蒯鵬，婁永根

（浙江大學(xué)農(nóng)業(yè)與生物技術(shù)學(xué)院昆蟲科學(xué)研究所，水稻生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部作物病蟲分子生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，杭州 310058）

稻飛虱是危害我國和東南亞國家水稻生產(chǎn)的一類主要遷飛性害蟲，主要包括褐飛虱（Nilaparvatalugens）、白背飛虱（Sogatella furcifera）和灰飛虱（Laodelphax striatellus），屬于半翅目（Hemiptera）飛虱科（Delphacidae），其中前兩者是典型的遷飛性害蟲，并被列入我國首批一類農(nóng)作物病蟲害名錄。稻飛虱除了直接取食韌皮部汁液對水稻產(chǎn)生危害外，還能因其在取食和產(chǎn)卵過程中造成的機(jī)械損傷、分泌的某些化學(xué)物質(zhì)（如多種水解酶）、排泄到稻株表面易滋生霉菌的“蜜露”等，導(dǎo)致水稻長勢減弱或死亡。此外，稻飛虱還能通過傳播病毒而對水稻產(chǎn)生間接危害。其中，灰飛虱能傳播水稻條紋葉枯病毒（rice stripe virus, RSV）和水稻黑條矮縮病毒（rice black-streaked dwarf virus, RBSDV），白背飛虱能傳播南方水稻黑條矮縮病毒（southern rice black-streaked dwarf virus, SRBSDV），褐飛虱能傳播水稻齒葉矮縮病毒（rice ragged stunt virus,RRSV）和水稻草矮病毒（rice grassy stunt virus,RGSV）。病毒的傳播不僅加重了稻飛虱的危害，而且增加了稻飛虱防治的難度。

自20世紀(jì)60年代開始，稻飛虱先后在我國暴發(fā)成災(zāi)。根據(jù)其發(fā)生和危害特點(diǎn)，程家安等[1]將稻飛虱在我國的發(fā)生情況分為3個(gè)階段。第一階段是20世紀(jì)60年代初至70年代末，主要特點(diǎn)是3種稻飛虱先后上升成為主要害蟲，但通常每年或每季稻僅以一種稻飛虱危害。第二階段是20世紀(jì)80年代初至90年代末，主要特點(diǎn)是以褐飛虱和白背飛虱同時(shí)危害為主。第三階段是21世紀(jì)初至今，主要特點(diǎn)是3種稻飛虱同時(shí)成災(zāi)。迄今為止，圍繞稻飛虱生物學(xué)與生態(tài)學(xué)，包括遷飛與發(fā)生規(guī)律、繁殖機(jī)制、抗藥性、致害性變異、與其他生物互作關(guān)系、成災(zāi)機(jī)制以及防控技術(shù)等，國內(nèi)外已開展了大量研究，并出版或發(fā)表了大量的專著，如近些年出版的英文專著Rice Planthoppers: Ecology,Management,Socio Economics and Policy[2]、中文專著《稻飛虱研究》[3]等。為了盡可能在內(nèi)容上避免重復(fù)，本文將重點(diǎn)就稻飛虱重要遺傳特性分子基礎(chǔ)、稻飛虱與相關(guān)生物種間的互作關(guān)系、稻飛虱成災(zāi)機(jī)制及其防控技術(shù)等方面的最新研究進(jìn)展作一總結(jié)，并提出今后的研究方向，以期為實(shí)現(xiàn)稻飛虱的可持續(xù)治理提供科學(xué)依據(jù)。

1 稻飛虱重要遺傳特性分子基礎(chǔ)

稻飛虱能成為我國水稻上最主要的害蟲之一，除了集約農(nóng)業(yè)所造成的稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性嚴(yán)重弱化的外因外，還與稻飛虱本身的重要遺傳特性，如遠(yuǎn)距離遷飛（逃避不利環(huán)境）、高繁殖力、抗逆境能力等有關(guān)。因此，為了深入揭示稻飛虱災(zāi)變機(jī)制，并開發(fā)新的防控技術(shù)，國內(nèi)外在稻飛虱重要遺傳特性分子基礎(chǔ)方面開展了深入研究，并取得了一系列重要進(jìn)展。

