馮瑩瑩, 梁 丹, 李興權(quán), 羅 旭,*

1 西南林業(yè)大學(xué)生物多樣性保護學(xué)院/云南省高校極小種群野生動物保育重點實驗室, 昆明 650224 2 江西省林業(yè)科學(xué)院野生動植物保護研究所, 南昌 330032 3 普林斯頓大學(xué)公共與國際事務(wù)學(xué)院, Princeton 08540 NJ, USA

鳴唱在鳥類繁殖中具有重要作用[1],同時也存在廣泛的空間變異,從而限制種群間交流、促進種群分化,因此對于依賴鳴聲進行配偶選擇的鳥類,鳴唱變異被認為是鳥類物種分化的最初步驟[2- 3]。多種因素可導(dǎo)致不同鳥類種群產(chǎn)生鳴聲變異,包括地理因素、生境、性選擇、奠基者效應(yīng)、鳴聲漂變和遺傳差異等[4- 5]。地理因素中,空間距離對鳴唱的影響有較多的研究,如森林斑塊間大山雀(Parusmajor)鳴唱曲目的共享研究,表明距離越遠的不同種群間鳴唱曲目的共享越少[6]。金冠帶鹀(Zonotrichiaatricapilla)的鳴唱變異也與空間距離有關(guān)[7]。環(huán)形種暗綠柳鶯(Phylloscopustrochiloides),環(huán)繞青藏高原連續(xù)分布,高原兩側(cè)的種群從南至北鳴唱差異逐漸增大,導(dǎo)致分布區(qū)兩端的種群鳴聲差異巨大,即使在中亞交匯也無法交流[3,8]。以及歐亞大陸的廣布種大山雀的major和minor亞種在鳴聲上的分化,并且在西伯利亞阿穆爾河谷中部出現(xiàn)生殖隔離[9- 10],因此minor亞種被提升為種。以上研究表明的較為一致的規(guī)律是,鳴唱差異隨著空間距離的增加而加大。地理上的另一個因素是隔離,比如高山、海峽等,因為不可逾越,導(dǎo)致被阻隔的臨近種群無法交流從而形成鳴聲特征上的“間斷”。比如畫眉(Garrulaxcanorus),指名亞種(G.c.canarus)鳴唱更為復(fù)雜、音節(jié)型更多、組合形式也更多,臺灣亞種(G.c.taewanus)鳴唱的簡化推測與隔離分化和奠基者效應(yīng)有關(guān),此后的分子遺傳研究建議將臺灣亞種提升為獨立的種[11- 12]；印度西南部分布的白腹短翅鶇(Brachypteryxmajor),也因受到地理隔離的影響,兩個種群的鳴聲、遺傳和表型均出現(xiàn)分化,因此被分為兩個不同的種[13]。地理隔離的存在,使得鳥類鳴唱的地理變異更加復(fù)雜,它和空間距離可能會共同影響鳥類鳴唱變異,比如泰國北部的鵲鴝(Copsychussaularis),鳴唱特征就受到兩者的共同作用[14]。

在山地系統(tǒng)中,復(fù)雜地形對鳥類的鳴聲有較大影響。地理阻隔和空間距離的作用往往同時存在,比如山脊對一些較低海拔分布的鳥類是難以跨越的地理阻隔,較大的空間距離也可能在一定程度限制種群間的基因交流[15]。然而,山地的地理阻隔和空間距離如何影響鳥類的鳴唱特征,尤其是對森林鳥類鳴聲特征的影響研究仍然十分缺乏。對于運動能力較弱的地棲性森林鳥類,我們推測鳥類的鳴唱特征呈現(xiàn)出“隔離-距離”共同作用的格局,在微地理尺度上隔離的作用會更大。

