陳素梅,王新慧,李菲,周李杰,蔣甲福,管志勇,陳發(fā)棣

(南京農(nóng)業(yè)大學(xué)作物遺傳與種質(zhì)創(chuàng)新國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部景觀設(shè)計(jì)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/國(guó)家林業(yè)和草原局華東地區(qū)花卉生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/園藝學(xué)院,江蘇 南京 210095)

據(jù)統(tǒng)計(jì),全球有超過(guò)8億公頃的土地受到鹽害嚴(yán)重影響,占世界土地總面積的6%以上。鹽脅迫會(huì)導(dǎo)致離子毒害和滲透脅迫,進(jìn)而導(dǎo)致營(yíng)養(yǎng)虧缺、氧化損傷等,嚴(yán)重抑制植物生長(zhǎng),影響其產(chǎn)量甚至存活。土壤鹽漬化已成為植物面臨的主要非生物脅迫因素之一[1-2]。脫落酸(ABA)作為重要的植物激素,是鹽脅迫應(yīng)答過(guò)程的重要信號(hào)之一,其合成和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)路徑在鹽脅迫應(yīng)答中的作用一直是研究的熱點(diǎn)[2-3]。熱休克蛋白/熱激轉(zhuǎn)錄因子(HSP/HSF)分子伴侶為植物熱激脅迫響應(yīng)(heat shock response,HSR)的主要成員,在植物應(yīng)答熱脅迫中發(fā)揮著重要的作用;近期,分子伴侶信號(hào)中部分HSF成員在鹽脅迫中的作用逐步被認(rèn)識(shí)[4-5]。同時(shí),表觀修飾在鹽脅迫耐性中的作用也逐步被認(rèn)識(shí)[6]。植物對(duì)鹽脅迫的應(yīng)答涉及多種信號(hào)的共同作用[7]?？偨Y(jié)ABA信號(hào)路徑及其與HSP/HSF分子伴侶信號(hào)路徑以及表觀修飾等協(xié)同調(diào)控鹽脅迫應(yīng)答中的研究進(jìn)展,對(duì)于綜合理解植物應(yīng)答鹽脅迫的機(jī)制具有重要意義。

1 鹽脅迫對(duì)植物的傷害

高鹽會(huì)減緩植物生長(zhǎng),嚴(yán)重時(shí)導(dǎo)致植物死亡。鹽脅迫不僅導(dǎo)致植物根系吸水能力下降,還通過(guò)蒸騰作用致使葉片細(xì)胞受損,影響植物長(zhǎng)勢(shì)[8]。土壤中Na+的大量積累會(huì)破壞植物體內(nèi)離子動(dòng)態(tài)平衡,從而誘導(dǎo)植物產(chǎn)生一系列脅迫響應(yīng)如滲透脅迫、離子脅迫等。鹽脅迫下過(guò)多的Na+還會(huì)導(dǎo)致植物體內(nèi)K+匱乏,抑制K+參與的多種生命活動(dòng)過(guò)程,因此,植物細(xì)胞內(nèi) Na+和K+的動(dòng)態(tài)平衡是衡量植物耐鹽能力的重要標(biāo)志之一[9]。鹽脅迫下,植物對(duì)某些離子如Ca2+、Mg2+等吸收能力下降,造成營(yíng)養(yǎng)虧缺[10-11]。高鹽環(huán)境下,植物體內(nèi)活性氧(ROS)大量積累,細(xì)胞膜流動(dòng)性降低,細(xì)胞膜透性增加,膜系統(tǒng)代謝紊亂,最終造成嚴(yán)重的氧化損傷[12-13]。此外,在脅迫初期,鹽可以引起植物氣孔關(guān)閉,胞間CO2濃度降低;脅迫后期,葉綠體受到損傷,葉綠素合成受阻,從而影響光合作用,導(dǎo)致生物量下降,植物生長(zhǎng)緩慢甚至死亡[14-15]。

