陳 蔚,王維東,蔣嘉瑜,劉任濤

寧夏大學生態(tài)環(huán)境學院,西北土地退化與生態(tài)恢復國家重點實驗室培育基地,西北退化生態(tài)系統(tǒng)恢復與重建教育部重點實驗室, 銀川 750021

在半干旱區(qū),放牧作為主要的人類干擾方式,易導致草地生態(tài)系統(tǒng)發(fā)生極度退化和沙漠化,而封育管理是退化草地生態(tài)系統(tǒng)重要的生態(tài)恢復措施,能夠有效促進退化草地生態(tài)系統(tǒng)結構恢復[1—2]。在草地生態(tài)系統(tǒng)恢復過程中,枯落物分解是土壤碳素周轉和礦質養(yǎng)分循環(huán)的重要過程[3],也是釋放礦質養(yǎng)分供植物生長的重要生態(tài)過程,并由此影響草地生態(tài)系統(tǒng)凈生產(chǎn)力[4]。而封育管理可以通過改變植物枯落物組成[5]、土壤生物活動和生物活性[6]及非生物環(huán)境[7]直接或間接影響枯落物養(yǎng)分釋放過程,進而影響到退化草地生態(tài)系統(tǒng)的恢復進程。因此,研究放牧和封育管理對枯落物分解過程的影響規(guī)律,對于退化草地生態(tài)恢復、物質循環(huán)過程解析及采取有效的放牧管理措施均具有重要意義。

土壤動物作為枯落物重要的分解者,主要通過直接取食和間接捕食微生物2種途徑影響枯落物養(yǎng)分元素釋放[8]。目前有諸多關于土壤動物多樣性影響枯落物養(yǎng)分釋放動態(tài)的研究。Peng等[9]和王振海等[10]研究表明中小型土壤動物對枯落物分解及其養(yǎng)分元素釋放均表現(xiàn)出顯著促進作用。Jiang等[11]研究發(fā)現(xiàn),在枯落物基質性質的影響下,土壤動物對不同種枯落物的養(yǎng)分固定和釋放模式不同。Pablo等[12]發(fā)現(xiàn)土壤動物多樣性對枯落物碳、氮元素釋放主要會受到氣候和枯落物質量的調控。綜合分析表明,土壤動物會不同程度地促進枯落物分解過程中養(yǎng)分元素的釋放,而通過研究土壤動物對枯落物分解的生態(tài)功能可以進一步理解生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)循環(huán)與能量流動的內在機理。

國內外研究表明,放牧活動可以減少高質量的枯落物量[13]、加速枯落物破碎[14]和對土壤動物分布[15]產(chǎn)生直接影響。而在封育條件下,由于放牧干擾的減少,植被覆蓋度提高,光照條件降低[16],造成土壤動物數(shù)量發(fā)生改變,這必然影響到枯落物的養(yǎng)分釋放過程。但是目前關于放牧和封育管理對于半干旱草地養(yǎng)分釋放的影響機制尚不明確,且放牧和封育條件下土壤動物對不同植物組成的枯落物養(yǎng)分釋放過程影響的研究較少。因此,通過比較荒漠草原優(yōu)勢植物枯落物養(yǎng)分釋放對封育和放牧的響應,利用網(wǎng)孔分解袋法來完全或部分限制土壤動物進入,能夠揭示放牧和封育管理對于半干旱草地生物地球化學循環(huán)的內在機制,為研究草地封育條件下土壤動物在草地植物枯落物分解過程中的生態(tài)作用提供了有效途徑。

鑒于此,本研究以寧夏半干旱區(qū)植物賴草、牛枝子及其混合枯落物作為研究對象,采用網(wǎng)孔分解袋法研究放牧和封育管理下土壤動物對于不同植物枯落物養(yǎng)分動態(tài)變化特征及其影響機制。并且,通過不同功能群(豆科和非豆科)與混合植物枯落物處理,可以深入闡明不同枯落物分解過程對放牧和封育管理的響應規(guī)律,同時為草地管理與生態(tài)恢復措施提供科學依據(jù)。

