陳佳怡 龍進霞 徐漢祥 張 濤 史會來 徐開達, 3, 4 梁 君, 3, 4①

曼氏無針烏賊()繁殖期行為譜特征的研究*

陳佳怡1, 2龍進霞1, 2徐漢祥1張 濤1, 2史會來1, 2徐開達1, 2, 3, 4梁 君1, 2, 3, 4①

(1. 浙江海洋大學海洋與漁業(yè)研究所 舟山 316021; 2. 浙江省海洋水產(chǎn)研究所 舟山 316021; 3. 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部重點漁場漁業(yè)資源科學觀測實驗站 舟山 316021; 4. 浙江省海洋漁業(yè)資源可持續(xù)利用技術研究重點實驗室 舟山 316021)

自然海域中曼氏無針烏賊產(chǎn)卵親體性成熟提前和小型化現(xiàn)象明顯, 這可能是一種適應性進化, 人工干預背景下曼氏無針烏賊繁殖期行為的動態(tài)變化值得關注。2020年4—6月室內(nèi)采用聚焦個體掃描法和定點連續(xù)記錄法分別觀察和記錄了曼氏無針烏賊繁殖期的行為活動, 并按其生活習性和行為的生物學功能等進行系統(tǒng)化分類, 構建了繁殖期行為譜。結果表明, 曼氏無針烏賊繁殖期行為譜主要包括三大類12種行為: (1) 游泳行為主要分為前進和后退, 繁殖期的雌性多處于靜潛水底或靜浮水中的狀態(tài); (2) 捕食行為主要分為發(fā)現(xiàn)、定位、捕捉和咀嚼等系列動作, 曼氏無針烏賊能夠快速感知周圍17.0—36.0 cm范圍內(nèi)的餌料, 捕捉的有效距離為8.0—22.0 cm, 能在2.0—10.0 s內(nèi)完成對餌料的高效捕獲; (3) 繁殖行為復雜, 主要分為求偶、伴游、交配、產(chǎn)卵等, 其中求偶行為體現(xiàn)在雄性對雌性的自我展示、追逐配對和爭斗護衛(wèi)等過程, 雄性在爭斗護衛(wèi)和伴游過程中的護雌行為尤為激烈。曼氏無針烏賊交配時采用“頭對頭”的方式, 平均交配持續(xù)時間42.9 s。曼氏無針烏賊對產(chǎn)卵附著基有選擇性且偏好于最初的附卵物, 卵群對雌性產(chǎn)卵行為有誘導和刺激作用, 每次產(chǎn)卵到附卵過程平均用時108.6 s。曼氏無針烏賊繁殖期行為譜特征的研究可為后續(xù)曼氏無針烏賊行為機制和基于全生活史的資源保護等方面提供理論依據(jù)。

曼氏無針烏賊; 行為譜; 游泳; 捕食; 求偶; 交配; 產(chǎn)卵

曼氏無針烏賊()隸屬于軟體動物門(Mollusca)、頭足綱(Cephalopoda)、十腕目(Decapoda)、烏賊科(Sepiidae)、無針烏賊屬(), 是我國近海重要經(jīng)濟頭足類之一, 曾與大黃魚()、小黃魚()和帶魚()并稱為我國東海“四大海產(chǎn)”(陳治等, 2020; 肖燃等, 2021)。自20世紀50年代末以來, 曼氏無針烏賊捕撈資源量經(jīng)歷了高產(chǎn)(最高年產(chǎn)近7萬t, 至20世紀70年代末)—下滑(至1989年)—基本絕跡(至2005年)—轉折(育苗成功, 至2009年)—年產(chǎn)3000 t (至今)的“過山車”式變化, 根本原因是過度捕撈和對烏賊產(chǎn)卵場的破壞, 魚汛已不再出現(xiàn)(吳常文等, 2010)。曼氏無針烏賊具有生長速度快、生命周期短、世代更新快等特點, 近年來自然海域曼氏無針烏賊資源量有所恢復得益于我國沿海實施的規(guī)?；鲋撤帕骱彤a(chǎn)卵場修復工作, 尤其是浙江近海, 然而在依賴政府主導的全域增殖放流以維系可捕資源量的背景下, 代際傳遞能維系多久？而繁殖期是曼氏無針烏賊生命周期的重要階段, 繁殖行為不僅決定其后代的數(shù)量以及質(zhì)量, 對遺傳多樣性和種群代際傳遞也有重要意義, 是制約自然群體大小的重要因素(Moltschaniwskyj, 2007)。