鹽脅迫是觀賞植物的主要非生物脅迫之一,會(huì)限制其生長(zhǎng),降低觀賞品質(zhì),嚴(yán)重時(shí)甚至導(dǎo)致其死亡。菊花(Chrysanthemummorifolium)作為中國(guó)十大傳統(tǒng)名花和世界四大切花之一,其在生產(chǎn)過(guò)程中常遭受土壤次生鹽漬化危害。鹽脅迫會(huì)破壞菊花體內(nèi)離子平衡,進(jìn)而造成營(yíng)養(yǎng)虧缺,影響菊花生長(zhǎng)發(fā)育。鹽脅迫使菊花葉綠素降解,光合作用下降,觀賞價(jià)值和食用價(jià)值等降低。高鹽環(huán)境下,ROS的過(guò)量積累會(huì)造成嚴(yán)重的氧化損傷,甚至危害菊花存活[16]。同樣,月季(Rosahybrida)、百合(Liliumlancifolium)等觀賞植物在生產(chǎn)中也會(huì)遭受到土壤鹽漬化的危害。鹽脅迫嚴(yán)重影響月季、百合等切花品質(zhì),造成植物生長(zhǎng)不良,病蟲害加劇,降低其觀賞效果,同時(shí)鹽脅迫還會(huì)嚴(yán)重制約月季等在景觀綠化中的應(yīng)用[17-18]。

