅型由遺傳學(xué)機(jī)制所控制，稱為“多型現(xiàn)象”;有些由生存的環(huán)境因素決定，稱為“非遺傳多型性”[5]。具有相同基因型的生物由于環(huán)境條件不同而表現(xiàn)出兩種或兩種以上不同的表型，比如長(zhǎng)翅和短翅，這種由環(huán)境因素決定的翅的多型現(xiàn)象被稱為翅的非遺傳多型性[6]。對(duì)昆蟲翅多型現(xiàn)象的研究，不只是對(duì)翅多型性的機(jī)能及其進(jìn)化的解釋，同時(shí)對(duì)昆蟲生活史的進(jìn)化、種群內(nèi)多型性維持機(jī)制等問題的解釋，以及通過翅型人為調(diào)控控制害蟲的遷移擴(kuò)散等都具重要意義[7]。本文主要就影響蚜蟲翅型分化的因素及其生理機(jī)理、分子機(jī)制以及翅型分化的生態(tài)意義進(jìn)行了綜述。

1 ?蚜蟲翅型分化的生態(tài)學(xué)意義

非遺傳多型性是昆蟲面對(duì)不同生態(tài)環(huán)境的一種適應(yīng)策略，即采取不同的表型以更好地去適應(yīng)已發(fā)生或即將發(fā)生的環(huán)境變化，如種群密度過大可能導(dǎo)致的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)缺乏等“可預(yù)見的不可預(yù)知的”環(huán)境惡化[6]。當(dāng)經(jīng)歷或遇見光周期變短、食物資源短缺等不利環(huán)境條件時(shí)，為了在有限的資源條件下維持一定的種群數(shù)量，蚜蟲通常會(huì)主動(dòng)調(diào)整子代中有翅蚜的比例。

昆蟲之所以可以飛行，是因?yàn)樗鼈兙哂邪l(fā)達(dá)的翅和飛行肌，但是飛行肌的形成、維持及飛行行為均需要消耗一定能量。在一些翅多型的昆蟲種類中，短翅型個(gè)體產(chǎn)卵前期時(shí)間短、產(chǎn)卵量大，這種生殖優(yōu)勢(shì)得益于它們沒有飛行器官、不需飛行所節(jié)約的能量[7]。長(zhǎng)翅型昆蟲由于具飛行能力，當(dāng)生境中蟲口密度過大或環(huán)境不適宜時(shí)可進(jìn)行長(zhǎng)距離遷移，以尋找新的適宜的棲息地，這對(duì)于擴(kuò)大種群分布、提高存活率顯然都是有益的;而短翅型個(gè)體的產(chǎn)卵前期時(shí)間短，可以提高繁殖速率，有利于維持昆蟲種群數(shù)量[7]。

同理，有翅蚜可以飛行，有利于擴(kuò)散、求偶、尋找新寄主，而無翅蚜可以縮短繁殖周期，有利于種群數(shù)量的快速增長(zhǎng)。蚜蟲種群中有翅型、無翅型在維持種群數(shù)量中各自發(fā)揮了重要的作用，蚜蟲翅型分化特性有利于提高其適合度（fitness）。昆蟲的翅型分化和其遷飛習(xí)性息息相關(guān)，及時(shí)、準(zhǔn)確地掌握蚜蟲等成蟲翅型分化的動(dòng)態(tài)對(duì)于預(yù)測(cè)其種群發(fā)生動(dòng)態(tài)具有重要意義[8]。

此外，有翅型蚜的產(chǎn)生還能夠促進(jìn)不同種群之間的基因交流。蚜蟲進(jìn)入到有性生殖階段的時(shí)候，隨著種群的遷飛、擴(kuò)散，來自不同種群的性蚜可能發(fā)生交配，從而完成基因的交流，促進(jìn)種內(nèi)多樣性。同時(shí)，非遺傳翅多型現(xiàn)象能夠?yàn)檠料x提供不同的自然選擇壓力，從而促進(jìn)蚜蟲的進(jìn)化[2]。

