彭李順，曹崢英，楊本鵬，蔡文偉

（中國熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院熱帶生物技術(shù)研究所/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部熱帶作物生物學(xué)與遺傳資源利用重點實驗室，海南 ?？?571101）

鋁是植物非必需營養(yǎng)元素之一，在弱酸性或中性土壤中，主要以沉淀態(tài)和聚合態(tài)（如鋁硅酸鹽和氧化物等）形式存在，對植物沒有毒性。然而，在酸性條件下，特別是當土壤pH 值低于5 時，土壤中大量沉淀態(tài)和聚合態(tài)的鋁會被溶解和活化，釋放出對植物有毒害作用的Al3+，對植物根系毒害作用最為快速和明顯［1］。由于鋁毒對根系生長的抑制作用，會直接影響作物吸收水分和養(yǎng)分，進而導(dǎo)致作物減產(chǎn)［2-4］。植物在鋁毒條件下通常會在細胞和分子水平迅速激活一系列的非生物脅迫響應(yīng)：首先Al3+會在根系細胞壁積累，通過與細胞壁互作，改變細胞壁的延展性和重要細胞壁酶的活性，阻礙細胞生長；隨后，部分Al3+通過定位在質(zhì)膜上鋁轉(zhuǎn)運蛋白進入細胞內(nèi)，觸發(fā)活性氧爆發(fā)，引起膜脂過氧化、蛋白質(zhì)變性和核酸降解等生物毒性作用，嚴重抑制根尖分生區(qū)細胞有絲分裂，根系伸長被限制［5-7］。為了抵御鋁毒脅迫，植物也進化形成一些生理適應(yīng)機制去緩解鋁毒害作用，并且在不同植物品種或同一品種不同基因型間對鋁毒脅迫適應(yīng)性反應(yīng)和耐性也存在一定差異［8］。總體上，植物對鋁脅迫的適應(yīng)性生理機制主要分為外部排斥機制和內(nèi)部耐受機制兩大類。其中，外部排斥機制主要是通過植物根系分泌檸檬酸、草酸、蘋果酸等有機酸陰離子與Al3+結(jié)合形成穩(wěn)定且沒有植物毒性的螯合物，從而阻止Al3+進入細胞；內(nèi)部耐受機制則主要通過植株細胞內(nèi)源有機酸與Al3+螯合以及液泡的區(qū)隔化作用將Al3+隔離，進而緩解鋁毒害作用［9］。

植物激素是一類小分子的信號分子，對植物生長和發(fā)育等方面均起到至關(guān)重要的調(diào)控作用。同時，植物激素在應(yīng)對各種環(huán)境因子脅迫反應(yīng)和忍耐機制的調(diào)控方面也扮演著重要角色［10-11］。目前，研究表明，脫落酸、生長素、細胞分裂素、乙烯、茉莉酸等多種植物激素參與植物應(yīng)對鋁毒脅迫響應(yīng)機制的信號傳遞和調(diào)控過程［12］。通過對鋁脅迫植株應(yīng)用外源激素，可對植物鋁脅迫反應(yīng)進行干預(yù)和調(diào)節(jié)［13］。同時，在鋁毒脅迫下，多種植物激素在不同組織的生物合成或運輸過程將會發(fā)生改變，進而在不同組織部位激活各種植物激素信號途徑，并通過對植物細胞壁修飾酶活性調(diào)節(jié)、活性氧代謝、有機酸分泌等重要生理分子適宜性機制進行調(diào)控，以協(xié)助植物應(yīng)對鋁毒脅迫。在這個過程中，不同植物激素間也會出現(xiàn)復(fù)雜的交互作用，共同對植物鋁毒脅迫反應(yīng)進行調(diào)控。為了更加全面深入理解植物激素在鋁毒脅迫反應(yīng)調(diào)控中的作用，為今后提升植物鋁毒脅迫耐性的分子遺傳改良提供新思路，本文對植物激素信號在參與植物響應(yīng)鋁毒脅迫反應(yīng)過程中調(diào)控作用進行綜述，并對鋁毒脅迫下植物激素的研究方向進行展望。