1.1 翅型分化

稻飛虱翅型分化和種群的遠(yuǎn)距離遷飛與擴(kuò)散密切相關(guān)。稻飛虱翅型分化受溫度、光周期、寄主植物營養(yǎng)條件、稻飛虱種群密度等環(huán)境因子以及其保幼激素、蛻皮激素、胰島素等激素的調(diào)控。近些年，就稻飛虱翅發(fā)育可塑性的分子機(jī)制研究取得了重要進(jìn)展，并發(fā)現(xiàn)了分別依賴于胰島素/類胰島素生長因子信號通路和鋅指同源轉(zhuǎn)錄因子1（zinc finger homeodomain transcription factor 1, Zfh1）的2 條平行調(diào)控褐飛虱翅型分化的分子調(diào)控途徑[4-5]。具體而言，胰島素受體InR1 與InR2 通過磷脂酰肌醇3-激 酶/Akt 激 酶（phosphatidylinositol 3-kinase/Akt kinase,PI3K/Akt）信號級聯(lián)調(diào)控叉頭框轉(zhuǎn)錄因子O（forkhead box O,FoxO）的磷酸化活性，分別控制長翅型和短翅型稻飛虱發(fā)育[4]；而最新的研究發(fā)現(xiàn)，Zfh1 通過直接靶向FoxO基因并正調(diào)控其轉(zhuǎn)錄，從而促進(jìn)褐飛虱分化為短翅型[5]。在此基礎(chǔ)上，也發(fā)現(xiàn)了一些調(diào)控稻飛虱翅發(fā)育的重要微RNAs（microRNAs,miRNAs）。例如：YE 等[6]揭示褐飛虱miR-34（miRNA）可直接結(jié)合InR1基因的3′端非翻譯區(qū)來抑制其轉(zhuǎn)錄，誘導(dǎo)褐飛虱發(fā)育為短翅型成蟲，證實(shí)了miR-34是一個(gè)作用于胰島素受體上游的稻飛虱翅發(fā)育調(diào)控因子；XU 等[7]通過構(gòu)建褐飛虱miRNAs 文庫并結(jié)合靶基因預(yù)測，鑒定出30、45 個(gè)miRNAs，它們分別靶向胰島素信號通路和激素合成途徑中重要的翅多型調(diào)控基因，進(jìn)一步研 究 發(fā) 現(xiàn)，Nlu-miR-14-3p、Nlu-miR-9a-5p和Nlu-miR-315-5p對2 個(gè)胰島素受體基因具有轉(zhuǎn)錄調(diào)控作用，為miRNAs 介導(dǎo)的稻飛虱翅多型調(diào)控機(jī)制研究提供了新的線索。

此外，寄主植物營養(yǎng)條件對稻飛虱翅多型現(xiàn)象調(diào)控的分子機(jī)制研究表明：取食營養(yǎng)匱乏的黃熟期水稻可誘導(dǎo)褐飛虱若蟲體內(nèi)InR1或mir-9a（miRNA）表達(dá)量升高，被激活的InR1或mir-9a均能通過抑制超級雙胸基因（Ultrabithorax,Ubx）的表達(dá)使褐飛虱發(fā)育為長翅型[8-9]；而取食營養(yǎng)豐富的分蘗期水稻則會(huì)誘導(dǎo)褐飛虱體內(nèi)InR2基因表達(dá)，進(jìn)而上調(diào)Ubx的表達(dá)量，使褐飛虱發(fā)育成短翅型[8]。

1.2 繁殖力

近年來，關(guān)于稻飛虱生殖機(jī)制的分子生物學(xué)研究不斷取得新進(jìn)展。研究發(fā)現(xiàn)，卵黃原蛋白（vitellogenin, Vg）及卵黃原蛋白受體（vitellogenin receptor,VgR）基因、昆蟲保幼激素和蛻皮激素信號通路轉(zhuǎn)錄因子廣泛鋅指復(fù)合（broad-complex,Br-C）基因和類Krüppel因子（Krüppel homolog 1,Kr-h1）、蛋白酶體19S 調(diào)節(jié)亞基——非ATP 酶調(diào)節(jié)亞基（non-ATPase regulatory subunit,Rpn）以及雌蟲特異性NADPH 氧化酶5（NADPH oxidase 5,NOX5）、輸卵管分泌蛋白（oviduct-secreted protein, OSP）等在褐飛虱卵母細(xì)胞成熟、胚胎發(fā)育及排卵過程中具有重要作用，從而調(diào)控稻飛虱的繁殖能力[10-13]。同時(shí)，雄蟲附腺蛋白（male accessory gland protein,MAGP）含量及其傳遞至雌蟲體內(nèi)含量的提高是促進(jìn)雌蟲繁殖力增強(qiáng)的重要原因[14]；雄蟲特異性類硒蛋白F（selenoprotein F-like,SPF-L）基因可通過調(diào)控褐飛虱內(nèi)生殖器發(fā)育、精子發(fā)生和受精過程來影響褐飛虱的繁殖[14]。