2 ?蚜蟲翅型分化的影響因素

2.1 ?影響蚜蟲翅型分化的遺傳因素

有些多型昆蟲翅型由遺傳基因決定，有些由環(huán)境因素決定，但更多的是由遺傳基因和環(huán)境因素共同決定[9-10]。比如，白背飛虱（Sogatella furcifera）子代的翅型與親本的翅型密切相關(guān)，而溫度、光周期、若蟲密度、寄主營(yíng)養(yǎng)條件等對(duì)白背飛虱翅型分化又有不同程度的影響[11]。關(guān)于不同翅型蚜蟲親本交配對(duì)其后代翅型分化的影響的研究未見報(bào)道，但有研究發(fā)現(xiàn)種群密度、抗生素等因素對(duì)麥長(zhǎng)管蚜（Sitobion avenae）有翅蚜、無翅蚜后代翅型分化影響程度不一樣，在相同處理?xiàng)l件下后代有翅蚜比例也呈現(xiàn)一定的差異[12]。

關(guān)于昆蟲翅型分化的規(guī)律，也有學(xué)者認(rèn)為雄性翅多型現(xiàn)象主要由遺傳控制，而雌性翅多型現(xiàn)象受環(huán)境因素影響較多[10， 13]。Calathus屬的步甲、豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）等昆蟲翅型由1對(duì)等位基因控制，但昆蟲的翅型大多數(shù)還是受多基因控制的[7]。研究發(fā)現(xiàn)，自然界中存在3種基因型豌豆蚜（A. pisum）雄性蚜，分別為有翅型、無翅型以及混合型，其翅型由X染色體上的一對(duì)等位基因所控制 [9， 13-14]。

2.2 ?影響蚜蟲翅型分化的環(huán)境因素

蚜蟲翅型分化，尤其是孤雌生殖的雌性蚜蟲翅型主要由環(huán)境因素決定，影響蚜蟲翅型分化的環(huán)境因素主要包括光照周期、溫度、種群密度、營(yíng)養(yǎng)狀況（食物）、共生菌以及天敵等[2， 5， 10， 13]。關(guān)于環(huán)境因子對(duì)蚜蟲翅型分化的影響，不同蚜蟲可能都有一個(gè)對(duì)環(huán)境因子相對(duì)敏感的發(fā)育階段（或齡期）[15]。

2.2.1 ?光照周期對(duì)蚜蟲翅型分化的影響 ?光照周期對(duì)昆蟲的發(fā)育歷期、性別分化、產(chǎn)卵量、外部表型等方方面面有著不同程度的影響，是昆蟲世代交替的重要影響因子[16]。蚜蟲通常在夏季長(zhǎng)日照條件下營(yíng)孤雌生殖，冬季短日照條件下營(yíng)有性生殖。如張廷偉等[17]研究發(fā)現(xiàn)，在14L︰10D光照周期條件下飼養(yǎng)豌豆蚜（A. pisum），后代無性蚜分化，12L︰12D光照周期條件下后代才開始出現(xiàn)性蚜分化，而且相對(duì)較短的光照周期有利于性雌蚜產(chǎn)生。

一些昆蟲種類（如東方長(zhǎng)蝽Cavelerius sac-charivorus、小翅稻蝗Oxya yezoensis）長(zhǎng)日照條件下出現(xiàn)長(zhǎng)翅型，短日照條件下出現(xiàn)短翅型[7]。前人關(guān)于光周期對(duì)蚜蟲翅型分化的直接影響的研究較少。學(xué)者對(duì)有翅型蚜蟲和無翅型蚜蟲生物學(xué)進(jìn)行了一些研究，發(fā)現(xiàn)在相同條件下有翅蚜發(fā)育歷期比無翅蚜的長(zhǎng)，其原因可能是有翅蚜通過延長(zhǎng)發(fā)育歷期以便于充分?jǐn)z取完成個(gè)體飛行器官或組織發(fā)育所需的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)[4]。