1 研究區(qū)概況

本研究樣地位于寧夏鹽池縣東北部(37°49′ N,107°30′ E,海拔1348 m)。該區(qū)域屬中溫帶大陸性季風氣候。年平均氣溫為8.5 ℃,最低平均氣溫-8.7 ℃(1月),最高平均氣溫22.4 ℃(7月)。多年平均降水量281.7 mm,7—9月降水量占總降水量的60%。年實際蒸散2136 mm,年潛在蒸散1120 mm。主要的地帶性土壤類型有灰鈣土和黃綿土；非地帶性土壤類型為風沙土,土壤肥力低,結構疏松,易受風蝕侵蝕。在過度放牧條件下,草地幾無植被覆蓋,易發(fā)生退化、沙化。

本研究樣地包括相鄰的放牧和封育2種草地類型。放牧草地：通常在每年的6—9月進行季節(jié)性羊群放牧,放牧強度為重度放牧(11只/hm2)。放牧草地植被主要有賴草(Leymussecalinus)、豬毛菜(Salsolacollina)和白草(Pennisetumcentrasiaticum)。生長季前的植被覆蓋率<5%,生長季后約20%。

封育草地：于1993年,采取刺柵欄的圍欄管理措施,目前已封育23年,主要植被主要包括豬毛蒿(Artemisiascoparia)、山苦荬(Ixerischinensis)、牛枝子(Lespedezapotaninii)、草木樨狀黃芪(Astragalusmelilotoides)。生長季前植被覆蓋率為20%,生長季后約為60%。

2 研究方法

2.1 枯落物樣品采集與布設

于2017年10月,在放牧和封育草地中,采用樣方法(50 cm×50 cm),用剪刀齊地面采集賴草和牛枝子2種優(yōu)勢植物,帶回實驗室置于65 ℃下24 h烘干至質量恒定,以調查自然條件下賴草和牛枝子地上枯落物生物量分布特征及二者混合物比例。最后,依據(jù)分解袋規(guī)格(10 cm×10 cm)、樣方面積以及枯落物地上生物量分布特征,得出分解袋中枯落物質量為10 g。

將上述烘干后的枯落物剪短至5 cm左右,按照賴草、牛枝子(牛枝子為枝和葉均勻的混合物,保證分解袋中比例一致)及二者混合物(4:3)分別稱量10 g,裝入網(wǎng)孔大小為30目和250目2種型號的網(wǎng)孔分解袋中[17](30目網(wǎng)孔允許中小型節(jié)肢動物如螨類、跳蟲等進入?yún)⑴c枯落物分解,250目網(wǎng)孔僅允許微生物進入?yún)⑴c枯落物分解),為了防止枯落物損失,貼近地表的枯落物網(wǎng)孔為250目。每種網(wǎng)孔分解袋有3個重復。

首先,在各個分解袋內放入刻有編碼的標簽,做好記錄。然后,將分解袋按9行×15列方式平鋪至研究樣地中,枯落物網(wǎng)袋之間的間隔為10 cm,以保證分解袋所在環(huán)境條件基本一致。2個樣地總共鋪設分解袋180個。自放分解袋之日(2017年9月24日起),分別于非生長季(2018年5月21日和2019年5月18日)、生長季(2018年9月28日和2019年9月28日)進行取樣。取樣5次，共取樣180袋(3種處理×3個重復×2種網(wǎng)孔×2種生境×5次取樣)。

2.2 枯落物樣品收集與分析

每次取分解袋時,按照同樣的順序從放牧、封育樣地中取回樣品36袋(3種處理×2種網(wǎng)孔×3個重復×2種生境)。具體取樣措施為：首先用毛筆小心刷除粘附在分解袋表面的沙土,將枯落物分解袋裝入信封,保存在恒溫箱內,帶回實驗室；然后取出分解袋中枯落物樣品,去除砂粒等雜質后置于65 ℃下烘干至恒重,記錄干重；最后,將樣品粉碎用于測定其營養(yǎng)元素含量,每袋枯落物中每種元素指標重復測量3次取平均值。

本實驗中,枯落物全碳(%)采用重鉻酸鉀-硫酸氧化法測定[18],枯落物營養(yǎng)元素中的全氮(%)采用凱氏定氮法測定[18],全磷(%)采用鉬銻抗比色法測定[18],木質素和纖維素含量采用由Van Soest改進的范式法進行測定[19]。

2.3 土壤動物樣本采集與鑒定

將分解袋內的枯落物放置于改良的Tullgren干漏斗中,分離提取中小型土壤節(jié)肢動物,并保存于濃度為75%的酒精溶液中。在體式顯微鏡(OLYMPUS SZX16)和正置顯微鏡(MOTICDMB1- 223)下進行土壤動物計數(shù)和分類鑒定,并參照《中國土壤動物檢索圖鑒》[20]和《蜱螨學》[21]鑒定到科水平。以便計算土壤動物多樣性指數(shù)。