此外，胰島素、蛻皮激素和保幼激素等激素信號途徑、雷帕霉素靶蛋白（target of rapamycin,TOR）介導(dǎo)的信號途徑以及能量相關(guān)信號通路之間的相互作用也對稻飛虱繁殖產(chǎn)生了重要影響。例如，DONG等[15]發(fā)現(xiàn)，褐飛虱FoxO可分別通過直接調(diào)控核糖體蛋白S6 激酶（ribosomal protein S6 kinase,S6K）、TOR和卵黃原蛋白等基因的轉(zhuǎn)錄水平而實(shí)現(xiàn)稻飛虱發(fā)育、抗逆性與繁殖力調(diào)節(jié)的平衡，即：在條件不利或稻飛虱發(fā)育不成熟階段，F(xiàn)oxO進(jìn)入細(xì)胞核并抑制卵黃原蛋白基因的表達(dá)，從而促進(jìn)發(fā)育或抗逆性相關(guān)基因（S6K和TOR）的表達(dá)；在條件適宜或稻飛虱發(fā)育成熟階段，F(xiàn)oxO活性受抑制并由細(xì)胞核向細(xì)胞質(zhì)轉(zhuǎn)移，從而解除FoxO 對卵黃原蛋白基因的轉(zhuǎn)錄抑制，使雌蟲的繁殖過程順利進(jìn)行。褐飛虱的多個(gè)糖味覺受體如Gr11、Gr10a 和Gr10b 可抑制AMP 活化蛋白激酶（AMP-activated protein kinase,AMPK）的磷酸化，并促進(jìn)胰島素信號途徑Akt激酶的磷酸化，從而誘導(dǎo)卵巢/脂肪體中卵黃原蛋白合成，最終促進(jìn)雌蟲繁殖[16]。

1.3 抗藥性

已報(bào)道褐飛虱與灰飛虱對有機(jī)氯類、有機(jī)磷類、新煙堿類、苯基吡唑類、擬除蟲菊酯類及昆蟲生長調(diào)節(jié)劑類等殺蟲劑產(chǎn)生了不同水平的抗性，而且還存在對不同藥劑的交互抗性[17-18]，但白背飛虱的抗藥性問題并不突出。稻飛虱抗藥性機(jī)制主要是解毒酶活性增強(qiáng)（代謝抗性）和靶標(biāo)敏感性降低（靶標(biāo)抗性）[17-18]。

目前，有關(guān)代謝抗性在稻飛虱抗藥性的研究中已經(jīng)取得一系列重要進(jìn)展。例如，褐飛虱對吡蟲啉、呋蟲胺、噻蟲胺、噻蟲嗪、氟啶蟲胺腈、醚菊酯、噻嗪酮的抗性以及灰飛虱對毒死蜱、吡蟲啉、溴氰菊酯、氟蟲腈、乙蟲腈的抗性均與細(xì)胞色素P450（cytochrome P450,CYP450）酶系活性增強(qiáng)有關(guān)[17-18]。一些共生菌能通過提高稻飛虱CYP450酶系活性來增強(qiáng)稻飛虱抗藥性。如共生沃爾巴克菌（Wolbachia）通過上調(diào)褐飛虱解毒酶基因NlCYP4CE1的表達(dá)量來促進(jìn)褐飛虱對吡蟲啉的解毒代謝[19]。由于細(xì)胞色素P450還原酶（cytochrome P450 reductase,CPR）可作為CYP450 酶系氧化代謝反應(yīng)發(fā)生的電子供體，因此，CPR基因也是CYP450 酶系介導(dǎo)的害蟲抗藥性調(diào)節(jié)的重要組成部分[17-18]。除CYP450 酶系介導(dǎo)的抗藥性研究以外，褐飛虱和灰飛虱羧酸酯酶（carboxylesterase, CarE）活性增強(qiáng)是它們對毒死蜱產(chǎn)生抗性的主要機(jī)制[20]，褐飛虱谷胱甘肽硫轉(zhuǎn)移酶（glutathioneS-transferase,GST）活性提高是其對擬除蟲菊酯類殺蟲劑（氯氰菊酯和高效氯氟氰菊酯）抗藥性增強(qiáng)的重要原因[21]。此外，近年來研究發(fā)現(xiàn)，三磷酸腺苷結(jié)合盒（ATP-binding cassette,ABC）轉(zhuǎn)運(yùn)體作為一類重要的跨膜運(yùn)輸?shù)鞍?，也在稻飛虱對殺蟲劑的解毒代謝過程中起著至關(guān)重要的作用[17]。