2.2.2 ?溫度對(duì)蚜蟲翅型分化的影響 ?在一定溫度范圍內(nèi)，溫度越高，長(zhǎng)翅型昆蟲的比例越大[7， 13]。但溫度對(duì)蚜蟲翅型分化的影響比較復(fù)雜。比如角倍蚜（Malaphis chinensis）越冬世代若蚜在胚后發(fā)育過程中，在4.5 ℃～22 ℃溫度范圍內(nèi)溫度越低有翅型昆蟲的比例越高，低溫有助于角倍蚜翅的發(fā)育[18]。類似的是，在8.2 ℃～22.4 ℃溫度范圍內(nèi)溫度越高桃蚜（Myzus persicae）和蘿卜蚜（Lipaphis erysimi）有翅蚜的比例越低[19];但當(dāng)溫度升高至28.3 ℃時(shí)蘿卜蚜有翅蚜的比例持續(xù)降低，而桃蚜有翅蚜的比例開始升高，可見相對(duì)于蘿卜蚜來說，桃蚜對(duì)高溫更敏感[19]。另外的研究發(fā)現(xiàn)，麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）初產(chǎn)若蚜低溫10 ℃和高溫30 ℃的處理?xiàng)l件下，有翅率較高，達(dá)到40%左右;而在20 ℃溫度處理?xiàng)l件下，麥長(zhǎng)管蚜初產(chǎn)若蚜有翅率僅達(dá)到6%[12]。上述研究表明，較高的溫度和較低的溫度均有利于初齡若蚜有翅蚜的形成，當(dāng)溫度適中（如20 ℃～22.4 ℃）時(shí)則以無翅蚜為主。

2.2.3 ?種群密度對(duì)蚜蟲翅型分化的影響 ?種群密度過大產(chǎn)生擁擠效應(yīng)，一般會(huì)顯著提高多型昆蟲，尤其是雌蟲的長(zhǎng)翅型比例[7， 10， 13， 20]。種群密度對(duì)蚜蟲翅型分化的影響非常大，其影響可能遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過光照周期、溫度和營(yíng)養(yǎng)等因素[21]。擁擠效應(yīng)通常會(huì)造成大豆蚜（Aphis glycines）有翅蚜數(shù)量增加[22]，豌豆蚜（A. pisum）對(duì)擁擠效應(yīng)也有相同的反應(yīng)，即在高密度時(shí)以有翅蚜為主，低密度時(shí)以無翅蚜為主[3]。

種群密度過大產(chǎn)生的擁擠效應(yīng)不僅對(duì)當(dāng)代蚜蟲翅型分化產(chǎn)生影響，可能還會(huì)影響第二代蚜蟲翅型，即母代效應(yīng)。有人將玉米蚜（Rhopalosiphum maidis）無翅成蚜分別進(jìn)行單頭飼養(yǎng)和群體飼養(yǎng)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)2種飼養(yǎng)方式的子代有翅型蚜蟲比例存在顯著差異，其中母體經(jīng)歷群體飼養(yǎng)后的子代有翅蚜比例明顯提高，表明母體成蚜感受到擁擠信號(hào)并將這種信息傳遞給子代[23]。麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）同樣存在擁擠效應(yīng)，當(dāng)單獨(dú)飼養(yǎng)初產(chǎn)若蚜?xí)r，幾乎所有的若蚜均能夠成長(zhǎng)為無翅蚜;隨著初產(chǎn)若蚜密度的增加，其有翅率也逐漸增加;而且母代蚜蟲經(jīng)歷的種群密度對(duì)后代個(gè)體的翅型分化也存在著一定的影響[12]。

2.2.4 ?共生微生物對(duì)蚜蟲翅型分化的影響 ?近年來，越來越多的研究證明，一些共生微生物參與了宿主昆蟲的翅型分化。例如共生菌Regiella insecticola顯著增加了豌豆蚜（A. pisum）產(chǎn)生有翅型后代的數(shù)量等[24]。另外，布赫納氏菌（Buchnera spp.）是禾谷縊管蚜（Rhopalosiphum padi）的優(yōu)勢(shì)共生菌，布赫納氏菌在有翅蚜體內(nèi)的含量顯著高于無翅蚜[25];用抗生素消除了麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）若蟲中的布赫納氏菌后，其后代發(fā)育成有翅蚜的比例降低[26]。