1 植物激素信號在應(yīng)對鋁毒脅迫中的作用

1.1 脫落酸

脫落酸是一種多功能的激素，在植物生長發(fā)育過程中具有多方面的調(diào)節(jié)作用，如在種子休眠和萌發(fā)等方面的調(diào)控。脫落酸信號途徑也是植物應(yīng)對各種非生物脅迫反應(yīng)的重要調(diào)控途徑之一［14］。其中，在重金屬脅迫條件下，多種植物組織中均發(fā)現(xiàn)脫落酸含量顯著增加，表明脫落酸信號參與植物應(yīng)對重金屬脅迫［15］。研究發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫會誘導(dǎo)大豆和大麥的脫落酸含量增加，而脫落酸含量升高會進一步調(diào)控根系有機酸分泌來增加作物對鋁毒的抗性［16-17］；在蕎麥中，鋁脅迫和脫落酸均能誘導(dǎo)耐鋁基因FeALS3的表達，表明脫落酸在植物適應(yīng)鋁毒脅迫過程中扮演重要角色［18］；在擬南芥中，脫落酸能夠誘導(dǎo)耐鋁基因AtALMT1的表達，也證實脫落酸信號途徑在調(diào)控植物耐鋁毒脅迫反應(yīng)中的作用［19］；在赤小豆中，一個控制檸檬酸分泌的關(guān)鍵基因VuMATE受鋁脅迫誘導(dǎo)表達，且在該基因啟動子區(qū)域存在一個脫落酸響應(yīng)元件ABRE（ABA-responsive element），表明該耐鋁脅迫機制也受脫落酸信號的調(diào)控［20］。對水稻的研究表明，幾個受脫落酸誘導(dǎo)表達的脫落酸壓力和成熟基因ASR（ABA stress and ripening）參與OsSTAR1及其他幾個耐鋁毒基因的調(diào)控［21］；Arenhart 等［22］研究證實，水稻中ASR基因家族基因受鋁脅迫誘導(dǎo)表達，且其中OsASR5基因作為一個轉(zhuǎn)錄因子能夠調(diào)控下游3個耐鋁毒基因STAR1、Nrat1和FRDL4的表達。STAR1（Sensitive to aluminum rhizotoxicity 1）屬于ABC 轉(zhuǎn)運蛋白家族成員，該基因能夠和STAR2一道介導(dǎo)尿苷二磷酸葡萄糖（UDP-glucose）轉(zhuǎn)運細胞壁的過程，進而屏蔽細胞壁上的鋁離子結(jié)合位點，進而增強植株對鋁脅迫的耐受力［23］；Nrat1 是一個定位在質(zhì)膜上的鋁離子轉(zhuǎn)運蛋白［24］，而FRDL4 則是一個誘導(dǎo)表達檸檬酸轉(zhuǎn)運蛋白，這兩個蛋白均在水稻抗鋁毒脅迫過程中起到關(guān)鍵作用［25］。

此外，脫落酸信號途徑關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子ABI5也被發(fā)現(xiàn)參與赤小豆耐鋁毒脅迫反應(yīng)調(diào)控［26］。在黎檬中，脫落酸生物合成關(guān)鍵基因NCED（9-cisepoxy carotenoid dioxygenase）的表達同樣受到鋁毒脅迫誘導(dǎo)［27］?？梢?，ABA 信號途徑在植物耐鋁毒脅迫過程中扮演了至關(guān)重要角色，在鋁毒脅迫條件下植物首先激活A(yù)BA 信號途徑，然后通過調(diào)控根系有機酸外流、活性氧抗氧化酶合成，鋁轉(zhuǎn)運蛋白基因以及部分耐鋁毒相關(guān)基因的表達，進而緩解鋁毒脅迫對植株的損傷。