就靶標(biāo)抗性機(jī)制研究而言，褐飛虱對氨基甲酸酯類殺蟲劑和毒死蜱、吡蟲啉產(chǎn)生抗性分別是由靶標(biāo)乙酰膽堿酯酶（acetylcholinesterase,AChE）和煙堿型乙酰膽堿受體（nicotinic acetylcholine receptor,nAChR）突變導(dǎo)致靶標(biāo)敏感性降低而引起的[18]；而AChE、離子型γ-氨基丁酸門控氯離子通道受體和谷氨酸門控氯離子通道基因的突變則是灰飛虱分別對吡蟲啉、氟蟲腈和乙蟲腈產(chǎn)生抗性的原因[17]。但這些殺蟲劑靶標(biāo)突變位點(diǎn)以及與靶標(biāo)互作的調(diào)控元件在很大程度上還不清楚。

2 稻飛虱與相關(guān)生物種間的互作關(guān)系

2.1 水稻-稻飛虱互作關(guān)系

植物與植食性昆蟲在長期協(xié)同進(jìn)化過程中形成了獨(dú)特而又密切的互作關(guān)系，水稻與稻飛虱之間也形成了一系列防御與反防御策略。目前，已在水稻中發(fā)現(xiàn)和定位了40 個(gè)抗褐飛虱基因、9 個(gè)抗白背飛虱基因和55個(gè)抗灰飛虱基因，但至今僅成功克隆到11 個(gè)抗褐飛虱基因[22-24]?？剐詸C(jī)制研究表明，水稻在識(shí)別稻飛虱相關(guān)激發(fā)子后，會(huì)啟動(dòng)胞質(zhì)鈣離子濃度上升、過氧化氫爆發(fā)以及促分裂原活化的蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase, MAPK）信號級聯(lián)活化等早期信號事件，而后激活茉莉酸、水楊酸、乙烯、脫落酸、赤霉素等防御相關(guān)激素信號途徑，導(dǎo)致水稻轉(zhuǎn)錄組和代謝組重組，從而提高抗蟲性。整體而言，水楊酸、過氧化氫、脫落酸、赤霉素介導(dǎo)的信號途徑正向調(diào)節(jié)水稻對稻飛虱的抗性，而茉莉酸和乙烯介導(dǎo)的信號途徑則相反[25-28]。水稻中的一些初生化合物如糖類、氨基酸等[29]和次生化合物如草酸、苯甲酸芐酯、稻殼酮、酚胺類（對香豆酰腐胺、阿魏酰腐胺、阿魏酰酪胺等）、類黃酮化合物（櫻花素、夏佛塔苷等）、胼胝質(zhì)、木質(zhì)素、纖維素、胰蛋白酶抑制劑等，在防御稻飛虱中發(fā)揮著重要作用[26,28-32]。

迄今為止，已從稻飛虱中鑒定出2個(gè)激發(fā)子，分別是褐飛虱分泌的唾液蛋白類黏蛋白（mucin-like protein,MLP）[33]激發(fā)子以及同時(shí)存在于稻飛虱唾液蛋白中和卵表面的激發(fā)子——卵黃原蛋白的N端多肽VgN[34]。這些激發(fā)子能通過激活鈣離子、活性氧、MAPK和茉莉酸信號通路等誘導(dǎo)水稻的防御反應(yīng)。除了激發(fā)子以外，目前在稻飛虱中已報(bào)道了內(nèi)切-β-1，4-葡聚糖酶（endo-β-1,4-glucanase,EG1）、鈣離子結(jié)合蛋白、脫氧核糖核酸酶Ⅱ（deoxyribonucleaseⅡ,DNase Ⅱ）等多種效應(yīng)子，這些效應(yīng)子均能通過抑制水稻的防御反應(yīng)而降低水稻對稻飛虱的抗性[35-37]。如：褐飛虱唾液蛋白EG1 可以降解水稻細(xì)胞壁中的纖維素，從而提高其取食效率[35]；灰飛虱唾液蛋白DNase Ⅱ能降解受損植物細(xì)胞釋放的細(xì)胞外DNA（一種與損傷相關(guān)的激發(fā)子），從而抑制損傷誘導(dǎo)的植物防御反應(yīng)（如過氧化氫和胼胝質(zhì)含量的升高），提高其在寄主植株上的適合度[37]。由于稻飛虱對水稻抗性具有很強(qiáng)的適應(yīng)能力，一般經(jīng)過7～10 個(gè)世代即可適應(yīng)抗性品種的抗性[2]，所以通常認(rèn)為，稻飛虱產(chǎn)生的這些效應(yīng)子與其適應(yīng)水稻的抗性具有很大的關(guān)系。但目前尚沒有關(guān)于稻飛虱的這些效應(yīng)子與其對水稻致害性變異相關(guān)的報(bào)道。