2.2.5 ?殺蟲劑及抗生素等對(duì)蚜蟲翅型分化的影響

有研究表明，攝入低劑量的殺蟲劑對(duì)蚜蟲翅型分化有影響，且通常是誘導(dǎo)有翅蚜的產(chǎn)生。例如，經(jīng)LC50濃度的吡蟲啉藥液處理后，棉蚜（Aphis gossypii）有翅蚜比例明顯高于對(duì)照[27];經(jīng)吡蟲啉、阿維菌素和溴氰菊酯藥液處理后，桃蚜（M. persicae）后代有翅蚜的比例也明顯高于對(duì)照[28]。但殺蟲劑對(duì)蚜蟲翅型分化的影響跟所使用的濃度和劑量、蚜蟲的蟲齡、飼養(yǎng)溫度、空間大小等有關(guān)。試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，在小空間內(nèi)，低濃度吡蚜酮藥液處理葉片飼養(yǎng)桃蚜一齡若蟲能顯著降低有翅型桃蚜的數(shù)量，在0.0001～0.1 mg/kg濃度范圍內(nèi)有翅型桃蚜的比率隨處理濃度上升而上升，但0.4 mg/kg濃度下蚜蟲種群中有翅個(gè)體的比例超過了對(duì)照;但在大空間中，殺蟲劑處理對(duì)桃蚜翅型轉(zhuǎn)化率影響不明顯[29]。以亞致死濃度殺蟲劑藥液處理的白菜葉片飼養(yǎng)蘿卜蚜（L. erysimi）4齡若蟲，發(fā)現(xiàn)20 ℃時(shí)7種殺蟲劑亞致死濃度處理后子代蘿卜蚜有翅蚜比率與對(duì)照相比差異不明顯;而在25 ℃，阿維菌素、噻蟲啉均可以顯著降低子代蘿卜蚜有翅蚜的比例，但另外5種殺蟲劑影響仍然不明顯。相同處理，亞致死濃度的殺蟲劑藥液對(duì)桃蚜（M. persicae）翅型分化沒有顯著影響[30]。

麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）若蟲經(jīng)含有抗生素——利福平的人工飼料飼喂后，后代有翅蚜的比例明顯降低，而且后代中還出現(xiàn)了具有有翅蚜硬化胸部的特征、無翅的中間型蚜蟲[12]。殺菌劑——百菌清處理對(duì)桃蚜（M. persicae）翅型轉(zhuǎn)化率無顯著影響[29]。郭圓等[31]發(fā)現(xiàn)氨基寡糖素、寧南霉素和鹽酸嗎啉胍等抗病毒藥劑對(duì)桃蚜、蘿卜蚜子代中有翅蚜的比例具有一定的影響。

2.2.6 ?其他生物因素對(duì)蚜蟲翅型分化的影響 ?棲境中的天敵、共棲螞蟻對(duì)蚜蟲翅型分化有影響。研究發(fā)現(xiàn)，在棲境中活動(dòng)的天敵也能刺激豌豆蚜（A. pisum）繁殖出更多的有翅后代，當(dāng)棲境中有共棲螞蟻存在時(shí)，這種現(xiàn)象便沒有這么明顯[5]。紅秋麒麟蚜（Uroleucon nigrotuberculatum）在捕食性天敵——七星瓢蟲（Coccinella septempunctata）和寄生性天敵——蚜繭蜂（Aphidius polygonaphis）搜索過的寄主植物——加拿大一枝黃花葉片上產(chǎn)生更高比例的有翅型后代，且這種現(xiàn)象分別在CO2、O3富集的空氣環(huán)境中更加凸顯[32]。

傳統(tǒng)觀念認(rèn)為，蚜蟲等昆蟲之所以要遷飛主要是為了獲取更好的寄主植物營(yíng)養(yǎng)，所以寄主植物的營(yíng)養(yǎng)質(zhì)量會(huì)影響蚜蟲翅型分化[5]。鄒運(yùn)鼎等[33]認(rèn)為棉株體內(nèi)的某些氨基酸與棉蚜（A. gossypii）的翅型分化關(guān)系密切。楊益眾等[34]認(rèn)為，禾谷縊管蚜（R. padi）翅型分化受小麥植株體內(nèi)營(yíng)養(yǎng)、氣候因子及自身密度等因素的共同影響，而非某個(gè)因素的單獨(dú)作用，并且因子之間也會(huì)存在著某種聯(lián)系。郭蕭[35]研究發(fā)現(xiàn)，不同小麥生育期麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）有翅蚜比例存在顯著差異，當(dāng)寄主植物衰老后有翅蚜比例明顯上升，因此推測(cè)麥長(zhǎng)管蚜翅型分化與寄主營(yíng)養(yǎng)有關(guān)。但藍(lán)浩[36]研究表明，相對(duì)于擁擠效應(yīng)，不同營(yíng)養(yǎng)的寄主對(duì)麥長(zhǎng)管蚜翅型分化的影響并不明顯。另有研究發(fā)現(xiàn)，饑餓處理麥長(zhǎng)管蚜初產(chǎn)若蟲其有翅蚜的比例明顯下降，對(duì)有翅蚜后代的影響尤其明顯[12]。