行為譜(ethogram)是一種動物正常行為的全部記錄或名錄, 建立動物的行為譜是行為學研究中最基礎的內(nèi)容(Mcdonnell, 2002; 郝愛霞等, 2014)。每一種動物都有自己的行為譜, 但至今為止, 國內(nèi)外學者對極少數(shù)陸生動物的行為譜有較全面的了解, 而關于水生動物的行為譜研究卻有待加強。當前, 國外學者對金烏賊() (Wada, 2005)、曼氏無針烏賊(Wada, 2006)和頭足類的行為(Hanlon, 2018)方面進行了較為全面詳細的描述。而國內(nèi)學者相繼對擬目烏賊() (文菁等, 2012)、虎斑烏賊() (陳道海等, 2013)以及金烏賊(王亮等, 2017)等十腕目種類繁殖行為方面進行了報道, 而關于曼氏無針烏賊, 僅有張炯等(1965)對自然群體開展的交配、產(chǎn)卵等繁殖習性室內(nèi)觀察的研究。近年來, 自然海域中曼氏無針烏賊產(chǎn)卵親體性成熟提前和小型化現(xiàn)象明顯(吳常文等, 2012), 這可能是放流種群繁殖期行為的一種適應性進化。因此, 人工干預背景下曼氏無針烏賊的繁殖期行為動態(tài)變化值得研究。

本研究以曼氏無針烏賊為對象, 采用聚焦個體掃描法和定點連續(xù)記錄法, 于2020年4—6月對曼氏無針烏賊繁殖期的行為活動進行了觀察、記錄和分析, 以期闡明其繁殖期的行為特征, 并初步構建較完整的曼氏無針烏賊繁殖期行為譜, 為進一步探討其行為機制和基于全生活史的資源保護等方面的研究提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實驗材料及環(huán)境

實驗隨機挑選200只健康、有活力、體表無任何損傷的曼氏無針烏賊產(chǎn)卵親體, 性腺發(fā)育處于Ⅴ期。其中雄性88只, 體質(zhì)量(42.88±16.74) g, 胴背長(67.92±8.85) mm; 雌性112只, 體質(zhì)量(37.09±10.85) g,胴背長(63.88±6.60) mm, 飼養(yǎng)于浙江省舟山市西軒漁業(yè)科技島養(yǎng)殖基地。實驗水池為圓形, 直徑3 m, 水深1 m, 池底放置網(wǎng)片、竹絲等作為產(chǎn)卵附著基, 且放置前于海水中浸泡1 d。水池上方屋頂框架式為彩鋼瓦材料, 設置透光天窗, 配有遮光布以調(diào)節(jié)光照度, 光周期與自然光一致。實驗用水為經(jīng)砂濾池過濾的天然海水, 水體高度控制在0.9 m且保證進水量和排水量相當, 實現(xiàn)流水環(huán)境, 水池內(nèi)采用氣石充氧。每日換水至少一次, 溫度為23—27 °C, 鹽度為28—30。實驗期間每日7:00、12:00、17:00各投餌1次, 投喂餌料為4—6 cm活的脊尾白蝦, 根據(jù)殘餌情況及時進行吸污清理, 始終保持水質(zhì)清潔, 方便觀察。

1.2 行為觀察方法與行為譜構建

本研究采用聚焦個體掃描法和定點連續(xù)記錄法觀察和記錄曼氏無針烏賊繁殖期的行為。聚焦個體掃描法即按照既定的時間間隔逐個掃描觀察目標對象的各種行為(揭志良, 2016)。每日7:30、11:30、15:30、19:30間隔觀察曼氏無針烏賊繁殖期的行為, 視水體能見度情況, 觀察時間進行適當延長或縮短。采用便攜式高清攝像機GoPro HERO 7 black進行水下拍攝, 記錄所有行為數(shù)據(jù), 包括行為動作、行為特征、行為偏好、行為持續(xù)時間等, 每次觀察記錄為1 h, 每10 min為一個行為記錄時間單元, 2個時間單元間隔5 min。定點連續(xù)記錄法即利用紅外線防水攝像設備Canon 5D 3對固定區(qū)域內(nèi)的曼氏無針烏賊進行24 h的監(jiān)控錄像, 持續(xù)記錄時間總計為15 d, 反復觀看錄像確保行為數(shù)據(jù)的準確性。實驗觀察期間盡量避免人為走動, 以免驚擾曼氏無針烏賊。

行為譜構建如下述原則: 首先按照曼氏無針烏賊的生活習性及各行為的生物功能(王濤濤等, 2015), 對其繁殖期的所有行為進行系統(tǒng)化分類; 然后依據(jù)每種行為發(fā)生的形態(tài)或邏輯順序?qū)γ恳淮箢惖男袨樵龠M一步細分(韓雪松等, 2018), 通過層層聚焦, 最終獲得較完整的曼氏無針烏賊繁殖期行為譜, 見圖1。

1.3 數(shù)據(jù)分析

首先對聚焦個體掃描法和定點連續(xù)記錄法獲取的所有影像資料構建行為譜數(shù)據(jù)庫, 采用Ulead Video Studio 15對錄像視頻進行編輯, 截取行為樣本中的有效片段逐個分析, 再利用Excel 2016對曼氏無針烏賊的各行為數(shù)據(jù)進行分類統(tǒng)計。然后對實驗過程中采集的行為照片手繪出行為簡圖, 利用Adobe Photoshop CC 2018和Adobe Illustrator 2019進行著色處理。采用SPSS 23.0軟件對統(tǒng)計的捕食時間、爭斗時間、交配時間、產(chǎn)卵時間等行為數(shù)據(jù)求取平均值和標準差。