致害性變異機(jī)制一直是褐飛虱研究中的一個(gè)熱點(diǎn)問題。前期研究表明，褐飛虱致害性變異可能與其解毒酶基因表達(dá)水平或共生菌等有關(guān)。近年來，通過連鎖作圖發(fā)現(xiàn)，褐飛虱的致害性變異可能受到幾個(gè)主效基因的調(diào)控[38-40]。例如：KOBAYASHI等[39]報(bào)道，褐飛虱對含有抗性基因Bph1水稻品種的致害性可能受一個(gè)隱性基因控制；JING 等[40]發(fā)現(xiàn)，褐飛虱7 號染色體上的一個(gè)基因決定其對含有Bph1基因水稻植株的嗜好性。但迄今為止，這些基因都未被成功克隆。

2.2 水稻介導(dǎo)的稻飛虱與天敵或害蟲的互作關(guān)系

在水稻生態(tài)系統(tǒng)中，稻飛虱除了與水稻、稻飛虱天敵等存在直接的捕食（寄生）與被捕食（被寄生）關(guān)系外，還存在以水稻為媒介與其他害蟲或天敵產(chǎn)生聯(lián)系的間接關(guān)系。稻飛虱為害能誘導(dǎo)水稻揮發(fā)物的釋放，從而對害蟲及其天敵的寄主（獵物）選擇行為產(chǎn)生影響。如：褐飛虱為害誘導(dǎo)的水稻揮發(fā)物中，（Z）-3-己烯酸乙酯、1-戊烯基-3-醇、（Z）-3-己烯醛、S-芳樟醇、β-石竹烯、水楊酸甲酯和2-庚酮對稻飛虱卵期寄生蜂——稻虱纓小蜂（Anagrus nilaparvatae）具有明顯的引誘作用；S-芳樟醇、水楊酸甲酯和異喇叭烯對稻飛虱捕食性天敵——黑肩綠盲蝽（Cyrtorhinus lividipennis）有引誘作用；而S-芳樟醇、2-庚酮和2-庚醇對褐飛虱有明顯的趨避作用，β-石竹烯則對褐飛虱有引誘作用[25,41-42]。有意思的是，寄生蜂的寄生作用也會(huì)影響寄主誘導(dǎo)的植物揮發(fā)物的釋放，從而影響寄生蜂后續(xù)的寄主選擇行為。如稻虱纓小蜂的寄生作用能誘導(dǎo)稻飛虱產(chǎn)卵為害的水稻植株釋放更多的α-姜烯等揮發(fā)物，稻虱纓小蜂能利用這一特征來選擇具有更多未被寄生的稻飛虱卵塊的水稻植株[43]。

以水稻為媒介，稻飛虱之間或稻飛虱與其他害蟲之間亦能相互產(chǎn)生重要影響。如褐飛虱對水稻的為害有利于白背飛虱或灰飛虱在水稻上的種群發(fā)展，尤其是當(dāng)水稻品種對白背飛虱或灰飛虱具有抗性，而對褐飛虱不具有抗性時(shí)，褐飛虱的這種促進(jìn)作用更為明顯[44-45]。褐飛虱與另一種水稻主要害蟲二化螟（Chilo suppressalis）之間也存在這種互利關(guān)系[46-47]。一方面，二化螟為害會(huì)導(dǎo)致水稻中游離氨基酸含量升高，一些不利于褐飛虱生長發(fā)育的甾醇類物質(zhì)含量顯著降低，并改變水稻揮發(fā)物組成相，從而降低水稻對褐飛虱的直接與間接抗性[46]；另一方面，褐飛虱與二化螟共同為害可顯著抑制二化螟為害誘導(dǎo)的水稻防御基因的表達(dá)、降低蛋白酶抑制劑含量、改變水稻揮發(fā)物組成等，從而提高二化螟雌成蟲產(chǎn)卵嗜好性和幼蟲適合度，并降低對二化螟卵寄生蜂——稻螟赤眼蜂（Trichogramma japonicum）的引誘作用[47]。