3 ?蚜蟲翅型分化的生理和分子機(jī)制

3.1 ?蚜蟲翅型分化的生理機(jī)制

不同昆蟲可能有著不一樣的翅型分化節(jié)點(diǎn)。麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）翅型分化主要發(fā)生在2齡若蚜，在此以前，若蚜均存在翅原基組織，但2齡以后，有一些若蚜翅原基逐漸萎縮、消失，而其他若蚜翅原基繼續(xù)發(fā)育，并最終發(fā)育成有翅蚜[35]。

多年來，人們以飛虱、飛蝗、蟋蟀為代表對(duì)昆蟲翅多型現(xiàn)象及其機(jī)理進(jìn)行了系列研究。學(xué)者們根據(jù)系列研究結(jié)果推測(cè)，各遺傳因子、環(huán)境因子影響昆蟲翅型分化的作用機(jī)理極有可能都是直接或間接地影響目標(biāo)昆蟲的代謝，從而抑制或促進(jìn)昆蟲體內(nèi)保幼激素或蛻皮激素等的分泌，從而導(dǎo)致昆蟲翅的多型現(xiàn)象。不同生物型褐飛虱（Nilaparvata lugens）體內(nèi)的保幼激素含量存在顯著差異，而且外源激素可以影響褐飛虱的翅型分化，這些研究結(jié)果證明了上述推論[37]。

關(guān)于昆蟲激素對(duì)蚜蟲翅型分化的影響以及蚜蟲翅型分化內(nèi)分泌控制機(jī)理的研究有少量報(bào)道，研究結(jié)果表明蚜蟲的擁擠效應(yīng)最終可能也是通過激素調(diào)控發(fā)揮作用。有學(xué)者認(rèn)為，在種群密度較高的情況下，蚜蟲感受到擁擠，為尋找新的寄主而誘導(dǎo)后代產(chǎn)生較高比例的有翅蚜。或者說，蚜蟲種群密度增大使得個(gè)體間接觸頻率增加，蚜蟲釋放的一些化學(xué)信號(hào)，從而刺激翅型分化，產(chǎn)生更多的有翅蚜[38]。

在秋天，對(duì)豆蚜（A. fabae）2～3齡若蟲施加保幼激素會(huì)導(dǎo)致超齡（5齡）若蟲的出現(xiàn)，同時(shí)影響豆蚜若蟲的翅型分化對(duì)光周期的敏感性[39]。

反-β-法尼烯（EBF）具有報(bào)警活性，有學(xué)者認(rèn)為蚜蟲密度較大的種群中釋放反-β-法尼烯的頻率也會(huì)相應(yīng)提高，從而誘導(dǎo)子代產(chǎn)生更多的有翅蚜[23]。張輝[23]研究發(fā)現(xiàn)，反-β-法尼烯（EBF）刺激后玉米蚜（R. maidis）子代有翅蚜比例增加，且有翅蚜比例隨EBF刺激次數(shù)的增加而增大。

另外，Vellichirammal等[40]通過注射蛻皮激素及其類似物后造成豌豆蚜（A. pisum）有翅后代數(shù)量下降;相反通過RNA干擾（RNA interference， RNAi）EcR受體或施加EcR抑制物則會(huì)導(dǎo)致后代有翅個(gè)體增加。

3.2 ?蚜蟲翅型分化的分子機(jī)制

激素在昆蟲翅型分化中發(fā)揮了重要作用，但是具體是何種激素、這種激素又是如何發(fā)揮作用的？因此，關(guān)于昆蟲翅型分化的發(fā)生機(jī)制逐步由生理層面轉(zhuǎn)入分子層面。