2 結果

2.1 行為譜構建

聚焦個體掃描觀察15 d, 總時長3 600 min, 有效時長2 400 min; 定點連續(xù)記錄15 d, 總時長21 600 min,有效時長17 280 min。經(jīng)觀察和分析, 依據(jù)行為譜構建原則將曼氏無針烏賊繁殖期的行為活動分為三大類12種(圖2)。對觀察到的所有行為進行級數(shù)劃分, Ⅰ級行為按曼氏無針烏賊的生活習性及各行為的生物學功能分類, 分為游泳、捕食和繁殖等三大類行為; Ⅱ級行為按每種行為發(fā)生的形態(tài)或邏輯順序進行細分, 游泳行為分為前進和后退2種, 捕食行為分為發(fā)現(xiàn)餌料、定位餌料、捕捉餌料、咀嚼和吞食餌料4種, 繁殖行為分為求偶、伴游、交配和產(chǎn)卵4種; Ⅲ級行為按具體情景斑塊的衍生特征再進一步細分, 求偶行為可再細分為自我展示、追逐配對和爭斗護衛(wèi)3種。

圖1 曼氏無針烏賊繁殖期行為譜

2.2 游泳行為

繁殖期間, 曼氏無針烏賊主要有前進和后退兩種游泳方式。前進時(圖2a), 眼部瞳孔放大, 裙邊快速波浪式擺動以輔助其游泳。四對腕緊緊靠攏, 腕末端自然彎曲下垂, 指向游動方向。從俯視視角看, 整個頭部和腕部呈三角形狀, 轉換方向時頭部轉動。后退時(圖2b), 游泳速度較快, 裙邊擺動幅度較小, 甚至無需其輔助, 主要依靠漏斗噴水的反作用力推動身體高速游泳, 四對腕緊緊靠攏且完全伸直, 腕末端上下輕微浮動, 并隨游動方向而相應擺動。當曼氏無針烏賊受到驚嚇或逃避危險時會出現(xiàn)緊急后退的情況, 并常伴有噴墨現(xiàn)象。觀察發(fā)現(xiàn), 繁殖期的雌性通常比較安定, 多處于靜潛水底或靜懸水中的狀態(tài), 而雄性卻顯得較活躍, 常在水中快速游動。

2.3 捕食行為

曼氏無針烏賊繁殖期會繼續(xù)進食, 其捕食行為可分為發(fā)現(xiàn)餌料(圖2c)、定位餌料(圖2c)、捕捉餌料(圖2d)、咀嚼(圖2e)和吞食餌料(圖2f)等4個行為動作。捕食行為迅速而敏捷, 從發(fā)現(xiàn)到捕捉整個過程大約持續(xù)2.0—10.0 s [(4.9±2.3) s,=20], 且成功率較高, 但也存在因捕捉目標過大未被腕固定好或遭遇搶食而掙脫的現(xiàn)象。觀察發(fā)現(xiàn), 繁殖后期, 曼氏無針烏賊捕食行為的頻率明顯降低, 投餌后常有大量殘余的現(xiàn)象。

2.3.1 發(fā)現(xiàn)餌料 曼氏無針烏賊能夠迅速感知其周圍17.0—36.0 cm [(25.2±6.0) cm,=20]范圍內(nèi)的餌料。一旦發(fā)現(xiàn)餌料后, 身體會出現(xiàn)一系列的行為反應, 眼睛隨餌料位置轉動, 頭部、腕部以及身體的顏色由深變淺。頭部和身體通過輕微擺動裙邊而轉向餌料, 腕部自然并攏, 時刻指向餌料。發(fā)現(xiàn)餌料的過程通常時間很短, 一般小于1.0 s。

圖2 曼氏無針烏賊繁殖期的12種行為

注: a—b: 游泳行為, a: 前進, b: 后退; c—f: 捕食行為, c: 發(fā)現(xiàn)和定位餌料, d: 捕捉餌料, e: 咀嚼餌料, f: 吞食餌料; g—l: 繁殖行為, g: 自我展示, h: 追逐配對, i: 爭斗護衛(wèi), j: 伴游, k: 交配, l: 產(chǎn)卵

2.3.2 定位餌料 曼氏無針烏賊轉向餌料后, 或原地不動, 或根據(jù)與餌料的距離相應調(diào)整位置。當與餌料相距較近時則向后游動, 當與餌料相距較遠時則向前游動。在定位階段, 曼氏無針烏賊游至距餌料8.0—22.0 cm [(14.4±4.5) cm,=20]處, 保持與餌料的有效距離(捕獲餌料的最適距離)。

2.3.3 捕捉餌料 曼氏無針烏賊到達有效距離內(nèi), 整個腕部并攏呈三角形且向前伸展。然后迅速伸出一對觸腕將餌料卷住收回, 再利用其他腕緊緊抱住餌料。環(huán)抱位置多集中在蝦的頭胸部和腹部交接處, 這不僅可避免蝦的逃脫, 亦可防止蝦的額角和尾肢對自身造成傷害。同時, 加快裙邊的擺動速度, 頭部、腕部以及身體的顏色變化迅速。伸出觸腕時體色變淺, 捕捉餌料后體色呈鮮艷的斑點狀花紋, 且裙邊擺動頻率恢復到原來的狀態(tài)。