為驗證這一假設(shè),選取灰腹地鶯(Tesiacyaniventer)為研究對象?；腋沟佞L為雀形目、樹鶯科(Cettiidae)、地鶯屬(Tesia)的小型地棲性留鳥(體長約9.5 cm)。在國內(nèi),主要分布于西南山地的中、高海拔濕性常綠闊葉林中,一般多單個或成對活動于林下潮濕山谷、或溪流附近,行蹤較為隱蔽[16]?；腋沟佞L的領(lǐng)域性較強,繁殖期鳴聲十分洪亮而易于識別,是研究鳥類鳴聲的良好對象。研究地點選擇在高黎貢山,它是怒江(Salween River)和伊洛瓦底江(Irrawarddy River)的分水嶺,南北走向,山體巨大,主峰嘎娃嘎普海拔5128 m,山脊平均海拔超過3100 m[17]。在高黎貢山,灰腹地鶯分布海拔為2000—2800 m,在海拔超過3000 m的山脊無灰腹地鶯記錄[18- 19],因此山脊極有可能成為灰腹地鶯難以跨越的障礙；而高黎貢山南北綿延數(shù)百公里的跨度也為鳴聲地理差異提供了空間上的可能?；谇笆黾僭O(shè),本文通過對高黎貢山南北段的灰腹地鶯東西坡的鳴唱比較,研究山體隔離和空間距離對該物種鳴聲的影響,旨在驗證2個問題：(1)分布在高黎貢山山體同一側(cè)的種群,只要距離足夠遠,種群間會產(chǎn)生鳴唱特征的變化；(2)分布于山體兩側(cè)的種群,鳴唱差異會大于同側(cè)分布的種群。

1 研究方法

1.1 野外錄音采樣

根據(jù)灰腹地鶯的海拔分布及棲息生境,我們在高黎貢山選擇4個地點錄制灰腹地鶯的鳴聲(圖1A)。南段采樣點在云南省怒江傈僳族自治州瀘水市片馬埡口(海拔3150 m)的東西坡兩側(cè)(SE為南段東坡,SW南段西坡)、野外錄音沿S316省道行進,集中在海拔2000—2800 m之間,錄音時間為2014年4—5月、2018年4—5月。北段采樣點位于怒江州貢山縣的獨龍江埡口(海拔3172 m)的東西兩側(cè)(NE為北段東坡,NW北段西坡),野外采樣沿S212省道行進,集中在海拔2000—2600 m之間,錄音時間為2016年5—6月、2018年5—6月。南、北兩個點相距約200 km,北段灰腹地鶯繁殖晚于南段,因此野外錄音采集時間也較晚。野外觀察表明,灰腹地鶯的領(lǐng)域較小,錄制時保持200 m以上的間隔,以確保不對同一只個體重復(fù)錄音。在同一個地點至少間隔2年采集鳴聲,以盡可能排除假重復(fù)。

錄音設(shè)備采用便攜式數(shù)字錄音機Sony PCM—D100(日本),或便攜式數(shù)字錄音機Zoom H4n(日本),配以外接強指向性話筒Rode NTG—3(澳大利亞)。采樣精度為16 bit,采樣頻率為44.1 kHz,文件保存為.WAV格式[20]。錄音時間集中在晨昏,灰腹地鶯因聲音洪亮而易于發(fā)現(xiàn),聲音錄制盡可能地長,直至它停止鳴叫或飛走,以獲得足夠的分析樣本。

1.2 鳴唱參數(shù)的測量

利用Raven Pro 1.5鳴聲分析軟件生成語圖,參數(shù)設(shè)置：Window Type: Hamming; Window size:1024 samples; Overlap:50%; hop size:512 samples, DFT size: 1024 sample, Grid spacing:43.1 Hz。此外,用Raven Pro 1.5去除1500 Hz以下和6000 HZ以上的背景噪音,以獲得清晰的語圖。在Raven 1.5中篩選錄音樣本中,去除語圖不清晰或句子數(shù)不足10的個體。通過篩選,共對58個個體的鳴聲進行分析。

參照其他鳥類的鳴唱特征的相關(guān)研究[11,21]對本文所涉及的鳴聲術(shù)語進行如下定義。音節(jié)指一個或幾個固定組合在一起的音素總是以相同的順序一起出現(xiàn),代表語義的最小單位。音節(jié)型指音節(jié)的結(jié)構(gòu)特征,主要包括音素組成和排列順序。鳴唱型為鳴唱句子的結(jié)構(gòu)特征,主要包括音節(jié)組成和排列順序,也稱句式、句法。起始音素意為句首出現(xiàn)的單一的、持續(xù)時間較短的音素,結(jié)構(gòu)相對固定,音量較弱。句子表示有音素或音節(jié)的連續(xù)段落,句子間有明顯的時間間隔。曲目則代表每個個體或種群的所有鳴唱類型或音節(jié)類型。