2.4 土壤樣品采集與分析

每次枯落物采樣均進行土壤樣品的采集。首先,在分解袋貼地表處采用地溫計測定土壤溫度(℃)。然后,用鋁盒取1/3的土壤樣品(0—10 cm),以測定土壤含水量；最后,用小鏟將其余2/3的土壤樣品(0—10 cm)取回放在自封袋中帶回實驗室。自然風干后的土壤過2 mm土壤篩,去除樹根等雜質,以測定土壤pH、電導率和粒徑組成；將土壤研磨后過0.01 mm篩,以測定土壤全碳(SC)和土壤全氮(SN)。

土壤含水量(%)采用烘干稱重法進行測定。土壤pH(2.5∶1水土比懸液)和電導率(5:1水土比浸提液；μs/cm)分別采用酸度計法和電極法進行測定。土壤全碳(%)采用重鉻酸鉀-硫酸氧化法測定[18],全氮(%)采用凱氏定氮法測定[18]。土壤粒徑采用Mastersizer 3000激光衍射粒度分析儀測定。

2.5 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計分析

采用土壤動物個體密度、類群數(shù)和Shannon-Wiener指數(shù)(H′)來描述動物群落。采用枯落物碳、氮和磷元素相對殘留量描述不同分解時間下枯落物養(yǎng)分釋放速率。采用土壤動物貢獻率描述枯落物養(yǎng)分釋放過程中土壤動物的分解作用。計算公式如下[22—23]:

H′=-∑PilnPi(i=1,2,3,…,S)

(1)

式中,Pi為第i類群節(jié)肢動物的相對密度。i為每個枯落物袋內的動物個體數(shù),S為土壤動物類群數(shù)。

(2)

式中,E為枯落物養(yǎng)分元素殘留率,C0為養(yǎng)分元素的初始濃度,Ct為t時取樣養(yǎng)分濃度,M0為初始質量(g),Mt為t時取樣時枯落物質量(g)。

(3)

式中,(ML30-ML250)為最終采樣時30目與250目分解袋養(yǎng)分元素損失率的差值，MLtotal為在最終采樣時從30孔徑中獲得的枯落物質量損失率。

采用單因素方差檢驗放牧和封育處理下,植物枯落物中土壤動物隨分解時間的多樣性分布以及對枯落物分解碳、氮和磷元素釋放的影響。采用Pearson相關性系數(shù)檢驗放牧和封育條件下不同植物枯落物養(yǎng)分元素與土壤動物多樣性之間的關系。采用Mantel檢驗基于放牧和封育管理下環(huán)境因子對枯落物養(yǎng)分釋放的影響。通過對數(shù)轉化后的數(shù)據(jù)采用PCA主成分分析檢驗基于生境差異下放牧和封育管理因子對枯落物養(yǎng)分釋放的影響。其中,固定效應包括放牧和封育處理,在分解周期內,枯落物類型和土壤動物處理作為隨機效應嵌套在區(qū)間內。交互作用和主要效應的顯著性為α=0.05。在進行參數(shù)分析之前,所有數(shù)據(jù)都進行了正態(tài)性檢驗。在Origin 2018和R 3.4.0軟件中進行統(tǒng)計分析與作圖。

3 結果與分析

3.1 枯落物基質初始含量及樣地土壤理化性質

表1中,3種枯落物基質初始含量存在顯著差異。初始氮含量表現(xiàn)為賴草顯著高于牛枝子,而混合物居中(P<0.05)；初始磷含量表現(xiàn)為賴草和混合物均顯著高于牛枝子(P<0.05),而前者無顯著差異；初始木質素和纖維素含量均表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草,而混合枯落物居中(P<0.05)。

表1 不同類型植物枯落物基質初始含量Table 1 The initial quality of different types of plant litter

在放牧和封育樣地中,土壤理化性質存在顯著差異(表2)。在枯落物分解過程中,土壤含水量、全碳、全氮、黏粒、粉粒均表現(xiàn)為封育草地顯著高于放牧草地,而土壤pH、電導率以及土壤砂粒含量表現(xiàn)為封育草地顯著低于放牧草地(P<0.05)。

表2 封育和放牧樣地枯落物袋下土壤理化性質Table 2 The physiochemical properties of soil under litter bags in enclosure and grazing grassland