2.3.4 咀嚼餌料 曼氏無針烏賊成功捕捉餌料后, 通常游至角落區(qū)域咀嚼餌料或漂浮在水中吞食餌料, 通常咀嚼時間持續(xù)在60.0 s以上, 所需時間與食物大小和饑餓程度有關, 咀嚼過程中常伴有體色變化。

2.4 繁殖行為

曼氏無針烏賊繁殖期具有較高等復雜的繁殖行為, 主要包括求偶、伴游、交配、和產(chǎn)卵等行為。

2.4.1 求偶行為 繁殖期間, 雄性曼氏無針烏賊表現(xiàn)相對活躍, 具有明顯的求偶行為, 可分為自我展示(圖2g)、追逐配對(圖2h)、爭斗護衛(wèi)(圖2i)等3個行為動作。

自我展示 當雄性曼氏無針烏賊選定雌性后, 會通過伸展腕部、體色變化等進行自我展示, 以吸引雌性的注意力。雄性與雌性相比體色更鮮艷, 背部白色斑點更大, 腕部及身體邊緣的白色條紋更寬, 且高舉第一對腕, 并時不時用腕撫摸或拍打雌性的頭部和身體。

追逐配對 雄性曼氏無針烏賊會主動靠近和追逐雌性, 在其周圍5.0—50.0 cm [(24.3±13.9) cm,=20]范圍內(nèi)進行伴游, 并向雌性發(fā)出“求偶信號”, 進行嘗試交配。若雌性不愿與“追求者”配對, 會以急速游泳的方式逃脫, 此時雄性會繼續(xù)追逐。若雌性繼而選擇逃避, 雄性則放棄追逐, 轉向?qū)ふ蚁乱粋€配對目標。若雌性“動情”且有意與其配對, 二者便共同游泳一段時間, 伺機進行交配。觀察發(fā)現(xiàn), 雌性曼氏無針烏賊傾向與比自身體型更大的雄性配對交配。

爭斗護衛(wèi) 當雌性身邊已有護衛(wèi)烏賊時, 其他未參與護衛(wèi)的雄性不會就此放棄機會, 因而雄性之間常會為爭奪雌性配偶發(fā)生爭斗行為。雌雄二者配對成功后, 雄性扮演護衛(wèi)的角色緊隨雌性游動, 對其進行保護, 防止其他雄性接近。若其他雄性闖入保護領域內(nèi), 護衛(wèi)烏賊則高舉第一對腕, 伸開腕部向雌性傾斜遮攔以保護其不受侵犯。根據(jù)入侵烏賊體型規(guī)格的大小可將爭斗護衛(wèi)情形分為三類, 如表1所示。

表1 入侵烏賊分屬不同體型規(guī)格下的爭斗護衛(wèi)情形

Tab.1 Behaviors of fighting-guarding between invader and guarder in different body sizes

2.4.2 伴游行為 曼氏無針烏賊配對成功后, 雄性會以不同游泳姿態(tài)伴游于雌性周圍(圖2j), 以防止其他雄性靠近, 伴游距離最遠不超過50.0 cm。當雌性于附著基內(nèi)部或旁側伏底休息時, 常出現(xiàn)烏賊疊加現(xiàn)象(護衛(wèi)烏賊將頭部和腕部靠在雌性身體上), 向入侵者宣示主權。

2.4.3 交配行為 曼氏無針烏賊交配采用“頭對頭”的方式(圖2k)。觀察發(fā)現(xiàn), 交配前雄性通常會用腕拍打雌性以示意, 然后從伴游位置游到雌性前方, 再迅速轉體與其交配。若雌性有意交配, 則停止游動, 各腕主動張開, 與雄性順利完成交配; 若無意交配, 則不會做出回應, 甚至后退適當距離以躲避與雄性的接觸。但雄性十分強壯時, 會以強迫的方式與雌性進行交配。交配時, 雄性的第一對腕從背部、第二三對腕從側面抱住雌性的頭部, 右側的第四對腕抱住其腹部, 左側的第四對腕(莖化腕)向右伸遮住雌性的口部, 形成頭部相接、腕部相抱的狀態(tài)。此時雄性外套膜劇烈收縮, 裙邊快速擺動, 將精莢排出并通過漏斗由交接腕粘附于雌性的納精囊。最后通常由雌性主動掙脫結束交配。整個交配過程歷時25.0—81.0 s [(42.9±15.5) s,=30], 雄性表現(xiàn)更為主動, 雌性則相對被動。觀察發(fā)現(xiàn), 曼氏無針烏賊可能并非“一夫一妻”制, 存在“多雌多雄”的混合交配現(xiàn)象。曼氏無針烏賊交配過程并非每次順利, 常會出現(xiàn)其他烏賊打斷交配以爭奪雌性的現(xiàn)象。當已配對的雌雄烏賊進行交配時, 其他雄性會游至附近導致其交配行為受到干擾甚至被打斷。此時, 雄性迅速松開雌性與入侵者展開爭斗。