鳴唱的參數(shù)根據(jù)Catchpole[22]和Matessi等[23]分為質(zhì)量性狀和數(shù)量性狀。質(zhì)量性狀參數(shù)包括：每個鳴唱的音節(jié)數(shù)、音素數(shù),獲得每個個體的全部音節(jié)型、鳴唱型。本文依據(jù)Baker等[24]對音節(jié)的劃分標(biāo)準(zhǔn)：相鄰兩音素間隔小于0.02 s為同一音節(jié),間隔在0.1 s以上視為不同音節(jié)；間隔在0.02—0.1 s之間,若音素復(fù)合體中的每個音素在所統(tǒng)計的鳴唱中單獨出現(xiàn)過,視為不同音節(jié),若無則視為一個音節(jié)。句子的劃分標(biāo)準(zhǔn)為：相鄰兩個句子(末尾音節(jié)和起始音節(jié)間)的時間間隔若在1 s以上則為不同鳴唱,否則為同一鳴唱[21]。此外,由于灰腹地鶯一般有一個短暫且易于識別的首音節(jié)作為鳴唱的開始,我們也將此作為判斷是否為同一鳴唱的輔助標(biāo)準(zhǔn)。鳴唱型的劃分采用75%原則,即兩個句子間共享75%以上的音節(jié)類型視作同種鳴唱型[25]。音節(jié)型的劃分參考雷富民等[26],將聲譜圖上形狀大致相同、頻率有微小變化的音節(jié)視為同一音節(jié)類型。數(shù)量性狀的測量以句子為單位,對每個灰腹地鶯個體的所有鳴唱句子進行測量并取平均值,測量的參數(shù)包括句子的最高頻率(Fhigh)、最低頻率(Flow)、中心頻率(Fcent)、峰頻率(Fpeak)、句子時間(D)、平均熵(EntrAvg)、起始音節(jié)的頻率(FFirNot)、起始音節(jié)與第二個音節(jié)的時間間隔(Tinter)、句子平均音節(jié)數(shù)(Nsyll)、句子平均音素數(shù)(Nnote)。其中中心頻率(Fcent)指位于句子頻寬中間的頻率；峰頻率(Fpeak)為句子中能量最高時的頻率。

1.3 聲譜分析

首先驗證所錄制的個體是否覆蓋足夠的鳴唱型和音節(jié)型,使用R包”iNEXT”計算鳴唱型和音節(jié)型的取樣覆蓋度[27]。結(jié)果表明,四個種群錄制的個體足夠覆蓋各個種群的鳴唱型和音節(jié)型(圖2,圖3)。然后,采用S?rensen相似性指數(shù)[28]來衡量不同地理種群的音節(jié)型及鳴唱型的共享程度：

Si=2c/(a+b)

式中,c為種群A與種群B共享數(shù)；a和b分別為種群A和種群B的類型數(shù)。相似性系數(shù)(Si)的變化范圍為0—1,當(dāng)Si值為0,說明種群間不存在音節(jié)或鳴唱型共享,若Si值為1,則兩種群間的音節(jié)型和鳴唱型完全共享。

圖2 灰腹地鶯音節(jié)型取樣覆蓋度曲線Fig.2 The sampling coverage (SC) curve of the syllable types of the Tesia cyaniventer

圖3 灰腹地鶯鳴唱型取樣覆蓋度曲線Fig.3 The sampling coverage (SC) curve of song types of the Tesia cyaniventer

為對比不同種群灰腹地鶯的鳴唱變異的程度,首先利用單因素方差分析(One-way ANOVA)對所有鳴聲特征分別進行種群間差異的比較,隨后對種群間差異顯著的鳴聲特征進行兩兩種群間的多重比較(Tukey′s HSD)。我們將數(shù)據(jù)進行對數(shù)轉(zhuǎn)換(log-transformed)以使其符合正態(tài)分布。以上分析在R 3.5.3 軟件中進行[29]。文中數(shù)據(jù)以Mean±SD表示。

2 結(jié)果

2.1 灰腹地鶯的鳴唱特征

野外共錄制到76個灰腹地鶯個體的鳴唱聲,選擇語圖質(zhì)量較高的個體58只進行后續(xù)分析,其中南段東坡(SE)22只、西坡(SW)12只；北段東坡(NE)11只、西坡(NW)13只。共計測量了1268個句子的數(shù)量性狀(表1)。

表1 高黎貢山灰腹地鶯的鳴唱特征

2.2 鳴唱型、音節(jié)型及共享

灰腹地鶯4個種群的鳴唱型共38種(圖4),其中南段東坡(SE)、西坡(SW)分別為14種和9種；北段東坡(NE)、西坡(NW)分別為9種。在山體兩側(cè),僅SW和SE共享1種鳴唱型 (Si=0.087),其他無共享(Si=0)；在山體同側(cè),僅西坡的NW和SW間共享2種(Si=0.222),東坡無共享(Si=0)(表2)?；腋沟佞L的音節(jié)型共有58種(圖5),其中SE和SW分別為28和22種；NE和NW分別為23種和19種。山脈兩側(cè)SW和SE共享11種 (Si=0.440),NW和NE共享8種 (Si=0.381)；山脈同側(cè)的SE和NE共享7種 (Si=0.275),SW和NW共享10種 (Si=0.488) (表2)。鳴唱型和音節(jié)型的共享情況具有顯著相關(guān)性(r=0.819,P<0.05)。