3.2 封育和放牧樣地枯落物土壤動物群落組成多樣性分布

由表3可知,不同生境下不同種植物枯落物中土壤動物組成具有顯著差異。3種處理的枯落物均表現(xiàn)為封育樣地中的土壤動物類群數(shù)顯著高于放牧樣地。封育管理下,牛枝子中有14個類群,其中優(yōu)勢類群、常見類群和稀有類群分別為5、6和3類,優(yōu)勢類群為腐食性的垂盾甲螨屬、矮蒲螨科、絨螨科和棘跳科,以及捕食性的鐮鰲螨科；賴草中有17個類群,其中優(yōu)勢類群、常見類群和稀有類群分別為3、10和4類,優(yōu)勢類群為腐食性的垂盾甲螨屬和矮蒲螨科,以及捕食性的鐮鰲螨科；混合枯落物中有17個類群,其中優(yōu)勢類群、常見類群和稀有類群分別為3、12和2類,優(yōu)勢類群為垂盾甲螨屬和矮蒲螨科,以及捕食性的肉食螨科。

表3 放牧和封育生境下不同種枯落物土壤節(jié)肢動物個體數(shù)Table 3 Individual of litter arthropod of different species litter under grazing and enclosure management

放牧管理下,牛枝子枯落物中有12個類群,其中優(yōu)勢類群、常見類群和稀有類群分別為3、4和5類,優(yōu)勢類群為腐食性的垂盾甲螨屬和矮蒲螨科,以及捕食性的鐮鰲螨科；賴草中有11個類群,其中優(yōu)勢類群、常見類群和稀有類群分別為2、6和3類,優(yōu)勢類群為腐食性的垂盾甲螨屬和矮蒲螨科。混合枯落物中有10個類群,其中優(yōu)勢類群、常見類群和稀有類群分別為3、3和4類,優(yōu)勢類群為腐食性的垂盾甲螨屬和矮蒲螨科,以及捕食性的鐮鰲螨科。

3.3 基于網(wǎng)孔分解袋的封育和放牧樣地中枯落物養(yǎng)分元素變化特征

通過多因素方差分析(表4),封育和放牧生境對賴草中氮和磷元素殘留率(FN=6.212,P=0.037；FP=10.612,P=0.012)以及牛枝子枯落物的磷元素殘留率(FP=5.582,P=0.041)、混合枯落物的氮元素殘留率(FN=24.178,P<0.001)產(chǎn)生顯著影響。土壤動物僅對牛枝子枯落物中碳元素殘留率(FN=13.651,P=0.006)產(chǎn)生顯著影響,而土壤動物和生境處理的交互作用僅對牛枝子枯落物中碳和氮元素殘留率(FC=13.547,P=0.006；FN=5.605,P=0.045)產(chǎn)生顯著影響。

表4 生境、土壤動物對枯落物碳、氮和磷元素殘留率影響的多因素方差分析Table 4 Multivariate ANOVA testing the effects of habitat (H), mesh (M) and their interaction (H×M) on litter C, N and P remaining rate

封育和放牧生境中有無土壤動物參與對枯落物碳元素釋放量的影響較小(圖1)。但兩種網(wǎng)孔處理下的混合枯落物氮元素殘留率均表現(xiàn)為封育顯著高于放牧樣地,而賴草磷元素殘留率均表現(xiàn)為放牧顯著高于封育樣地。且有中小型土壤動物參與的賴草氮元素殘留率和牛枝子磷元素殘留率均表現(xiàn)為放牧顯著高于封育樣地。

圖1 放牧和封育生境下不同網(wǎng)孔枯落物碳、氮和磷元素殘留率Fig.1 C, N and P remaining rate of plant litter from different mesh-size litterbags in grasslands under grazing and enclosure management不同小寫字母表示不同生境不同網(wǎng)孔枯落物之間差異顯著(P<0.05)

在封育樣地,碳和氮元素釋放量的土壤動物貢獻率(Pfau)表現(xiàn)為3種枯落物間均無顯著差異(表5),磷元素釋放量的Pfau表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草和混合枯落物,而后兩者間無顯著差異(P<0.05)。而在放牧樣地,碳元素釋放量的Pfau表現(xiàn)為3種枯落物間均無顯著差異(P>0.05)；氮元素釋放量的Pfau表現(xiàn)為賴草顯著低于牛枝子和混合枯落物,而后兩者間無顯著差異(P<0.05)；而磷元素釋放量的Pfau表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草和混合枯落物,而后兩者間無顯著差異(P<0.05)。3種類型的枯落物中,賴草枯落物中氮元素釋放量的Pfau表現(xiàn)為封育顯著高于放牧樣地(P<0.05),而牛枝子和混合枯落物中磷元素釋放量的Pfau均表現(xiàn)為放牧顯著高于封育(P<0.05)。