1.2 生長素

生長素作為一類關(guān)鍵的植物激素，通過合成、代謝、極性運輸及自身信號轉(zhuǎn)導(dǎo)參與調(diào)控植物正常生長發(fā)育的各個方面。在鋁脅迫下，植物生長素的合成、代謝和動態(tài)極性運輸過程通常會受到影響。研究表明，鋁脅迫能夠誘導(dǎo)生長素生物合成關(guān)鍵基因TAA1在擬南芥根尖轉(zhuǎn)換區(qū)特異性異位表達，導(dǎo)致該區(qū)域生長素大量合成，進而抑制主根生長［28］。Zhu 等［29］對擬南芥生長素相關(guān)突變體的研究發(fā)現(xiàn)，生長素過量生成會導(dǎo)致突變體yucca對鋁毒脅迫更為敏感，而生長素含量較低的突變體xth15反而增加對鋁毒耐性，表明植株體內(nèi)生長素含量與鋁毒耐性呈顯著負相關(guān)；對這兩個突變體的進一步研究發(fā)現(xiàn)，植株體內(nèi)高生長素含量會抑制ALS1 表達，而ALS1主要功能是將胞內(nèi)鋁離子轉(zhuǎn)移至液泡，進而緩解共質(zhì)體內(nèi)鋁毒脅迫癥狀，這也解釋了生長素含量更低的突變體xth15具有較強的鋁毒耐性。在水稻中，鋁毒脅迫可以通過抑制生長素輸出載體蛋白PIN2 從質(zhì)膜到核內(nèi)體的運輸，進而影響生長素在體內(nèi)極性運輸［30-31］；與之相似，在苜蓿中，鋁脅迫下頂芽中生長素的合成以及生長素由地上部向根尖極性運輸過程都會受到明顯抑制［32］。此外，在鋁毒脅迫的小麥根系中還發(fā)現(xiàn)，蘋果酸的外流和內(nèi)源生長素含量間存在密切聯(lián)系，表明生長素能夠通過對蘋果酸等有機酸陰離子通道的調(diào)控來應(yīng)對鋁毒脅迫［33］。

1.3 乙烯

乙烯在多個植物生理過程中扮演著重要角色。在大量生物和非生物脅迫中，植物都會通過調(diào)控乙烯生物合成關(guān)鍵基因ACC（1-aminocyclopropane-1-carboxylate）合成酶和氧化酶的表達來應(yīng)對這些脅迫［34］。同時，也有報道顯示，乙烯信號參與植物應(yīng)對鋁毒脅迫反應(yīng)［35］。在菜豆中，鋁脅迫會刺激植株乙烯合成、增加，同時減少細胞分裂素合成，進而抑制根系伸長生長［36］。在大豆和擬南芥研究中，類似結(jié)果也均有報道［28,37-39］。對擬南芥利用生長素和乙烯的抑制劑和拮抗劑以及功能缺陷突變體株系研究表明，鋁毒脅迫誘導(dǎo)合成的乙烯可能通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)作用對生長素運輸載體蛋白AUX1 和PIN2進行調(diào)控，進而影響生長素在根系的極性運輸過程，導(dǎo)致根系伸長受到抑制［39］。與生長素相反，在小麥中鋁脅迫誘導(dǎo)合成的乙烯通過對TaALMT1基因的負調(diào)控，減少了根系蘋果酸流出，使小麥對鋁毒脅迫更敏感［40］，而這個過程可以通過對乙烯合成關(guān)鍵酶ACS 的活性進行抑制來緩解鋁毒癥狀［38］。在鋁脅迫條件下，蘋果中的兩個轉(zhuǎn)錄因子MdMYC2和MdERF通過互作影響乙烯的生物合成，進而調(diào)控蘋果應(yīng)對鋁脅迫的下游反應(yīng)［41］。研究發(fā)現(xiàn)，在擬南芥中超表達大豆乙烯響應(yīng)因子基因（GsERF），可以通過分別或同時激活乙烯和脫落酸信號途徑來增強轉(zhuǎn)化植株的鋁毒耐性［42］。因此，對乙烯合成和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的調(diào)控很可能是一個增加植物對鋁脅迫耐性的有效方式。