圖4 灰腹地鶯的58種音節(jié)型Fig.4 The 58 syllable types of male songs of Tesia cyaniventer

2.3 不同種群鳴唱的差異

單因素方差分析表明：種群間的鳴唱差異主要體現(xiàn)在6個特征上：包括最低頻率(Flow)、頻率寬度(Fdelta)、中心頻率(Fcent)、起始音節(jié)頻率(FFirsNot)、首二音節(jié)的時間間隔(Tinterv)、平均音節(jié)數(shù)(Nsylla),其他鳴聲參數(shù)上無差異(表3,圖1C)。兩兩種群間鳴聲特征比較結(jié)果顯示：在既存在山體隔離且空間距離較遠的種群間(NW-SE和NE-SW)均有3個鳴聲特征存在顯著差異；而存在山體隔離但空間距離較近的種群間(NW-NE和SW-SE)均有2個鳴聲特征存在顯著差異；而不存在山體隔離但空間距離較遠的種群間(NW-SW和NE-SE)僅有1個鳴聲特征存在顯著差異(表4,圖1C、1D)。以上結(jié)果表明,山體隔離和空間距離均對灰腹地鶯的鳴聲特征的種間差異有影響,但山體隔離比空間距離對鳴聲特征的影響更加顯著。

表2 高黎貢山灰腹地鶯4個種群鳴唱型與音節(jié)型的共享程度

圖5 灰腹地鶯的38種鳴唱型Fig.5 The 38 song types of male songs of Tesia cyaniventer

表3 不同種群灰腹地鶯鳴唱特征及單因素方差分析

表4 灰腹地鶯4個種群間鳴唱特征的兩兩比較

3 討論

3.1 灰腹地鶯的鳴唱特征

本研究從質(zhì)量性狀和數(shù)量性狀上對灰腹地鶯的鳴唱進行了分析,根據(jù)鳴唱的組成來看,灰腹地鶯的曲目中有多個鳴唱型,平均每個個體的鳴唱型為(4.43±1.2)種,屬于多才多藝型[30]?；腋沟佞L的鳴唱通常是唱一種句子后無規(guī)律的轉(zhuǎn)換為下一種,屬于“瞬時變化型”(immediate variety, ABCABC…),區(qū)別于重復(fù)的唱同一種鳴唱型然后再轉(zhuǎn)為另一鳴唱型的“平穩(wěn)過渡型” (eventualvariety, AAAAABBBBC…)[30]。本研究中,灰腹地鶯的不同鳴唱句子的時長和節(jié)奏較為相似,主要差異源于音節(jié),和紅翅黑鸝(Agelaiusphoeniceus)[31]的鳴唱句型結(jié)構(gòu)相似。這被認為是性選擇的結(jié)果,因為已有研究表明,音節(jié)不同但句子時長和節(jié)奏類似形成的多曲目是由于雌性偏好選擇的結(jié)果[32],句子時長和節(jié)奏具有較大差別形成的多曲目則是由于鳴唱的功能分化引起的[33]。

從數(shù)量性狀上看,灰腹地鶯的鳴唱頻率范圍在(1790.37±192.11)—(4227.65±225.11)Hz之間,與同科其他鳥類相比,其鳴唱低頻及高頻均明顯低于鱗頭樹鶯(Urosphenasquameiceps)[34]和強腳樹鶯[35],可能與灰腹地鶯偏好密閉度高且潮濕的林下環(huán)境有關(guān)。生活在森林密閉地區(qū)的鳥類鳴聲頻率普遍低于開闊地區(qū)的鳥類,因為森林鳥類鳴聲的高頻部分容易發(fā)生反射和衍射,造成能量的衰減和聲源位置的模糊,減少接收者得到的信息量[36],為保證聲音的有效傳遞,灰腹地鶯的鳴唱頻率偏低有利于適應(yīng)高黎貢山植被茂密的環(huán)境特征。