表5 放牧和封育生境下3種枯落物中土壤動物對碳、氮和磷元素釋放的貢獻率Table 5 Contribution rate of litter arthropods to C, N and P release of plant litter under grazing and enclosure managements

3.4 基于物種組成的封育和放牧樣地中枯落物元素分解變化特征

通過多因素方差分析(表6),枯落物種類對不同網(wǎng)孔下植物枯落物氮元素(F30=18.395,P<0.001；F250=24.181,P<0.001)以及磷元素釋放量(F30=4.267,P=0.04；F250=15.353,P<0.001)的影響均顯著。而封育和放牧生境對僅微生物參與的枯落物碳元素和磷元素(FC=5.157,P=0.031；FP=4.404,P=0.048)的影響顯著。封育和放牧生境與枯落物種類的交互作用對有中小型土壤動物參與的枯落物氮元素和僅微生物參與的枯落物碳元素的影響顯著(FN=3.540,P=0.042；FC=1.670,P=0.020)。

表6 生境、物種對枯落物碳、氮和磷元素殘留率影響的多因素方差分析Table 6 Multivariate ANOVA testing the effects of habitat (H), species (S) and their interaction (H×S) on litter C, N and P remaining rate

不同物種處理下封育和放牧生境中的碳、氮和磷元素殘留率均存在顯著差異(圖2)。封育樣地中,僅微生物參與的枯落物氮和磷元素殘留率表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草和混合物,后兩者間無顯著差異(P<0.05)。中小型土壤動物參與的枯落物氮元素殘留率表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草和混合物,而后兩者間無顯著差異(P<0.05),磷元素殘留率表現(xiàn)為牛枝子和混合物顯著高于賴草,而前兩者間無顯著差異(P<0.05)。放牧樣地中,僅微生物參與的枯落物碳和磷元素殘留率均表現(xiàn)為牛枝子顯著高于混合物,而賴草居中(P<0.05)；氮元素殘留率表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草和混合物,后兩者間無顯著差異(P<0.05)。而中小型土壤動物參與的枯落物氮和磷元素殘留率表現(xiàn)為牛枝子顯著高于混合物,而賴草居中(P<0.05)。

圖2 放牧和封育生境下不同物種枯落物碳、氮和磷元素殘留率Fig.2 C, N and P remaining rate of plant litter under grazing and enclosure management不同小寫字母表示不同物種枯落物之間差異顯著(P<0.05)

3.5 枯落物養(yǎng)分釋放與土壤動物分布及環(huán)境因素的關系

通過Mantel檢驗發(fā)現(xiàn)(圖3),封育樣地中,枯落物碳元素釋放量與土壤pH、電導率以及土壤動物密度存在強相關性,與土壤全碳、全氮含量以及土壤動物豐富度存在弱相關性；而枯落物氮元素釋放量僅與pH存在強相關性,與土壤電導率存在弱相關性；枯落物磷元素釋放量與pH、土壤砂粒含量存在強相關性,與土壤動物密度、土壤電導率、黏粒以及粉粒存在弱相關性。放牧樣地中,枯落物碳元素釋放量與土壤pH、含水量以及土壤動物Shannon-Wiener指數(shù)存在強相關性,與土壤動物豐富度存在弱相關性；而枯落物氮元素釋放量與pH、含水量以及土壤黏粒含量存在強相關性；枯落物磷元素釋放量與pH、土壤粉粒以及砂粒含量存在強相關性。

圖3 放牧和封育下枯落物碳、氮和磷元素釋放與環(huán)境因子的關系Fig.3 The mantel test with the litter arthropods diversity and environment factors under enclosure and grazing managementDensity 土壤動物密度Density of litter arthropods；Richness：土壤動物類群數(shù)Richness of litter arthropods；H′：Shannon-wiener指數(shù)Shannon-wiener index；SM：土壤含水量Soil moisture；pH:土壤pH Soil pH；EC：土壤電導率 Soil electric conductivity；TC：土壤全碳 Soil total carbon；TN：土壤全氮 Soil total nitrogen；Clay：土壤黏粒 Soil clay；Silt：土壤粉粒 Soil silt；Sand：土壤砂粒Soil sand；LC：枯落物全碳 Litter total carbon；LN：枯落物全氮 Litter total nitrogen；LC：枯落物全磷 Litter total phosphorus