2.4.4 產(chǎn)卵行為 交配結束不久后雌性開始產(chǎn)卵(圖2l)。觀察發(fā)現(xiàn), 雌性在產(chǎn)卵前會對附著基進行甄選, 表現(xiàn)為向附著基不斷噴水, 并用腕觸碰附著基, 以判斷其牢固性。雌性選好附著基后, 常會游至附著基附近靜止不動。然后將腕部下垂收攏形成一個閉合腔, 同時漏斗從腕部中間伸入腔內(nèi), 外套膜劇烈收縮, 裙邊快速擺動, 最后產(chǎn)出受精卵, 并由第二三對腕抱住, 在產(chǎn)出受精卵后漏斗有噴出少許墨汁的現(xiàn)象。曼氏無針烏賊的卵是逐個產(chǎn)出的, 每次產(chǎn)卵到附卵過程持續(xù)時間73.0—255.0 s [(108.6±43.7) s,=30]。雌性產(chǎn)出受精卵后迅速游向附著基。附卵前, 它通常會用漏斗再次向附著基噴水。附卵時各腕緊緊并攏且向前伸展為錐子形, 然后從腕部中間分開纏繞附著基。此時第一對腕向上微翹, 第四對腕位于最下方緊靠攏第三對腕, 抱卵的第二三對腕纏繞附著基并將受精卵系于附著基上。附卵后, 雌性親體游至附著基附近繼續(xù)產(chǎn)卵, 整個產(chǎn)卵到附卵過程不斷重復進行。期間雄性在雌性身旁伴游, 也會伺機與其再次交配。觀察發(fā)現(xiàn), 雌性曼氏無針烏賊偏好選擇最初的附著基附卵, 若把卵群移走, 短時間內(nèi)將不再產(chǎn)卵。此外, 已附著的卵群對其他親體的交配和產(chǎn)卵行為起到一定的誘導和刺激作用。

3 討論

3.1 游泳行為

曼氏無針烏賊的游泳行為是多個器官綜合作用的結果?！按汀焙ｓ倬哂懈×统袚畨旱淖饔? 曼氏無針烏賊通過該器官調(diào)節(jié)體內(nèi)的水容量以實現(xiàn)在水中的自由升降。裙邊有輔助游泳和保持平衡的作用。漏斗由腕特化而成, 既可以噴水產(chǎn)生較快的運行速度而滿足攝食和緊急逃脫的需要, 還可以任意轉動控制運動方向, 從而使其具有高度的靈活性以應對各種敵害(許一兵, 1990)。陳新軍等(2009)研究表明, 噴水推進是頭足類最主要的運動方式, 其中柔魚類和槍烏賊類噴水推進能力最強, 烏賊類次之, 蛸類最差。本研究顯示繁殖期的雌性曼氏無針烏賊較安定, 多處于靜止休息或靜懸水中的狀態(tài), 而雄性表現(xiàn)較積極活躍, ?？焖儆蝿?。分析認為可能是雌性為交配產(chǎn)卵儲備能量而減少運動, 而雄性為了吸引雌性注意, 在主動游泳運動方面耗能相對更多。在“生物行為節(jié)能假說”中也提到繁殖與運動行為之間存在能量競爭關系, 動物通過減少自身運動時間, 將能量優(yōu)先用于繁殖過程(Fossette, 2012; Chamberlain, 2016)。柏青青等(2020a)研究中也表明雌性金烏賊產(chǎn)卵后自發(fā)活動降低, 通過減少運動耗能來保障繁殖的高能量需求。

3.2 捕食行為

曼氏無針烏賊在繁殖期會繼續(xù)進食, 繁殖前期和中期有搶食現(xiàn)象, 繁殖后期攝食量逐漸減少。曼氏無針烏賊的捕食過程迅速敏捷, 捕食成功率普遍較高, 相似的結果在其他烏賊中也有報道。推測曼氏無針烏賊捕食成功率較高的原因可能是: 第一, 具有伸縮自如的觸腕。曼氏無針烏賊有2個觸腕, 能在獵物猝不及防下突然伸出將其捕獲, 且觸腕穗上的吸盤吸力強大, 鉤爪鋒利。第二, 具有快速發(fā)射觸腕的能力。曼氏無針烏賊從觸腕發(fā)射到捕捉用時不到1 s。研究表明迅速的捕捉速度與觸腕上高度發(fā)達的橫紋肌快速收縮有關(雷舒涵等, 2016)。曼氏無針烏賊繁殖后期攝食量減少, 分析原因可能是親體儲備能量需求降低, 或繁殖行為使能量消耗過大導致體力下降而難以快速伸出觸腕捕捉餌料, 從而減少了攝食量。