在野外錄音時還發(fā)現(xiàn),灰腹地鶯個體有存在仿效其他鳥類鳴唱的情況,效鳴對象為麗色奇鹛(Heterophasiapulchella)。效鳴句子中也存在起始音節(jié),但麗色奇鹛的鳴唱并不存在該音節(jié)。研究表明,15—20%的雀形目鳥類有效鳴現(xiàn)象[37]。錯誤學(xué)習(xí)是效鳴產(chǎn)生的一個重要原因[38],因為周邊環(huán)境中充滿其他鳥類的歌曲[39],如大盤尾(Dicrurusparadiseus)[40]和綠籬鶯(Hippolaisicterina)[41]的幼鳥就存在這種錯誤學(xué)習(xí)的現(xiàn)象。研究區(qū)域內(nèi)麗色奇鹛較多而且鳴聲清晰洪亮,我們推測灰腹地鶯在聲音學(xué)習(xí)的敏感期誤學(xué)了麗色奇鹛的鳴聲。

3.2 灰腹地鶯鳴唱的地理變異

鳴唱質(zhì)量性狀反映的是行為特征,是通過鳴聲學(xué)習(xí)行為傳承下來的結(jié)果,鳴唱型、音節(jié)型等是都通過學(xué)習(xí)而來[42]?；腋沟佞L4個種群間的鳴唱型和音節(jié)型的地理變異并未表現(xiàn)出一致性,鳴唱型明顯受到山脈阻隔和空間距離的共同作用,種群間共享程度非常低,這與鳴唱在各個種群中的遺傳有關(guān)[43]。由于鳴唱具有明顯與繁殖相關(guān)的功能,性選擇的作用以及種群內(nèi)個體鳴唱漂變的影響[1],可能導(dǎo)致鳴唱的快速進化。音節(jié)型在4個種群間的共享程度明顯高于鳴唱型,不論同側(cè)或異側(cè)種群都能接近50%共享,表明高黎貢山山脈和距離的阻隔作用主要體現(xiàn)在更高層次的鳴聲特征變化(鳴唱型),而不是音節(jié)型的差異,因為音節(jié)的不同以及音節(jié)組合的變化均會帶來鳴唱型的變化,這在畫眉的研究中也有類似結(jié)果[11]。

鳥類鳴唱數(shù)量性狀反映的信息與質(zhì)量性狀有所差異,數(shù)量性狀更多地受到環(huán)境影響[5,42]。有研究表明,即使地理因素存在時,鳥類鳴聲的數(shù)量性狀也會保持遺傳的相似性[44],如暗綠柳鶯的鳴聲變異[8]。因此,鳥類鳴唱的數(shù)量性狀比質(zhì)量性狀可能會更多地受到遺傳與環(huán)境因素的影響?；腋沟佞L鳴唱差異主要體現(xiàn)在頻率、首二音節(jié)時間間隔等6個參數(shù)上。最低頻率(Flow)、中心頻率(Fcent)等參數(shù)在不同種群中體現(xiàn)出不一致性,可能灰腹地鶯適應(yīng)微生境而在時間增量和頻率特征上作出的調(diào)整,以進行高效的聲通訊[45]。比如鳴唱最低頻率(Flow),南段西坡(SW)顯著低于其他3個種群(圖1C),推測是因為高黎貢山片馬風(fēng)雪埡口西坡常年盛行印度洋西南季風(fēng)[17],聲音在風(fēng)中傳播時容易能量衰減[46],因此,該地種群以降低低頻來保證聲音傳播效率。而北段高黎貢山西側(cè)有擔(dān)當(dāng)力卡山脈阻擋西南季風(fēng),因此并未出現(xiàn)低頻降低的現(xiàn)象。

本文比較的兩種地理因素均可對灰腹地鶯的不同種群的鳴聲特征產(chǎn)生影響,但山體隔離比空間距離對鳴聲特征的影響更為顯著(圖1D),這說明受地理隔離的種群可能比連續(xù)分布的種群更快出現(xiàn)鳴唱特征的差異[47]。這個結(jié)果與高山鷦鷯(Thryorchilusbrowni)的研究相近[48],不連續(xù)生境中的種群易在鳴聲、形態(tài)和遺傳上產(chǎn)生各自的適應(yīng),而連續(xù)生境依舊可以連接長距離種群間的溝通,使分布上連續(xù)的種群積累變異慢于隔離種群。

綜上,灰腹地鶯鳴唱特征具有明顯的地理變異,山脈同側(cè)的差異小于山脈兩側(cè),說明山體隔離和空間距離均對該物種鳴聲產(chǎn)生影響,但山體隔離作用更大。