通過將封育和放牧樣地中枯落物養(yǎng)分釋放、土壤動物多樣性以及土壤理化性質在內的14個因素進行PCA分析,并剔除了ASV<0.05的指標。由圖4發(fā)現(xiàn),枯落物碳殘留量與土壤動物Shannon-wiener指數(shù)、類群數(shù)以及土壤氮含量、pH、電導率、黏粒以及砂粒在PC1中貢獻最多(54.3%)。PC2中枯落物氮殘留量與土壤動物密度以及土壤含水量、粉粒的貢獻最多(25.0%)。封育樣地的PC1和PC2得分均顯著高于放牧樣地(Wilcoxon秩和檢驗,P<0.001)。

圖4 封育和放牧處理下枯落物養(yǎng)分釋放與環(huán)境因子的主成分分析Fig.4 Principal components analysis of litter nutrient release with environment factors under grazing and enclosure management

4 討論

4.1 基于網(wǎng)孔分解袋的放牧和封育管理對植物枯落物碳、氮和磷元素釋放的影響

基于不同網(wǎng)孔分解袋處理研究枯落物元素釋放量與土壤動物的關系,可以有效明確中小型土壤動物在半干旱區(qū)生態(tài)系統(tǒng)中的生態(tài)作用[24]。本研究中,土壤動物對枯落物養(yǎng)分元素最終殘留率的影響較小(表3),表明在半干旱地區(qū)土壤動物對枯落物中元素的最終釋放量這一節(jié)點上的作用有限,這與濕潤地區(qū)的釋放效果不同[25]。同時亦說明在荒漠草原生態(tài)系統(tǒng)中物種組成“單一”的土壤動物多樣性對枯落物元素釋放量的生態(tài)效應較弱[26]。但是通過5次取樣的枯落物元素釋放率變化特征和土壤動物多樣性分布的Mantel檢驗和PCA分析發(fā)現(xiàn)(圖3；圖4),枯落物碳、氮和磷元素釋放與土壤動物分布存在顯著相關。眾多研究表明,土壤動物主要通過兩個方面影響枯落物元素釋放：1)腐食性土壤動物(如垂盾甲螨屬等)可以取食枯落物直接促進元素的釋放[24,27]；2)土壤動物還可以通過復雜的土壤微食物網(wǎng)間接連接土壤動物與枯落物分解,進而會影響枯落物元素釋放過程[28]。綜合本研究結果表明,半干旱荒漠草原生態(tài)系統(tǒng)中土壤動物對枯落物元素釋放的調控可能更多來自其間接作用的影響,即土壤環(huán)境潛在變化影響土壤微食物網(wǎng)結構而間接改變枯落物元素釋放過程,但由于這一分解過程過于緩慢而整體上對枯落物養(yǎng)分元素最終殘留率產(chǎn)生的影響較小。同時,本研究進一步表明研究枯落物的分解過程在整個時間尺度上應該是連續(xù)性的[9]。