2.3 水稻-稻飛虱-微生物互作關(guān)系

迄今為止，已經(jīng)就水稻、3種稻飛虱及其傳播的5種病毒開展了較深入的研究，揭示了5種病毒在稻飛虱體內(nèi)的復(fù)制和增殖機(jī)制以及傳播方式，并且明確了水稻抗病毒的主要機(jī)制：1）通過植物抗性基因或防御信號途徑限制病毒在植物體內(nèi)的運(yùn)動(dòng)、增殖；2）依賴小RNA的病毒RNA沉默機(jī)制；3）依賴泛素-蛋白酶體的蛋白質(zhì)降解途徑等[48]。此外，還發(fā)現(xiàn)水稻草矮病毒侵染能夠改變水稻的揮發(fā)物組成，從而影響褐飛虱的行為反應(yīng)[49]；南方水稻黑條矮縮病毒通過不同時(shí)期侵染時(shí)其蛋白P6 在水稻細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核中的定位轉(zhuǎn)變，正向或反向調(diào)控水稻乙烯信號途徑，從而改變白背飛虱對帶毒植株和非帶毒植株的取食嗜好性及其病毒傳播能力[50]。

3 種稻飛虱體內(nèi)均存在很多種共生微生物，如類酵母共生菌（yeast-like symbiont,YLS）和共生沃爾巴克菌等。這些共生微生物除了能通過合成稻飛虱食料中所缺少的固醇類、維生素和氨基酸等稻飛虱生長、發(fā)育和繁殖等所必需的物質(zhì)外，還能直接誘導(dǎo)稻飛虱解毒酶活性提高或間接調(diào)控稻飛虱的解毒代謝能力，從而提高稻飛虱的抗藥性[19,38]。此外，共生微生物也有可能對稻飛虱的種群發(fā)展起到一定的控制作用。例如：沃爾巴克菌可以誘導(dǎo)灰飛虱和白背飛虱產(chǎn)生細(xì)胞質(zhì)不親和現(xiàn)象，通過阻礙稻飛虱卵孵化達(dá)到抑制種群發(fā)展的目的；雖然自然感染沃爾巴克菌并不能引起褐飛虱產(chǎn)生上述現(xiàn)象，但轉(zhuǎn)染灰飛虱沃爾巴克菌會(huì)導(dǎo)致褐飛虱雄成蟲后代高強(qiáng)度的細(xì)胞質(zhì)不親和表型，從而使褐飛虱種群密度下降，并抑制褐飛虱所傳播的水稻齒葉矮縮病毒復(fù)制和傳播[51]。

稻飛虱與其他常見水稻病害如稻瘟病和紋枯病的病原菌也存在一定的種間競爭或促進(jìn)關(guān)系。例如：白背飛虱和褐飛虱危害水稻后，水稻對稻瘟病菌的抵抗能力明顯增強(qiáng)，并且這種抗病能力與水稻品種的抗性有關(guān)；反之，稻瘟病菌侵染的水稻對褐飛虱種群適合度（產(chǎn)卵量、若蟲取食嗜好性）也會(huì)產(chǎn)生一定程度的不利影響[52]。另外，紋枯病與稻飛虱發(fā)生時(shí)間、氣候條件以及生態(tài)位均存在重疊，因此，兩者常伴隨發(fā)生，加大了水稻病蟲害防治的難度。

3 稻飛虱災(zāi)變的生態(tài)學(xué)機(jī)制

稻飛虱是典型的r-對策昆蟲，具有世代歷期短、高繁殖力及由此而產(chǎn)生的高環(huán)境適應(yīng)能力等生物學(xué)特性，具備在農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中暴發(fā)成為害蟲的潛力。同時(shí)，由我國國情決定的以大面積單一種植高產(chǎn)品種以及高氮肥、高農(nóng)藥使用量等投入為主要特征的集約農(nóng)業(yè)，不僅嚴(yán)重弱化了水稻抗性，而且由于殺傷天敵、降低生物多樣性、強(qiáng)化稻飛虱適應(yīng)稻田生態(tài)系統(tǒng)的一些生物學(xué)特性（如致害性、繁殖力、抗藥性、耐高溫等）又顯著削弱了稻田生態(tài)系統(tǒng)的環(huán)境抗性，從而導(dǎo)致稻飛虱高種群增長倍數(shù)[2]。因此，稻飛虱本身具有的生物學(xué)特性以及集約農(nóng)業(yè)所帶來的稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性下降，是引起稻飛虱災(zāi)變的主要生態(tài)學(xué)機(jī)制[2]。