2 ABA信號(hào)路徑啟動(dòng)基因轉(zhuǎn)錄應(yīng)答鹽脅迫

目前已有研究表明多種信號(hào)參與了植物鹽脅迫應(yīng)答[2-6]。鹽可以通過(guò)植物根部的非選擇性陽(yáng)離子通道(non-selective cation channel,NSCC)進(jìn)入細(xì)胞,NSCC受不同的鹽誘導(dǎo)信號(hào)調(diào)節(jié),例如Ca2+、3,5-環(huán)鳥苷單磷酸(cGMP)和ROS等[6,19],啟動(dòng)的鈣信號(hào)通過(guò)NADPH氧化酶RbohF快速激活ROS信號(hào);鹽脅迫下的ROS、Ca2+信號(hào)均可促進(jìn)ABA在脅迫短時(shí)間內(nèi)快速積累[20]。鹽脅迫下積累的ABA由其信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)路徑進(jìn)行轉(zhuǎn)導(dǎo),從而啟動(dòng)下游基因轉(zhuǎn)錄響應(yīng)。ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)路徑主要由可溶并包含 START 結(jié)構(gòu)域的 PYR/PYL/RCAR蛋白家族(PYR/PYL/RCAR)、A類蛋白磷酸酶PP2C及第Ⅲ亞類SNF1相關(guān)激酶2(SNF1-related protein kinase 2,SnRK2)組成[21]。ABA調(diào)控植物耐鹽性的核心在于SnRK2蛋白激酶對(duì)多種下游靶標(biāo)基因的激活及轉(zhuǎn)錄調(diào)控[22]。非脅迫條件下,胞內(nèi)ABA含量較低,A類PP2C與SnRK2結(jié)合使SnRK2去磷酸化從而抑制其酶活性,阻止其激活下游轉(zhuǎn)錄因子。鹽脅迫下,植物體內(nèi)ABA快速積累,ABA受體PYR/PYL/RCAR感知ABA信號(hào)并與ABA結(jié)合形成ABA-PYR/PYL/RCAR復(fù)合體,該復(fù)合體與A類PP2C結(jié)合并抑制其磷酸酶活性,從而釋放并激活第Ⅲ亞類SnRK2(SnRK2.2、SnRK2.3、SnRK2.6)激酶活性。第Ⅲ亞類SnRK2作為ABA信號(hào)路徑的重要正向調(diào)控因子,直接磷酸化ABA響應(yīng)的效應(yīng)蛋白,如bZIP轉(zhuǎn)錄因子家族中ABF/AREB(ABA binding factors/ABA responsive element-binding protein)類的ABF1、ABF2/AREB1、ABF3、ABF4/AREB2和ABI5(ABA insensitive 5)等,從而直接或間接調(diào)控植物耐鹽性[22-23](圖1)。同時(shí)SnRK2s底物還包括水通道蛋白PIP2;1[24],受ABA信號(hào)路徑激活的MPK1(mitogen-activated protein kinase)、MPK2及MPK6[25]和VCS(mRNA decapping complex成員,VARICOSE)[2]等。新近研究發(fā)現(xiàn)ABA信號(hào)還可以通過(guò)Ca2+激活MAPK級(jí)聯(lián)反應(yīng)而觸發(fā)ABA響應(yīng)以調(diào)控植物抗逆性[26]。被SnRK2激酶激活的基因可結(jié)合ABA依賴基因啟動(dòng)子區(qū)的ABRE元件(PyACGTGG/TC),從而調(diào)控其表達(dá)[27]。例如,啟動(dòng)子區(qū)含有ABRE元件的水稻鋅指蛋白OsbZIP23[28],其基因超表達(dá)增加了轉(zhuǎn)基因植株對(duì)ABA的敏感性及耐鹽性。小麥鋅指蛋白家族基因TaCHP啟動(dòng)子區(qū)同樣含有ABRE,TaCHP過(guò)表達(dá)鹽敏感型小麥品種‘JN17’,提高了轉(zhuǎn)基因植株的耐鹽性,該基因還可促進(jìn)下游脅迫相關(guān)基因CBF3(C-repeat binding factor 3)和DREB2A(dehydration responsive element binding protein)的表達(dá)[29]。玉米ZmbZIP4屬于AREB/ABF類轉(zhuǎn)錄因子亞家族,與ABA合成基因啟動(dòng)子直接結(jié)合調(diào)控ABA合成,直接結(jié)合Na+/H+逆轉(zhuǎn)運(yùn)子NHX3,還可與SCR(scarecrow)、LRP1(lateral root primordium1)以及生長(zhǎng)素相關(guān)基因ARF2(auxin response factor 2)、ARF3(auxin response factor 3)啟動(dòng)子直接結(jié)合,從而調(diào)控根系發(fā)育[30]。除bZIP轉(zhuǎn)錄因子家族外,MYB、WRKY和NAC等轉(zhuǎn)錄因子也參與ABA信號(hào)調(diào)控植物耐鹽性[31]。例如,擬南芥SRM1(salt-related MYB1)直接結(jié)合ABA合成基因NCED3/STO1(nine-cis-epoxycarotenoid dioxyenase 3/salt tolerant 1)及信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)基因ANAC019(NAC domain containing protein 19)和RD26(responsive to desiccation 26)啟動(dòng)子,在鹽脅迫下調(diào)節(jié)生長(zhǎng)與耐鹽性的平衡[32]。鹽脅迫下,ABI4通過(guò)結(jié)合RbohD(respiratory burst oxidase homologue D)和VTC2(vitamin C defective 2)啟動(dòng)子區(qū)的ABRE元件促進(jìn)活性氧(ROS)積累,降低種子萌發(fā)[33]。大豆GmSIN1(salt induced NAC1)受ABA誘導(dǎo)表達(dá),過(guò)表達(dá)GmSIN1促進(jìn)大豆根系生長(zhǎng)及耐鹽性,GmSIN1直接結(jié)合GmNCED3-1、GmNCED3-2及GmRbohB-1、GmNCED-2啟動(dòng)子區(qū)SIN1BM元件,促進(jìn)ABA、ROS快速積累,形成正反饋,放大鹽脅迫原初信號(hào),從而提高耐鹽性[34]。