3.3 繁殖行為

繁殖期占據(jù)頭足類生活史的大部分時間, 是其生命周期的重要階段(鄭小東等, 2009)。頭足類為雌雄異體的軟體動物, 繁殖過程中具有對抗、求愛及交配等復雜行為, 如四鰓類的鸚鵡螺有簡單的交配及產(chǎn)卵行為, 而二鰓類則出現(xiàn)相當復雜的追偶、爭偶、交配、產(chǎn)卵及護卵行為(陳新軍等, 2009)。

3.3.1 求偶行為 雄性曼氏無針烏賊具有明顯的求偶行為, 會通過體色變化、腕部伸展等外在表現(xiàn)以吸引雌性。同時雄性間為爭奪配偶常發(fā)生爭斗行為, 這與史會來等(2016)研究結果一致。求偶爭斗行為在其他頭足類中也有出現(xiàn), 如雄性槍烏賊在求偶過程中常發(fā)生爭斗, 最初表現(xiàn)為體色變化的展示, 隨后升級為身體接觸; 然而蛸類中求偶行為較為少見, 但雄性會有更多的體色展示和噴墨行為(Arnold, 1965)。鄭小東等(2009)研究表明爭斗行為本質(zhì)上是精子競爭, 體型較大的雄性占據(jù)明顯優(yōu)勢, 易在競爭中取勝與雌性配對。體型相近的雄性間爭斗程度遠比體型差異大的個體激烈。

3.3.2 伴游行為 雄性求偶成功后會有伴游行為并貫穿于整個繁殖過程, 防止雌性受到其他烏賊的侵犯。該行為在虎斑烏賊(陳道海等, 2013)、擬目烏賊(文菁等, 2012)、金烏賊(王亮等, 2017)均有表現(xiàn)。相關研究表明這是一種典型保證受精率和孵化率的交配策略(Hanlon, 2018)。雄性個體在繁殖過程中表現(xiàn)出較強的領域行為, 這有利于保證其精子的繁殖率。一旦入侵烏賊闖入護衛(wèi)領域, 護衛(wèi)烏賊則立即做出反應, 驅(qū)趕入侵烏賊離開(柏青青等, 2020b)。

3.3.3 交配行為 曼氏無針烏賊采用“頭對頭”的交配方式, 與烏賊科的生物有很大相似性, 但不同于柔魚的平行式和蛸類的距離式交配(Yan, 2006)。曼氏無針烏賊交配時雄性更為主動, 利用體型優(yōu)勢緊緊抱住雌性, 將排出的精莢通過漏斗經(jīng)交接腕遞送到雌性口部納精囊處(張炯等, 1965)。實驗觀察顯示曼氏無針烏賊存在“多雌多雄”的混合交配現(xiàn)象, 這與Wada等(2006)研究結果一致。Wada等(2010)認為烏賊“多夫多妻”制的交配策略可以提高精子的競爭力和卵的受精率, 即雌性與同一或不同雄性多次交配能夠降低受精失敗的風險。在交配前雄性烏賊有精子移除現(xiàn)象, 因此, 最后交配的雄性精子受精率較高(張秀梅等, 2016)。曼氏無針烏賊整個交配過程平均歷時42.9 s, 并且在交配后雌雄烏賊表現(xiàn)更為親密(張炯等, 1965)。擬目烏賊(文菁等, 2012)、虎斑烏賊(陳道海等, 2013)交配時間均超過60.0 s, 金烏賊(王亮等, 2017)交配所需時間為125.0—398.0 s, 推測交配持續(xù)時間長短可能與體型大小有關, 曼氏無針烏賊是其中體型較小的一種。

3.3.4 產(chǎn)卵行為 雌性曼氏無針烏賊產(chǎn)卵前有用漏斗對附著基噴水現(xiàn)象, 這與金烏賊一致(郝振琳等, 2007), 而擬目烏賊沒有噴水現(xiàn)象, 但在離開卵群前會噴沙(文菁等, 2012)。曼氏無針烏賊喜好在附著基上附卵(李星頡等, 1986), 不同雌性會在同一附著基上附卵。這一發(fā)現(xiàn)與擬目烏賊、虎斑烏賊相類似, 而金烏賊卻有各自單獨的產(chǎn)卵區(qū)域(王亮等, 2017)。曼氏無針烏賊每次產(chǎn)卵平均用時108.6 s, 與20世紀60年代研究(張炯等, 1965)相比, 一次產(chǎn)卵持續(xù)時間延長了約30.0 s, 推測可能與溫度、鹽度等外界水環(huán)境不同以及人工養(yǎng)殖條件下曼氏無針烏賊內(nèi)部機能變化有關。實驗中發(fā)現(xiàn)卵群對雌性產(chǎn)卵行為有誘導和刺激作用, 已有研究表明烏賊繁殖期的受精卵會釋放信息素, 吸引其他性成熟的雌性到此共同產(chǎn)卵(Boal, 2010)。