水稻生態(tài)系統(tǒng)抗性是指水稻生態(tài)系統(tǒng)抵抗病原菌、害蟲等有害生物危害或抑制其種群密度增長的特性，主要由水稻抗性和環(huán)境抗性兩部分組成。環(huán)境抗性是指稻田生態(tài)系統(tǒng)中除水稻以外，其他所有生物因子和非生物因子抵抗有害生物危害或抑制其種群密度增長的特性。集約農(nóng)業(yè)導(dǎo)致稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性下降的主要原因有：1）集約農(nóng)業(yè)技術(shù)導(dǎo)致水稻抗性降低。一方面，作物育種工作者對作物高產(chǎn)和高品質(zhì)的過度追求已導(dǎo)致很多作物抗性特征喪失，使得生產(chǎn)上應(yīng)用的抗性品種，尤其是多抗性和持久性的抗性品種比例非常低[2]；另一方面，高氮肥投入[53]以及一些農(nóng)藥如殺蟲劑、殺菌劑及除草劑等的應(yīng)用[54]能影響水稻的生理生化狀況，從而降低水稻對稻飛虱的抗性。2）集約農(nóng)業(yè)技術(shù)降低稻飛虱天敵的作用。農(nóng)藥除了能直接殺傷天敵外，也能降低天敵的捕食或寄生能力，從而影響天敵對稻飛虱的控制能力[54]。除農(nóng)藥外，高氮肥水平也會(huì)影響天敵的繁殖，并降低其捕食或寄生作用[55-56]。3）集約農(nóng)業(yè)技術(shù)引起稻飛虱種群遺傳結(jié)構(gòu)或生物學(xué)特性發(fā)生改變，從而提高稻飛虱對稻田生態(tài)系統(tǒng)的適應(yīng)性，導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)抗性的間接下降。如抗性品種大面積單一種植引起稻飛虱致害性變異，長期使用單一農(nóng)藥導(dǎo)致稻飛虱產(chǎn)生抗藥性，而抗藥性的產(chǎn)生又可能加快稻飛虱對作物抗性的適應(yīng)[2]以及提高稻飛虱對高溫等逆境的抗性[54]；一些殺蟲劑、殺菌劑或除草劑會(huì)刺激稻飛虱繁殖，并加快其發(fā)育速率等[54]，導(dǎo)致稻飛虱種群數(shù)量增加。4）集約農(nóng)業(yè)技術(shù)導(dǎo)致生物多樣性下降。集約農(nóng)業(yè)強(qiáng)調(diào)對耕地面積的極限利用以及單一作物的大面積種植，大大降低了整個(gè)生境的生物多樣性；同時(shí)，化肥與農(nóng)藥的大量應(yīng)用會(huì)導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)群落結(jié)構(gòu)與組成的多樣性降低，包括土壤微生物群落，從而影響水稻抗性和生態(tài)系統(tǒng)的環(huán)境抗性。例如，JIANG 等[57]的研究結(jié)果表明，提高稻田有機(jī)質(zhì)含量可增加土壤微生物的豐度和多樣性，后者可增強(qiáng)水稻對褐飛虱的耐受性和抗性。

4 稻飛虱防控的主要措施

稻飛虱是遷飛性害蟲，遷入到某地后能否成災(zāi)主要取決于遷入地生態(tài)系統(tǒng)的抗性。因此，針對某一地稻飛虱的防控，在宏觀上首先要控制遷入該地的蟲源地的稻飛虱數(shù)量，以降低遷入蟲量。其次要提高當(dāng)?shù)氐咎锷鷳B(tài)系統(tǒng)抗性，以降低稻飛虱遷入當(dāng)?shù)睾蟮姆N群增長倍數(shù)。上述兩方面內(nèi)容事實(shí)上可以歸結(jié)為一點(diǎn)，即提高各地稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性，降低稻飛虱種群數(shù)量，從而在減少留存當(dāng)?shù)氐撅w虱種群數(shù)量的基礎(chǔ)上，同步減少稻飛虱的遷出數(shù)量。因此，防控稻飛虱歸根結(jié)底就是要提高稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性。

有關(guān)稻飛虱防控技術(shù)，目前已有很多文章進(jìn)行了總結(jié)。限于篇幅，這里將不再對各防控措施展開說明，而是根據(jù)筆者的理解，將這些措施作為提高稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性進(jìn)行梳理與歸類，并只作一些簡單描述。如上所述，目前，稻飛虱防控主要圍繞提高水稻品種抗性及稻田生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境抗性展開，具體的防控措施主要包括：1）提高水稻抗蟲性。培育和種植抗蟲品種，并通過適當(dāng)調(diào)整水稻栽播時(shí)間、避開稻飛虱為害高峰期來提高水稻生態(tài)抗性[1-2]。此外，利用抗性增強(qiáng)劑也是目前提高水稻抗蟲性的一種很有希望的方法[58]。2）科學(xué)合理的水、肥、藥管理，在達(dá)到水稻健身栽培基礎(chǔ)上，維護(hù)合理的群落結(jié)構(gòu)、田間小氣候及土壤性狀等，以提高水稻抗性和環(huán)境抗性。3）通過改變生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)生物與非生物環(huán)境來提高水稻生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境抗性。如利用生態(tài)工程提高稻田內(nèi)外景觀生物多樣性[2]；秧苗期采用20～40 目防蟲網(wǎng)或標(biāo)準(zhǔn)規(guī)格幅寬1.9 m、15～35 g/m2育秧專用無紡布全程覆蓋，阻隔稻飛虱及其傳播的病毒[59]；噴施稻飛虱病原微生物[60]；在稻田內(nèi)利用水稻揮發(fā)物如S-芳樟醇、（Z）-3-己烯酸乙酯、（Z）-3-己烯醛等引誘稻飛虱卵期天敵稻虱纓小蜂[41-42]；等等。