圖1 脫落酸(ABA)核心信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)模塊[22]Fig.1 Abscisic acid(ABA)core signal transduction module[22]

3 ABA與其他激素交互作用調(diào)控植物耐鹽

大量研究表明,植物激素在植物不同組織、不同發(fā)育階段和不同環(huán)境下發(fā)揮多重生物學(xué)作用。ABA可與生長(zhǎng)素、赤霉素(GA)和細(xì)胞分裂素(CK)等激素協(xié)同調(diào)控植物對(duì)鹽脅迫的應(yīng)答響應(yīng)[35]。

ABA與生長(zhǎng)素在植物根系應(yīng)對(duì)鹽脅迫中共同發(fā)揮重要作用,PYL8/9通過(guò)調(diào)節(jié)MYB77-ARF7介導(dǎo)的信號(hào)傳導(dǎo)模塊來(lái)促進(jìn)側(cè)根原基的啟動(dòng)[36],而外源生長(zhǎng)素的施加提高了pyl8/9突變體的側(cè)根數(shù),表明ABA誘導(dǎo)的側(cè)根原基可能依賴于生長(zhǎng)素[37]。高鹽使植物體內(nèi)ABA含量超過(guò)一定的閾值時(shí)抑制側(cè)根的形成[38]。在玉米中,高鹽導(dǎo)致ABA過(guò)量積累,改變生長(zhǎng)素運(yùn)輸?shù)鞍譠mPIN1的極性定位,從而影響生長(zhǎng)素的分布,最終抑制側(cè)根的發(fā)育[39],而ABA合成突變體vp14中,鹽脅迫下ZmPIN1極性定位正常,表明鹽脅迫調(diào)節(jié)的生長(zhǎng)素分布依賴于ABA[39]。通常,低濃度的NaCl會(huì)誘導(dǎo)少量ABA產(chǎn)生,進(jìn)而激活植物生長(zhǎng)素信號(hào)傳導(dǎo),形成側(cè)根原基;而高濃度的NaCl會(huì)導(dǎo)致ABA過(guò)度積累,從而破壞植物生長(zhǎng)素和側(cè)根的分布[39]。

ABA和GA與鹽脅迫下種子的萌發(fā)密切相關(guān)[40]。異源超表達(dá)鋅指蛋白基因GhPLATZ1可以抑制ABI4的轉(zhuǎn)錄,導(dǎo)致其比野生型擬南芥更快發(fā)芽[41],而ABI4不僅能夠激活GA代謝基因GA2ox7的表達(dá),而且正向調(diào)控ABA合成基因NCED6的轉(zhuǎn)錄[42],因此,推測(cè)鹽脅迫下GhPLATZ1促進(jìn)的種子萌發(fā)可能取決于植物體內(nèi)GA和ABA含量比例的改變,GA積累會(huì)誘導(dǎo)種子發(fā)芽,而發(fā)芽后需要降低GA水平或降低GA信號(hào)以增強(qiáng)植物對(duì)鹽脅迫的耐受性[41]。

ABA通過(guò)抑制CK信號(hào)傳導(dǎo)以提高植物在鹽脅迫下的存活。鹽脅迫下,番茄中ABA水平升高,細(xì)胞分裂素CK水平降低[43],ABA通過(guò)促進(jìn)MYB2對(duì)CK合成基因IPT(isopentenyl transferase)的抑制來(lái)降低CK水平[44],與此同時(shí),CK水平降低增強(qiáng)了植物對(duì)ABA的敏感性,進(jìn)而降低枝條生長(zhǎng)量以適應(yīng)逆境脅迫[45]。因此,ABA的增加和CK的減少是植物應(yīng)對(duì)鹽脅迫的有效防御機(jī)制。CK信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)相關(guān)基因ARR1/10/12通過(guò)與SnRK2s相互作用并抑制其活性,從而在非脅迫條件下抑制ABA信號(hào)傳導(dǎo);相反,鹽脅迫下,SnRK2s可以磷酸化ARR5進(jìn)而抑制CK信號(hào)傳導(dǎo)[46]。此外,ARR1/12可以抑制高親和力K+轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白1(HKT1)的轉(zhuǎn)錄,進(jìn)而影響植物耐鹽性[47]。