蚜蟲翅型分化分子機(jī)制的研究起始于對(duì)同一基因型蚜蟲有翅、無翅成蟲個(gè)體的差異表達(dá)基因或差異表達(dá)蛋白篩選[8， 41]。宋麗梅[41]通過對(duì)豌豆蚜（A. pisum）蛋白質(zhì)組學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，有翅、無翅成蟲差異表達(dá)蛋白主要富集在能量代謝和蛋白參與的氨基酸生物合成及代謝的相關(guān)通路上（比如PPAR信號(hào)通路）。也有研究表明激素信號(hào)通路（蛻皮激素信號(hào)通路、胰島素信號(hào)通路）和表觀遺傳修飾在昆蟲翅型分化中發(fā)揮關(guān)鍵作用[42-43]。張秋圓等[44]對(duì)有翅型和無翅型蘿卜蚜（L. erysimi）轉(zhuǎn)錄組差異表達(dá)基因進(jìn)行KEGG富集分析，發(fā)現(xiàn)相關(guān)差異表達(dá)基因在Hippo信號(hào)通路、甲狀腺激素信號(hào)通路顯著富集。Ji等[45]發(fā)現(xiàn)棉蚜（A. gossypii）性母、性雄蚜、性雌蚜的翅脈型非常相似，但生殖器官明顯不一樣;將三者分別與孤雌生殖的無翅蚜進(jìn)行了差異表達(dá)基因的分析，發(fā)現(xiàn)上調(diào)的差異表達(dá)基因涉及胰島素、FOXO轉(zhuǎn)錄因子、絲裂原活化蛋白激酶等多種信號(hào)通路。

郭姍姍[2]研究發(fā)現(xiàn)，相對(duì)于對(duì)照組，Apirp5基因干擾組的豌豆蚜（A. pisum）無翅蚜個(gè)體體重顯著降低，并且胚胎變小，雖然這兩點(diǎn)都是有翅蚜的特點(diǎn)，但并沒發(fā)現(xiàn)無翅蚜幼蟲長(zhǎng)出翅芽。這有可能是因?yàn)锳pirp5只參與到了蚜蟲翅型分化過程中胚胎發(fā)育的過程，而沒有影響到翅芽的構(gòu)建。Zhang等[46]在禾谷縊管蚜（Rhopalosiphum padi）轉(zhuǎn)錄組的研究中發(fā)現(xiàn)，生物胺、蛻皮激素、保幼激素、胰島素信號(hào)通路在蚜蟲翅型分化中發(fā)揮關(guān)鍵作用，另外33個(gè)與翅型發(fā)育相關(guān)的基因在不同發(fā)育階段的有翅和無翅蚜中存在著顯著的差異表達(dá)，如Wnt2、Uba1、flightin 和wingless等。Li等[47]利用第三代DNA測(cè)序技術(shù)，在豌豆蚜（A. pisum）無翅型雄蚜中發(fā)現(xiàn)了一個(gè)120 kb的嵌入體，這種嵌入體包含卵泡抑素（follistatin）重復(fù)基因在內(nèi)的翅二型相關(guān)基因，這種嵌入體可能在數(shù)百萬年前就已經(jīng)存在，并且維持著生物型譜系多樣化。

表觀遺傳修飾參與昆蟲翅型分化的研究主要集中在miRNA和DNA甲基化2個(gè)方面，目前暫未發(fā)現(xiàn)有翅和無翅孤雌蚜在基因組DNA甲基化方面存在顯著差異[48-49]，但miRNA在包括蚜蟲在內(nèi)的昆蟲翅型分化中的作用已引起學(xué)者們的重視并逐步得到證實(shí)。

張方梅[12]成功構(gòu)建了麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）有翅和無翅成蟲miRNAs文庫(kù)，利用轉(zhuǎn)錄組測(cè)序技術(shù)和生物信息學(xué)分析方法，初步篩選出Let-7、miR-1_L-1、miR-7、miR-277、miR-8、mR-9a_R-2、miR-315、PC-5p-113190_15和PC-3p-2743_844等9個(gè)可能與麥長(zhǎng)管蚜翅型分化相關(guān)的miRNAs。楊宗霖等[43]選擇在麥長(zhǎng)管蚜有翅蚜和無翅蚜中顯著差異表達(dá)，且靶基因?yàn)橥懫ぜに亍⒁葝u素信號(hào)通路及翅型發(fā)育關(guān)鍵基因的Let-7、miR-92a、miR- 92b、miR-92a-1-p5和miR-277等5個(gè)miRNA進(jìn)行表達(dá)譜分析，發(fā)現(xiàn)miRNA對(duì)豌豆蚜孤雌蚜翅型分化相關(guān)基因的調(diào)控可能發(fā)生在成蟲階段，Let-7可能通過調(diào)控abrupt基因參與孤雌蚜翅型分化。