4 結論

曼氏無針烏賊作為高等的軟體動物, 繁殖期占據(jù)其生活史的大部分時間, 繁殖期行為譜主要包括三大類12種行為, 每種行為都有不同的表現(xiàn)特征。本研究從構建行為譜的視角, 在20世紀60年代源于自然群體的曼氏無針烏賊繁殖行為觀察結論的基礎上, 新增了游泳和捕食等Ⅰ級行為、求偶和伴游等Ⅱ級行為以及因求偶而衍生的Ⅲ級行為; 人工干預的新背景下, 曼氏無針烏賊交配有多雌多雄的現(xiàn)象, 認為是繁殖期行為的一種適應性進化, 與自然海域親體性成熟提前和小型化現(xiàn)象是否具有直接關聯(lián)需要進一步研究; 卵群對曼氏無針烏賊的產(chǎn)卵行為有誘導和刺激作用, 曼氏無針烏賊對產(chǎn)卵附著基也有選擇性, 而且每一次產(chǎn)卵持續(xù)時間有一定延長, 不利于種群代際傳遞。區(qū)別于其他頭足類繁殖期的行為, 交配方式與交配持續(xù)時間不同, 且曼氏無針烏賊在爭斗護衛(wèi)和伴游行為過程中的護雌現(xiàn)象較為激烈, 伴游期間雌性伏底休息時常出現(xiàn)烏賊疊加現(xiàn)象, 雄性表現(xiàn)出宣示主權的意圖。綜上所述, 本文對所有觀察到的行為進行了級數(shù)劃分, 構建了曼氏無針烏賊繁殖期行為譜, 既是對曼氏無針烏賊各種行為的系統(tǒng)化完善, 也對后續(xù)曼氏無針烏賊行為機制和基于全生活史的資源保護等方面提供理論依據(jù)。

王 亮, 張秀梅, 丁鵬偉等, 2017. 金烏賊繁殖行為與交配策略. 生態(tài)學報, 37(6): 1871—1880

王濤濤, 白瑪次仁, 海淑珍等, 2015. 布氏田鼠行為譜的構建. 草地學報, 23(3): 646—652

文 菁, 江 星, 王 雁等, 2012. 擬目烏賊繁殖行為學的初步研究. 水產(chǎn)科學, 31(1): 22—27

史會來, 平洪領, 張 濤等, 2016. 養(yǎng)殖曼氏無針烏賊()的兩性異形及判別模式的建立. 海洋與湖沼, 47(4): 838—846

許一兵, 1990. 淺談烏賊的結構與生態(tài)觀察. 生物學通報, (12): 15—16

李星頡, 戴健壽, 馬利青等, 1986. 不同形式的附卵器對曼氏無針烏賊附卵效果的試驗. 浙江水產(chǎn)學院學報, 5(2): 109—113

肖 燃, 宋長普, 朱 陽等, 2021. 神經(jīng)肽FF在小黃魚()性腺發(fā)育早期的表達與定位分析. 海洋與湖沼, 52(1): 213—221

吳常文, 周 超, 郭寶英等, 2012. 浙江近海曼氏無針烏賊()繁殖生物學特性變化研究. 海洋與湖沼, 43(4): 689—694

吳常文, 董智勇, 遲長鳳等, 2010. 曼氏無針烏賊()繁殖習性及其產(chǎn)卵場修復的研究. 海洋與湖沼, 41(1): 39—46

張 炯, 盧偉成, 1965. 曼氏無針烏賊de Rochebrune繁殖習性的初步觀察. 水產(chǎn)學報, 2(2): 35—44

張秀梅, 張東雪, 王 亮, 2016. 水生動物多次交配繁殖策略與多重父權研究進展. 中國海洋大學學報, 46(11): 22—31

陳 治, 宋 娜, 源利文等, 2020. 舟山近海水樣環(huán)境DNA獲取方法的建立. 水生生物學報, 44(1): 50—58

陳道海, 鄭亞龍, 2013. 虎斑烏賊()繁殖行為譜分析. 海洋與湖沼, 44(4): 931—936

陳新軍, 劉必林, 王堯耕, 2009. 世界頭足類. 北京: 海洋出版社, 44, 60—64

鄭小東, 韓 松, 林祥志等, 2009. 頭足類繁殖行為學研究現(xiàn)狀與展望. 中國水產(chǎn)科學, 16(3): 459—465

郝振林, 張秀梅, 張沛東, 2007. 金烏賊的生物學特性及增殖技術. 生態(tài)學雜志, 26(4): 601—606

郝愛霞, 鄧文洪, 2014. 籠養(yǎng)褐馬雞行為的PAE編碼及行為譜特征. 北京師范大學學報(自然科學版), 50(6): 614—619

柏青青, 李江濤, 徐秀文等, 2020a. 社群等級對金烏賊行為表型及能量代謝的影響. 生態(tài)學報, 40(15): 5408—5417

柏青青, 張東雪, 王林龍等, 2020b. 金烏賊雄性規(guī)格和社群數(shù)量對求偶與交配行為的影響. 中國水產(chǎn)科學, 27(2): 147—157