本研究發(fā)現(xiàn),土壤動物所介導的枯落物元素釋放過程受到封育和放牧的影響(表3),且這種影響在放牧干擾下更加深刻。分析其主要原因在于放牧干擾會直接導致pH和土壤結構變化而顯著降低土壤動物多樣性(表2；圖3),從而導致放牧顯著減弱了枯落物分解與土壤動物間的直接聯(lián)系[29],削弱了枯落物的養(yǎng)分元素釋放進程。本研究中放牧和封育管理對枯落物中碳元素釋放的影響較小,但顯著影響氮和磷元素釋放(表3)。碳元素的礦化為土壤生物活動提供能量來源,在一定程度上反映了枯落物分解過程中的生物活性[30]。但碳元素作為2種試驗物種的主要成分(表1),容易受到非生物(如降水、光照等)和生物(土壤動物、微生物)等理化性質的共同影響(圖3)[24,31],這可能削弱了放牧干擾所帶來的直接影響。并且,30目網(wǎng)孔中賴草枯落物氮元素殘留率表現(xiàn)為放牧顯著高于封育,分析原因在于放牧導致樣地中土壤性質如含水量等變化而降低了N元素釋放(圖3)。有研究表明,土壤水分降低會減緩枯落物的淋溶速率[32]；同時會顯著威脅彈尾目等對土壤濕潤度依賴較高的腐食性節(jié)肢動物生存[33]。但2種網(wǎng)孔下的混合枯落物中氮元素殘留率均表現(xiàn)為放牧顯著低于封育樣地,這表明放牧干擾以及土壤動物活動顯著促進了混合枯落物氮元素釋放(圖1)。一方面,食草動物的排泄活動會有效促進土壤和枯落物中微生物活性的增加[16]；另一方面,干擾所帶來的土壤擾動和低肥力環(huán)境會促使更多的土壤微生物向穩(wěn)定的枯落物環(huán)境中遷移,與混合枯落物中的多樣化資源以及土壤動物群落構建復雜的微食物網(wǎng),從而反過來抵抗放牧干擾所帶來的不利影響[34]。另外,放牧干擾會影響混合效應進而促進混合枯落物分解?；旌峡萋湮锓纸膺^程中會發(fā)生種間相鄰凋落物的養(yǎng)分傳遞,而高質(高C/N；低木質素含量)高量(4:3比例)的賴草凋落物在釋放過程中會通過水膜滲透或者菌絲連接將養(yǎng)分傳遞給相鄰性質較差的牛枝子凋落物,放牧所介導的分解者分布格局會間接加強凋落物環(huán)境中的養(yǎng)分轉移效率[21],從而有效促進混合枯落物中氮元素的釋放。本研究中,2種網(wǎng)孔處理下的賴草和牛枝子枯落物磷元素殘留率均表現(xiàn)為放牧顯著高于封育(圖1)。有研究顯示,磷釋放的直接影響更多是取決于微生物活性和土壤環(huán)境[35]。而在本研究中,放牧顯著降低了土壤肥力(表2),不利于土壤生物的繁殖[36],這也同樣解釋了磷元素受到土壤動物多樣性的影響并不顯著(圖3)。

通過分解袋法量化土壤動物的貢獻率有助于深入了解植物枯落物養(yǎng)分釋放過程的內在機理。本研究中,土壤動物促進了枯落物碳元素養(yǎng)分釋放(表5)。龍健等[37]的研究發(fā)現(xiàn)土壤動物的破碎作用優(yōu)先作用于枯落物中的淋溶性碳水化合物,這更加有利于淋溶和微生物的分解。但放牧樣地中賴草枯落物的氮元素養(yǎng)分釋放土壤動物貢獻率為-6.72(表5),這表明土壤動物對半干旱區(qū)賴草枯落物的氮素分解以負效應占主導,此時枯落物分解可能主要受其它因素如微生物等的調控[38]。有研究表明,放牧有利于活化土壤微生物,從而有助于枯落物中氮元素富集[38]。同時,賴草枯落物中難分解物質較少,其養(yǎng)分分解更多的依賴于微生物作用,這會導致富集效果更顯著[39]。本研究中,放牧樣地顯著促進了賴草和混合物中磷元素釋放,但在封育樣地中表現(xiàn)為抑制作用(表5)?？赡艿脑蛟谟诜拍粮蓴_顯著降低了土壤動物類群和多樣性分布(表3),反而會促進枯落物中微生物多樣性的增加,有利于賴草和混合枯落物的磷元素釋放[40]。而牛枝子枯落物中土壤動物貢獻率在放牧和封育樣地中差異較小,原因在于土壤動物對難分解枯落物的促進作用更顯著[26]。