Shang等[50]利用褐色桔蚜（Aphis citricidus）和豌豆蚜（A. pisum）翅發(fā)育和翅型分化過程中唯一下調(diào)的miRNA——miR-9b對(duì)麥長(zhǎng)管蚜（S. avenae）翅型分化microRNA水平的分子機(jī)理進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)miR-9b的表達(dá)水平的變化能夠顯著影響麥長(zhǎng)管蚜后代中有翅蚜的比例，miR-9b的過表達(dá)還可能導(dǎo)致蚜蟲翅發(fā)育畸形。此外，研究還發(fā)現(xiàn)miR-9b主要通過調(diào)節(jié)胰島素信號(hào)通路的方式對(duì)蚜蟲的翅型分化產(chǎn)生影響，這些研究結(jié)果有助于人們對(duì)環(huán)境因子調(diào)控昆蟲表型可塑性分子機(jī)制的了解。

Xu等[51]通過基因抑制的方法發(fā)現(xiàn)控制稻飛虱翅型分化的2個(gè)胰島素受體（InR1、InR2），這2個(gè)胰島素受體在稻飛虱翅型分化過程中起著截然相反的作用。蚜蟲翅型分化的分子機(jī)制的研究主要集中在相關(guān)基因的篩選及其信號(hào)通路方面，關(guān)于蚜蟲翅型分化激素受體的研究未見報(bào)道。

4 ?結(jié)語

盡管大部分昆蟲祖先種為長(zhǎng)翅型，但昆蟲翅多型現(xiàn)象是否是從傳統(tǒng)的長(zhǎng)翅型優(yōu)勢(shì)種群向短翅型優(yōu)勢(shì)種群的方向演變尚存在爭(zhēng)議[7]。現(xiàn)存古老的蚜蟲種和已發(fā)現(xiàn)的蚜蟲化石也顯示，最早的蚜蟲都是具有翅結(jié)構(gòu)的，并且無翅蚜與有翅蚜并存的狀態(tài)是后發(fā)生的[52-53]，但是現(xiàn)在常見的蚜蟲在處于孤雌生殖狀態(tài)下時(shí)，通常是以無翅蚜的形態(tài)存在的。

外界生物和非生物環(huán)境因素的刺激能夠誘導(dǎo)蚜蟲變成有翅或者是產(chǎn)下有翅蚜，也能使低齡若蟲的翅原基萎縮、消失。人們?cè)缫勋@知昆蟲翅型分化的一系列影響因素，并且對(duì)昆蟲翅型分化的生理和分子機(jī)制認(rèn)識(shí)也逐步深入，但各因素在蚜蟲翅型分化過程中的重要性是難以檢測(cè)的。因?yàn)椋匀粭l件下，昆蟲生境中的環(huán)境因子不可能單一、孤立地存在，其對(duì)蚜蟲翅型分化的影響也必然是多方面的。比如隨著時(shí)間的推移、季節(jié)的變化，日照長(zhǎng)度（光周期）、氣溫、寄主植物營(yíng)養(yǎng)等也隨之變化。就致癭蚜蟲而言，種群密度顯然是影響蚜蟲翅型分化的關(guān)鍵因素[54-55]。另外，昆蟲種群密度過大不可避免地對(duì)寄主營(yíng)養(yǎng)成分產(chǎn)生影響，而寄主植株體內(nèi)的營(yíng)養(yǎng)成分可能對(duì)蚜蟲的翅型分化產(chǎn)生影響[33-34];同時(shí)，蚜蟲的翅型分化很可能與個(gè)體營(yíng)養(yǎng)削弱導(dǎo)致其共生體種類或含量的改變有關(guān)[56]。

昆蟲翅型分化的雙向調(diào)控為昆蟲翅的非遺傳多型性的分子調(diào)節(jié)機(jī)制的研究和應(yīng)用指明了方向。自然環(huán)境條件難以改變的情況下，如果某蚜蟲翅型分化是由于某些影響翅發(fā)育的關(guān)鍵基因過表達(dá)或表達(dá)受到抑制而引起的，我們就可以通過分子生物技術(shù)手段培育具有翅發(fā)育基因缺陷的蚜蟲品系，用以替代自然界中翅發(fā)育正常的種群，減少遷移擴(kuò)散，達(dá)到逐步控制該蚜蟲種群數(shù)量的目的[53， 57]?？梢?，無論是蚜蟲翅型分化在蚜蟲進(jìn)化過程中的作用，亦或者是蚜蟲翅型分化的生理和分子機(jī)制及其利用，均有待進(jìn)一步深入研究。

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