1.4 細胞分裂素

細胞分裂素主要在進行細胞分裂的器官如幼嫩根尖和莖尖、發(fā)育中的種子和果實等部位合成，在促進植物細胞分裂、控制生長和分化、葉片伸展生長、種子萌發(fā)、衰老延遲和頂端優(yōu)勢等生理過程調(diào)控中扮演至關(guān)重要的角色［43］。此外，細胞分裂素在植物響應(yīng)鋁毒脅迫反應(yīng)中也發(fā)揮了重要作用：1989 年，在大豆研究中發(fā)現(xiàn)，外源添加細胞分裂素能明顯緩解鋁脅迫誘導(dǎo)的側(cè)枝生長發(fā)育的抑制作用［44］。隨后1994 年，在菜豆研究中發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫會增加植株細胞分裂素含量［45］。在2002 年的進一步研究發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫會首先誘導(dǎo)乙烯合成，然后調(diào)控菜豆中大量產(chǎn)生玉米素，在這一過程中還發(fā)現(xiàn)，由于大量玉米素合成導(dǎo)致植株內(nèi)細胞分裂素核苷酸減少60%～80%［36］。與菜豆的研究結(jié)果不同，在擬南芥中發(fā)現(xiàn)鋁脅迫會先觸發(fā)生長素信號途徑，然后通過上調(diào)根系轉(zhuǎn)換區(qū)細胞分裂素生物合成的關(guān)鍵基因AtIPT的表達，增加細胞分裂素含量［46-47］。這些研究似乎很難確定植物細胞分裂素通過哪些具體途徑來應(yīng)對鋁脅迫壓力。在鋁脅迫下，外源細胞分裂素的應(yīng)用可能會改變內(nèi)源激素間平衡，這為我們理解植物適應(yīng)鋁毒脅迫提供了一條重要線索。

1.5 茉莉酸

茉莉酸是另一種在植物生長發(fā)育調(diào)控以及生物和非生物逆境脅迫響應(yīng)過程中均扮演至關(guān)重要角色的植物激素［48］。應(yīng)用外源茉莉酸甲酯（10 μmmol/L）處理鋁脅迫下的決明子（一種對酸性土壤和鋁毒脅迫具有很強適宜性植物），可以發(fā)現(xiàn)其根系細胞中H2O2大量累積且細胞壁結(jié)合過氧化物酶活性明顯增強，同時其根系鋁毒耐性也發(fā)生改變，變得對鋁脅迫非常敏感，伸長生長受到明顯抑制［49］。然而，在藍莓研究中發(fā)現(xiàn)，應(yīng)用不同劑量的外源茉莉酸甲酯處理鋁脅迫植株會得到不同結(jié)果，較高劑量茉莉酸甲酯處理會使植株鋁脅迫癥狀加重，而較低劑量茉莉酸甲酯處理反而能增強植株對鋁脅迫的耐性［50］。與許多逆境脅迫相似，鋁脅迫同樣也能通過上調(diào)茉莉酸合成關(guān)鍵基因LOX的表達，增加內(nèi)源茉莉酸的含量；同時，在擬南芥中研究還發(fā)現(xiàn)，鋁毒脅迫會上調(diào)根尖茉莉酸受體蛋白基因AtCOl1和茉莉酸信號調(diào)控關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子基因AtMYC2的表達，進而激活茉莉酸信號途徑。后續(xù)利用茉莉酸信號突變體和野生型擬南芥植株進行的轉(zhuǎn)錄組比較分析也表明，大量鋁脅迫響應(yīng)基因都受到茉莉酸信號途徑的調(diào)控［46］。最近對西紅柿的研究發(fā)現(xiàn)，多個WRKY轉(zhuǎn)錄因子和鋁誘導(dǎo)的蘋果酸轉(zhuǎn)運體基因ALMT參與鋁脅迫條件下茉莉酸誘導(dǎo)的根系生長抑制作用的調(diào)控，這兩類基因中大部分啟動子區(qū)域都含有茉莉酸響應(yīng)G-盒元件（茉莉酸信號關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子MYC2的結(jié)合位點），以及W-盒元件（WRKY轉(zhuǎn)錄因子結(jié)合位點），表達模式分析表明WRKY轉(zhuǎn)錄因子作用于ALMT基因上游對鋁脅迫植株蘋果酸分泌進行調(diào)控［51］。在擬南芥研究中，同樣發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)錄因子WRKY46可以通過與AtALMT1啟動子區(qū)域W-盒元件結(jié)合，對該基因進行負調(diào)控，導(dǎo)致AtALMT1表達被抑制，根系蘋果酸外分泌減少，相應(yīng)鋁脅迫耐性減弱。與之相對應(yīng)的是，WRKY46的功能缺失突變體根系則表現(xiàn)出更強的蘋果酸外排能力，根系鋁離子累積減少，植株耐鋁性增強［52］。然而，水稻OsWRKY22在檸檬酸轉(zhuǎn)運體基因OsFRDL4調(diào)控過程中卻扮演正向調(diào)控者的角色，該轉(zhuǎn)錄因子也是通過與OsFRDL4啟動子區(qū)域的W-盒元件結(jié)合，上調(diào)OsFRDL4表達，增強鋁誘導(dǎo)的檸檬酸分泌，進而增加水稻對鋁毒的耐性［53］?？傮w來看，目前關(guān)于茉莉酸信號在植物響應(yīng)鋁脅迫反應(yīng)過程中的調(diào)控分子機制的研究仍然有限，今后還需開展更多深入系統(tǒng)研究來對這一過程進行解析。