4.2 基于物種組成差異的放牧和封育管理對植物枯落物碳、氮和磷元素釋放的影響

研究表明,不同種枯落物往往由于化學組成不同,以及土壤動物的取食習性,從而造成元素釋放速率存在顯著差異[41]。本研究中,通過對枯落物碳、氮和磷元素相對殘留率分析發(fā)現(xiàn),不同種枯落物在有無中小型土壤動物參與下的元素釋放速率存在顯著差異,表明物種差異同樣顯著影響半干旱區(qū)優(yōu)勢枯落物的元素分解(圖2,表6)。其中,僅微生物參與的枯落物碳元素殘留率在放牧和封育樣地中的差異不顯著,3種枯落物的初始碳元素均無顯著差異(表1),且與碳元素在枯落物中的主要存在形式相關[34]。而中小型土壤動物參與的牛枝子枯落物中碳元素殘留率顯著高于賴草和混合枯落物,原因在于沒有土壤動物的破碎作用,低質量枯落物的分解顯著降低。在放牧和封育樣地中,氮元素釋放均表現(xiàn)為牛枝子顯著高于賴草和混合枯落物(圖2,表6),主要原因在于與賴草枯落物化學組成不同,牛枝子中的木質素、纖維素等難分解物質含量較高(表1),不利于土壤生物區(qū)系的分解[42]。而混合枯落物中氮元素的釋放與枯落物物種之間的元素轉移有密切關系。氮含量差異較大的混合枯落物分解會造成高質量枯落物氮含量向低質量枯落物轉移,這種氮元素的轉移主要以氨基酸的形式通過真菌內生菌作用的[24],從而會直接促進穩(wěn)定環(huán)境下混合枯落物氮元素的分解。不同于封育管理,放牧干擾會導致土壤中氮含量顯著減少(表2),而土壤肥力的顯著降低可能會在釋放初期促進混合枯落物的相鄰效應,從而間接加強枯落物元素釋放[43],同時放牧樣地中食草動物的活動有效活化了向枯落物而不是土壤中轉移的微生物群,這進而促進了枯落物的混合效應[44]。磷元素殘留率在放牧樣地表現(xiàn)為牛枝子顯著高于混合物,賴草居中。原因在于磷同樣作為限制性元素,能夠為枯落物元素釋放過程中的微生物提供大量的三磷酸腺苷,有利于微生物進行代謝活動[45],這與氮元素釋放過程相一致。不同的是,放牧樣地中混合枯落物磷分解速率最快,表明相比于單一物種,資源的異質性變化不僅通過生物多樣性間接緩解外來干擾所造成的影響[34],且顯著促進了混合枯落物的磷元素釋放。綜合分析表明,放牧和封育管理下,枯落物化學組成深刻影響?zhàn)B分元素的釋放,而放牧干擾可以通過調控混合枯落物中的分解者格局影響相鄰效應,間接改變枯落物間的元素傳遞進而促進釋放。

本研究中,土壤動物多樣性對單一枯落物的碳和氮元素的釋放具有更強的促進作用(表5,圖3),可能的原因在于枯落物中磷元素主要作為微生物生存代謝的重要來源,主要通過土壤動物的間接取食而存在相關聯(lián)系,這與碳、磷元素釋放效應不同[42]。這一發(fā)現(xiàn)仍有待于進一步深入探索。但通過PCA分析進一步發(fā)現(xiàn),土壤養(yǎng)分同樣作為抑制或促進枯落物元素釋放的重要調節(jié)因子,能夠為土壤動物等分解者提供一個平衡的營養(yǎng)池,從而間接影響枯落物元素釋放[44]。但研究發(fā)現(xiàn)放牧和封育樣地中枯落物碳、氮和磷元素釋放的影響規(guī)律存在顯著差異。有研究表明,放牧干擾對土壤微生境的破壞直接造成土壤動物多樣性的顯著變化,簡化了土壤食物網(wǎng),減弱了單一枯落物-土壤動物-土壤之間的聯(lián)系[46],這與本研究結果相吻合。兩種生境同樣促進了枯落物養(yǎng)分元素釋放(圖1；圖2),但是放牧可能更多的來自于食草動物對枯落物分解的直接作用,如踐踏效應以及排泄行為加速或緩解枯落物的元素釋放,而封育樣地相對有利和穩(wěn)定的土壤環(huán)境則適合土壤動物定殖,進而通過土壤微食物網(wǎng)結構改變而影響枯落物的分解和元素釋放過程[47]。

5 結論

綜合分析表明,枯落物物種特性是影響單一枯落物氮、磷元素分解的主要因素,中小型土壤動物通過影響元素釋放過程顯著驅動了難分解枯落物的分解。受枯落物物種特性和生物及非生物因素的共同作用,放牧通過混合非加性效應顯著加速了混合枯落物中氮、磷元素的釋放。封育管理創(chuàng)造相對穩(wěn)定且適合土壤動物定殖的土壤環(huán)境,從而通過土壤微食物網(wǎng)促進枯落物的元素釋放；而放牧干擾破壞了土壤環(huán)境,顯著弱化土壤-土壤動物-枯落物之間的聯(lián)系,不利于土壤生物生存,其主要通過踐踏效應以及排泄行為促進枯落物碳、氮和磷元素釋放。