揭志良, 2016. 蒙古野驢的繁殖行為學研究. 呼和浩特: 內(nèi)蒙古師范大學碩士學位論文

韓雪松, 郭玉民, 2018. 基于野外觀察的黑頸鶴個體行為譜構建. 野生動物學報, 39(1): 58—79

雷舒涵, 張秀梅, 張沛東等, 2016. 金烏賊幼體捕食行為及捕食能力的研究. 中國海洋大學學報, 46(4): 37—42

Arnold J M, 1965. Observations on the mating behavior of the squid. Bulletin of Marine Science, 15(1): 216—222

Boal J G, Prosser K N, Holm J B, 2010. Sexually mature cuttlefish are attracted to the eggs of conspecifics. Journal of Chemical Ecology, 36(8): 834—836

Chamberlain J D, Gifford M E, 2016. Physical and physiological costs of reproduction in Watersnakes. Copeia, 104(3): 722—727

Fossette S, Schofield G, Lilley M K S, 2012. Acceleration data reveal the energy management strategy of a marine ectotherm during reproduction. Functional Ecology, 26(2): 324—333

Hanlon R T, Messenger J B, 2018. Cephalopod Behaviour. Cambridge: Cambridge University Press

McDonnell S M, Poulin A, 2002. Equid play ethogram. Applied Animal Behaviour Science, 78(2—4): 263—290

Moltschaniwskyj N A, Pecl G T, 2007. Spawning aggregations of squid () populations: a continuum of ‘microcohorts’. Reviews in Fish Biology and Fisheries, 17(2—3): 183—195

Wada T, Takegaki T, Mori T, 2005. Sperm displacement behavior of the cuttlefish(Cephalopoda: Sepiidae). Journal of ethology, 23(2): 85—92

Wada T, Takegaki T, Mori T, 2006. Reproductive behavior of the Japanese spineless cuttlefish. Venus: Journal of the Malacological Society of Japan, 65(3): 221—228

Wada T, Takegaki T, Mori T, 2010. Sperm removal, ejaculation and their behavioural interaction in male cuttlefish in response to female mating history. Animal Behaviour, 79(3): 613—619

Yan T R Z, 2006. Sperm competition in squid. Genetic Inheritance, 60(3): 53—56

STUDY ON THE CHARACTERISTICS OF BEHAVIOR ETHOGRAM IN REPRODUCTIVE PERIOD OF

CHEN Jia-Yi1, 2, LONG Jin-Xia1, 2, XU Han-Xiang1, ZHANG Tao1, 2, SHI Hui-Lai1, 2, XU Kai-Da1, 2, 3, 4, LIANG Jun1, 2, 3, 4

(1.Marine and Fisheries Institute of Zhejiang Ocean University,Zhoushan 316021, China; 2. Zhejiang Marine Fisheries Research Institute,Zhoushan 316021, China; 3. Scientific Observing and Experimental Station of Fishery Resources for Key Fishing Grounds, Ministry of Agriculture and Rural Affairs,Zhoushan 316021, China; 4.Key Laboratory of Sustainable Utilization of Technology Research for Fishery Resource of Zhejiang Province, Zhoushan 316021, China)

Miniaturization and sexual prematurity of spawning parents of spineless cuttlefishbecome more obvious in natural stocks due probably to its adaptive evolution, thus the dynamic changes in breeding behavior of the species under artificial intervention shall be paid with attention. From April to June in 2020, we observed and recorded the breeding behaviors ofby individual-focused scanning and stationary continuous recording in laboratory, systematically classified the behaviors in living habit and biological function, and constructed a breeding ethogram. Twelve behaviors were recognized and could be classified into three categories in the breeding period of, i.e., swimming, feeding, and breeding. The swimming behaviors were mainly moving forward and backward, and females often stayed still at the bottom or floated. The feeding behaviors were composed of a series of actions such as searching, locating, capturing, and chewing.could quickly sense the baits within a range of 17.0—36.0 cm, and capture swiftly in 8.0—22.0 cm in 2.0—10.0 seconds. The breeding behaviors were more complicated, and included courting, escorting, mating, and spawning, etc. The courting was mainly males showing off to females, chasing and mating, fighting and guarding. The guarding was more frequent than fighting to escort and protect females. Males and females mated in a head-to-head manner, and the average mating time was 42.9 s.laid eggs onto the attached substrate after mating preferable to the first attaching place. Egg clusters could induce or stimulate the spawning. The average time from spawning to egg-attachment was 108.6 s. This study on ethogram characteristics ofduring breeding period provided a theoretical basis for the subsequent behavior mechanism and resource conservation in the whole life cycle of the species.

; ethogram; swimming; predation; courting; mating; spawning

* 國家重點研發(fā)計劃藍色糧倉科技創(chuàng)新項目, 2019YFD0901205號, 2019YFD0901204號; 國家自然科學基金青年科學基金項目, 31702346號; 浙江省重點研發(fā)計劃項目, 2019C02056號。陳佳怡, 碩士研究生, E-mail: 13753693875@163.com

梁 君, 高級工程師, E-mail: jliang@zjou.edu.cn

2021-05-19,

2021-07-29

S917.4

10.11693/hyhz20210500119