2 植物激素對耐鋁脅迫適應(yīng)性反應(yīng)的調(diào)控

2.1 植物激素對細胞壁修飾酶的調(diào)控

細胞壁是植物根系細胞阻止環(huán)境Al3+進入胞內(nèi)的重要物理屏障。進入根系細胞的Al3+大部分累積在細胞壁和質(zhì)膜的外表面，作為Al3+累積最主要的位點，細胞壁在鋁脅迫下的修飾和改變與其對鋁脅迫的適應(yīng)性密切相關(guān)。這個過程主要通過一系列的細胞壁修飾酶介導(dǎo)和調(diào)控，這些酶主要包括伸展蛋白（Expansin）、內(nèi)切-β-1,4 葡聚糖酶、木葡聚糖內(nèi)糖基轉(zhuǎn)移酶/水解酶（XET,XTH）和果膠甲基酯酶（PMEs）等［54］。

目前，已有大量研究表明鋁脅迫條件下這些細胞壁修飾酶的活性受到不同植物激素的直接或間接調(diào)控［26,30］。根據(jù)酸生長理論，生長素是調(diào)控細胞壁動態(tài)變化和細胞生長的關(guān)鍵因子。生長素通過細胞膜質(zhì)子泵ATP 酶的激活引起質(zhì)外體酸化，進而激活伸展蛋白使細胞壁結(jié)構(gòu)網(wǎng)絡(luò)中纖維和半纖維間的非共價鍵松弛，提高細胞壁的延展性，最后在細胞內(nèi)膨壓驅(qū)使下，促進細胞伸長［55］。細胞壁可塑性和延展性下降導(dǎo)致細胞生長受到抑制，是植物受到鋁毒脅迫的典型癥狀。在水稻試驗中發(fā)現(xiàn)，通過超表達編碼生長素轉(zhuǎn)運蛋白基因PIN2能夠明顯緩解鋁毒脅迫在根尖細胞誘導(dǎo)的這種癥狀［30］。XET/XTH 主要負責細胞壁中半纖維木葡聚糖聚合物的剪切和再連接的過程，而鋁毒脅迫會抑制這些細胞壁修飾酶的功能［56］。生長素處理會誘導(dǎo)根系伸長細胞細胞壁中的木葡聚糖的分解，分解后大量累積的木葡聚糖寡糖會改變細胞壁的結(jié)構(gòu)和延展性，進而抑制根細胞的生長。另外一種細胞壁修飾蛋白果膠甲酯酶（PMEs）是果膠代謝過程中的關(guān)鍵酶，通過催化果膠的去甲基影響細胞壁的組成和參與細胞壁的重構(gòu)，對細胞生長有重要作用。鋁脅迫下，植物根尖PMEs的表達量上升，使果膠去甲基化后成為含有大量游離羧基的果膠酸，鋁離子可以和這些果膠酸結(jié)合，從而使果膠變硬，進而抑制細胞生長，因此PME 活性與細胞壁鋁的積累量呈正相關(guān)，直接影響植物受鋁毒害的程度。在苜蓿中發(fā)現(xiàn)，外源生長素的應(yīng)用可以提高根系細胞壁果膠的甲基化水平，減少鋁離子在細胞壁的累積，進而緩解鋁毒害作用［57］。這些研究結(jié)果表明，生長素能夠通過改變細胞壁修飾蛋白表達水平或相關(guān)蛋白酶的活性，控制細胞壁結(jié)構(gòu)的動態(tài)變化，進而緩解鋁毒對植物根系生長的抑制作用。