5 小結(jié)與展望

現(xiàn)階段，我們已對稻飛虱一些生物學(xué)特性包括成災(zāi)機(jī)制等有了一個(gè)比較全面的了解，并且發(fā)展了一套基于其生物學(xué)，尤其是成災(zāi)機(jī)制的防控技術(shù)。然而，目前提出的稻飛虱成災(zāi)機(jī)制，即“稻飛虱本身具有的生物學(xué)特性以及集約農(nóng)業(yè)所帶來的稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性的嚴(yán)重弱化”，只是生態(tài)學(xué)層面的?；诘撅w虱災(zāi)變的這種生態(tài)學(xué)機(jī)制還很難提出控制其災(zāi)變的切實(shí)可行的可持續(xù)防控措施，因?yàn)槲覈厣偃丝诙啵x不開精耕細(xì)作的集約農(nóng)業(yè)。由此也可以看出，僅僅闡明稻飛虱災(zāi)變的生態(tài)學(xué)機(jī)制還不夠，從這個(gè)層面不能解決集約農(nóng)業(yè)與稻飛虱可持續(xù)治理的矛盾。因此，今后的研究應(yīng)該進(jìn)一步深入剖析稻飛虱災(zāi)變的生物學(xué)與生態(tài)學(xué)分子基礎(chǔ)，明確集約農(nóng)業(yè)與稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性在微觀層面的協(xié)調(diào)機(jī)制，做到在集約農(nóng)業(yè)背景下維持或提高稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性，從而實(shí)現(xiàn)稻飛虱的可持續(xù)治理。

具體而言，今后可從以下幾方面開展深入研究：1）研究稻田生態(tài)系統(tǒng)中非稻田生境景觀配置（蜜源植物的組合等）、稻田內(nèi)生物多樣性配置及前作與后作配置對生態(tài)系統(tǒng)群落組成和稻飛虱及其主要天敵種群數(shù)量動(dòng)態(tài)的影響，重點(diǎn)揭示其內(nèi)在的化學(xué)與分子機(jī)制；2）研究稻田生態(tài)系統(tǒng)中水稻-稻飛虱-主要天敵-其他生物互作的化學(xué)與分子機(jī)制，重點(diǎn)揭示水稻抗稻飛虱的機(jī)制及生物間互作影響稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性的化學(xué)與分子機(jī)制；3）研究重要集約農(nóng)業(yè)技術(shù)（水稻品種、氮肥水平、農(nóng)藥等）對水稻抗性、稻飛虱天敵的作用及群落組成的影響及機(jī)制，重點(diǎn)研究高氮水平和農(nóng)藥影響水稻抗性和天敵作用的分子機(jī)制；4）研究稻飛虱重要遺傳特性（致害性、繁殖力、抗藥性等）分子基礎(chǔ)及重要集約農(nóng)業(yè)技術(shù)（水稻品種、氮肥水平、農(nóng)藥等）對其重要遺傳特性的影響，重點(diǎn)揭示集約農(nóng)業(yè)技術(shù)影響稻飛虱重要遺傳特性的分子機(jī)制以及刺激稻飛虱發(fā)育、繁殖的農(nóng)藥結(jié)構(gòu)特征與機(jī)制。通過上述研究，可望對稻飛虱災(zāi)變機(jī)制的認(rèn)識(shí)從生態(tài)學(xué)層面深入到分子層面，從而可在分子水平上實(shí)現(xiàn)集約農(nóng)業(yè)與稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性的協(xié)調(diào)，如培育耐高氮水平的抗蟲品種，避免應(yīng)用刺激稻飛虱生長、發(fā)育、繁殖的農(nóng)用化學(xué)品，以及應(yīng)用誘導(dǎo)抗蟲劑來增強(qiáng)稻田生態(tài)系統(tǒng)抗性等，最終為實(shí)現(xiàn)集約農(nóng)業(yè)背景下稻飛虱的可持續(xù)治理打下堅(jiān)實(shí)基礎(chǔ)。