乙烯在植物響應(yīng)鋁毒脅迫適應(yīng)反應(yīng)中也起到重要作用，通常暴露在鋁毒環(huán)境中幾分鐘內(nèi)，根尖的乙烯含量會迅速增加，同時誘導(dǎo)生長素含量上升，并出現(xiàn)明顯的根尖腫脹膨大等鋁毒害作用的癥狀［58］。擬南芥乙烯信號感知突變體ctl1具有同樣根尖腫脹的表型，而AtCTL1基因編碼蛋白在細胞壁的纖維素合成過程中起至關(guān)重要作用［59］。但是，乙烯在鋁脅迫條件下如何參與細胞壁修飾過程并不清楚。此外，脫落酸、細胞分裂素、茉莉酸等其他激素，在鋁毒脅迫條件下如何通過細胞壁修飾過程的調(diào)控來響應(yīng)植物對鋁毒脅迫反應(yīng)仍有待研究。

2.2 植物激素對活性氧代謝的調(diào)控

植物感知到鋁毒脅迫后會觸發(fā)許多復(fù)雜的信號網(wǎng)絡(luò)，其中包括活性氧（ROS）產(chǎn)生和各種激素含量的改變。這些激素和活性氧信號之間存在復(fù)雜的交互作用，共同介導(dǎo)植物應(yīng)對鋁毒脅迫適應(yīng)性反應(yīng)，進而在分子、生理水平對植物生長發(fā)育過程進行調(diào)控［60］。對幾種不同植物的研究發(fā)現(xiàn)，鋁毒脅迫誘導(dǎo)產(chǎn)生的活性氧會對植物體內(nèi)生長素的動態(tài)平衡產(chǎn)生影響［61-62］，這是由于產(chǎn)生的活性氧會導(dǎo)致部分生長素氧化和降解，并改變植物體內(nèi)生長素濃度梯度，進而影響生長素參與介導(dǎo)和調(diào)控的生長發(fā)育過程［32,63］。

也有研究表明，在鋁毒脅迫下，乙烯和活性氧共同參與調(diào)控植物根系伸長生長抑制。鋁毒脅迫下乙烯能夠通過激活NADPH 氧化酶進而促進根尖過渡區(qū)H2O2的合成，并對根系生長產(chǎn)生抑制［64］。在擬南芥乙烯信號不敏感突變體etr1-3和ein2-1中，大部分乙烯信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑被阻斷，鋁毒脅迫下基于乙烯途徑產(chǎn)生的H2O2大幅減少，相應(yīng)活性氧對根系生長抑制癥狀也得到明顯緩解［39］。與乙烯不同，外源細胞分裂素處理和較高水平的內(nèi)源細胞分裂素通過增加植株根系抗氧化酶系統(tǒng)活性的方式，緩解鋁毒脅迫誘導(dǎo)產(chǎn)生的活性氧對根系生長的抑制作用［47,65］。例如，擬南芥細胞分裂素相關(guān)的突變體和野生型比較試驗中，通過細胞分裂素氧化酶/脫氫酶抑制劑的使用，證實抑制細胞分裂素的降解能夠增強抗氧化酶的活性，進而緩解鋁毒脅迫產(chǎn)生的活性氧對根系的抑制作用［47］。與之類似，在鋁毒脅迫的蕎麥中發(fā)現(xiàn)，應(yīng)用外源脫落酸同樣能夠增加抗氧化酶的活性，減少根系細胞活性氧和脂質(zhì)過氧化水平，進而緩解鋁毒癥狀［13,66］。因此，可以推斷活性氧和生長素、乙烯、細胞分裂素、脫落酸等植株激素信號間的交互作用在植物響應(yīng)鋁毒脅迫的適應(yīng)性反應(yīng)和下游基因表達網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控過程中扮演重要角色。

2.3 植物激素對有機酸分泌的調(diào)控

在鋁脅迫下，植物根系通過分泌蘋果酸、檸檬酸、草酸等有機酸與土壤中鋁離子螯合形成無毒、穩(wěn)定的復(fù)合物，進而減輕鋁毒害作用，是植物最為重要的耐鋁機制［67-68］。植物激素信號能夠調(diào)控根系養(yǎng)分吸收和轉(zhuǎn)運的過程，特別是生長素、細胞分裂素和乙烯能夠通過調(diào)控植物根系形成更高密度的根毛和簇根來增加養(yǎng)分的吸收［69］。同時，植物激素也能夠調(diào)控根系分泌物的組成和數(shù)量，進而直接或間接促進土壤中養(yǎng)分動員，這些根系的改變多在植物受到金屬脅迫時發(fā)生，并通過這些改變影響根系對金屬元素的吸收［70］。Yang 等［33］研究表明鋁毒脅迫誘導(dǎo)的內(nèi)源生長素和外源生長素的供應(yīng)均與根系蘋果酸的分泌量呈顯著正相關(guān)，而使用鄰氨甲酰苯甲酸等外排性轉(zhuǎn)運蛋白抑制劑則能夠明顯減少根系蘋果酸的外排分泌。在擬南芥生長素信號突變體如向光性反應(yīng)缺失突變體nph4-1和生長素響應(yīng)因子突變體arf19-1中應(yīng)用外源生長素，以及在脫落酸不敏感突變體abi1-1中應(yīng)用外源脫落酸，均能顯著增強控制擬南芥蘋果酸分泌的耐鋁毒基因AtALMT的表達，增加植物蘋果酸外排分泌［71］。類似的還有，大豆在鋁脅迫條件下能夠通過誘導(dǎo)內(nèi)源生長素的產(chǎn)生或通過外源生長素的應(yīng)用上調(diào)GmMATE基因表達和激活質(zhì)膜質(zhì)子泵ATP 酶來誘導(dǎo)根系檸檬酸分泌和外排［72］。因此，植物激素通過對有機酸的外排調(diào)控，不僅可將土壤中鋁螯合形成穩(wěn)定的復(fù)合物，同時還可以改變根際pH 值來提高對鋁毒耐性。

3 不同植物激素在應(yīng)對鋁脅迫過程中的交互作用

在鋁脅迫下，生長素與乙烯、細胞分裂素等激素信號間存在協(xié)同或拮抗作用，這些激素的生物合成、運輸和累積將觸發(fā)一系列的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑參與植物根系對鋁脅迫耐受性機制的調(diào)控。多項研究表明，乙烯能夠促進生長素生物合成，再通過生長素輸入載體AUX1 途徑將合成的生長素從根尖運輸?shù)缴扉L區(qū)，進而對根系細胞生長產(chǎn)生抑制作用［73-75］。利用擬南芥乙烯信號突變體（etr1-3和ein2-1）和生長素極性運輸突變體（aux1-7和pin2）進行的試驗同樣也證實了乙烯和生長素共同參與鋁毒脅迫誘導(dǎo)根系伸長的抑制作用的調(diào)控，外源乙烯合成抑制劑的添加也能夠明顯減少根尖中鋁毒脅迫誘導(dǎo)生長素的累積［39］。同樣地，在鋁毒脅迫的大麥根系中，乙烯可以通過刺激生長素的合成以及調(diào)控生長素從根尖到根伸長區(qū)極向運輸過程，最終導(dǎo)致根系生長受到抑制［76］。

在鋁脅迫條件下，生長素與細胞分裂素間主要通過生長素響應(yīng)ARF 發(fā)生互作。鋁脅迫會誘導(dǎo)植物體內(nèi)生長素含量增加，并激活生長素信號途徑，然后通過轉(zhuǎn)錄因子ARF調(diào)控下游異戊烯基轉(zhuǎn)移酶（IPT）（細胞分裂素生物合成的關(guān)鍵限速酶）在根尖轉(zhuǎn)換區(qū)大量表達，導(dǎo)致該區(qū)域細胞分裂素大量合成和主根生長的抑制。同時，還發(fā)現(xiàn)在擬南芥IPT1、IPT5、IPT7基因的啟動子區(qū)域均存在保守的生長素響應(yīng)元件，ARF7可以直接結(jié)合在這3 個IPT基因的啟動子區(qū)，并在轉(zhuǎn)錄水平對其基因表達進行調(diào)控。因此，依賴于IPT合成途徑的細胞分裂素信號與ARF介導(dǎo)的生長素信號共同參與調(diào)控鋁毒脅迫誘導(dǎo)的根系抑制作用；同時，通過乙烯相關(guān)基因的功能缺失突變體的研究，還發(fā)現(xiàn)IPT基因在根尖轉(zhuǎn)換區(qū)對鋁脅迫的響應(yīng)同樣受到乙烯信號的調(diào)控，且乙烯在此過程中位于生長素的上游［47］。

以上研究表明，在鋁毒脅迫下，乙烯作用于生長素的上游，調(diào)控生長素的合成及其信號途徑下游反應(yīng)。同時，在鋁毒脅迫條件下，細胞分裂素和生長素間存在協(xié)同作用機制，細胞分裂素在生長素的下游，在鋁毒誘導(dǎo)生長素信號途徑中發(fā)揮重要作用。盡管還沒有直接證據(jù)表明細胞分裂素與乙烯間存在交互作用，但細胞分裂素仍有可能與乙烯信號間存在一種反饋調(diào)節(jié)機制，而細胞分裂素是否會對鋁毒誘導(dǎo)乙烯合成產(chǎn)生影響仍然有待研究。

4 展望

植物激素不僅在植物生長發(fā)育調(diào)控過程中起到至關(guān)重要的作用，同時在應(yīng)對包括鋁毒脅迫在內(nèi)的各種非生物逆境應(yīng)答反應(yīng)的信號傳遞過程中也扮演了重要角色。目前，生長素、乙烯、細胞分裂素、脫落酸及茉莉酸5 個主要植物激素均在應(yīng)對鋁毒脅迫過程中的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和適應(yīng)性反應(yīng)調(diào)控過程中起到至關(guān)重要的作用，對這些研究梳理總結(jié)將有助于我們更全面深入理解植物在應(yīng)對鋁脅迫反應(yīng)過程中植物激素的調(diào)控機制和作用，為今后在相關(guān)領(lǐng)域深入研究和選育更具耐鋁性的作物品種提供參考。除了以上5 個植物激素外，赤霉素、水楊酸、油菜素甾醇、多銨等也是重要的植物生長調(diào)節(jié)物質(zhì)，在植物生長發(fā)育和逆境脅迫反應(yīng)調(diào)控等方面發(fā)揮重要作用，這些激素在植物應(yīng)對鋁脅迫過程中是否也扮演重要調(diào)控作用還有待研究。植物激素主要通過對細胞壁修飾酶活性、活性氧代謝、有機酸分泌等重要生理過程調(diào)節(jié)來控制植物對鋁脅迫適應(yīng)性反應(yīng)，而同樣作為植物應(yīng)對鋁脅迫的重要適應(yīng)性反應(yīng)的內(nèi)部耐受機制，例如，內(nèi)源有機酸合成對Al3+螯合以及液泡對Al3+區(qū)隔化等解毒作用的具體調(diào)控機制仍然不清楚，植物激素是否參與這些過程的調(diào)控，相關(guān)研究工作仍有待開展。在不同植物激素相互作用方面，目前僅對生長素、乙烯和細胞分裂素3 個激素信號在調(diào)控植物響應(yīng)鋁脅迫反應(yīng)過程中的交互作用機制有少量認知，今后還應(yīng)更多聚焦于在鋁脅迫下多個激素信號途徑的精細交叉對話和相互作用上，通過對調(diào)控途徑網(wǎng)絡(luò)細節(jié)和關(guān)鍵節(jié)點基因功能解析，闡明控制作物耐鋁性狀的機制和途徑，為其應(yīng)用和轉(zhuǎn)化研究提供路線圖，提升作物應(yīng)對鋁脅迫適應(yīng)性，減少鋁毒對作物產(chǎn)量的負面影響。同時，目前大多研究仍主要在模式植物擬南芥中開展，而在約占全球耕地面積40%的酸性土壤中，大量作物受到鋁毒脅迫影響導(dǎo)致產(chǎn)量損失嚴重，因此應(yīng)該逐步擴展至這些農(nóng)作物上，通過針對性研究，為今后通過分子遺傳改良等手段提升作物耐鋁毒性狀提供理論基礎(chǔ)和技術(shù)支持。