在番茄和黃瓜中,外源油菜素內(nèi)酯(BR)處理可以誘導(dǎo)ROS和乙烯的產(chǎn)生從而增強(qiáng)植株的耐鹽性,ABA作為植物脅迫反應(yīng)中的核心激素也參與了BR介導(dǎo)的鹽響應(yīng)[35]。BR信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)路徑中BSK5(brassinosteroid-signalling kinase 5)和BIN2(brassinosteroid-insensitive 2)的突變均導(dǎo)致擬南芥對(duì)ABA敏感[48-49],而ZmBES1(bri1-emssuppressor 1)/BZR1-5(brassinazole resistant 1)的過(guò)表達(dá)則降低了其對(duì)ABA的敏感性[50]。ABA與BR在植物鹽反應(yīng)中發(fā)揮拮抗作用[51]。鹽脅迫下,超表達(dá)獨(dú)腳金內(nèi)酯(SL)信號(hào)路徑基因SsMAX2(more axillary growth 2)導(dǎo)致ABA合成基因表達(dá)上調(diào),進(jìn)而提高植物耐鹽性[52]。在擬南芥中MaMAX2的過(guò)表達(dá)不僅導(dǎo)致ABA介導(dǎo)的氣孔開度增大,而且上調(diào)SOS(salt overly sensitive)相關(guān)基因的表達(dá)[53],表明MaMAX2在植物緩解高鹽傷害中發(fā)揮重要作用。獨(dú)腳金內(nèi)酯人工合成類似物(GR24)的施加可以修復(fù)ABA缺陷植株的耐鹽性,而ABA也部分緩解了SL缺陷植株鹽敏感表型[54]。

水楊酸(salicylic acid,SA)、茉莉酸(jasmonic acid,JA)以及乙烯(ethylene,ETH)是主要的脅迫類激素。ABA可與該類脅迫激素交互作用從而調(diào)控鹽脅迫耐性[55-57]。ABA可能在SA介導(dǎo)的鹽響應(yīng)過(guò)程中發(fā)揮作用,鹽脅迫下SA處理導(dǎo)致MYB表達(dá)上調(diào),從而影響ABA合成[55]。在小麥中,SA通過(guò)抑制生長(zhǎng)素和CK的下降以促進(jìn)生長(zhǎng),同時(shí)使ABA維持在較高水平以增強(qiáng)植物耐鹽性[58]。在檸檬中SA通過(guò)下調(diào)ABA合成路徑相關(guān)基因及上調(diào)GA合成基因表達(dá)以維持鹽脅迫下GA/ABA平衡從而促進(jìn)種子萌發(fā)[59]。ABA可與JA交互作用響應(yīng)植物鹽脅迫。鹽脅迫下,JA信號(hào)路徑關(guān)鍵因子MYC2激活A(yù)BA誘導(dǎo)型基因RD22(responsive to dehydration 22)和AtADH1(alcohol dehydrogenase 1)的表達(dá),使植物適應(yīng)滲透脅迫[56]。反之,ABA可以誘導(dǎo)PnJAZ(jasmonate ZIM-domain)表達(dá),緩解鹽脅迫下產(chǎn)生的過(guò)量ABA,從而提高植物耐鹽性[60]。鹽脅迫下,ETH生物合成路徑關(guān)鍵因子acs7突變體表現(xiàn)出ABA超敏性以調(diào)控植物耐鹽性[57]。乙烯受體基因etr1突變體對(duì)ABA不敏感,而etr2突變體則對(duì)ABA高度敏感,分別表現(xiàn)為耐鹽或高度感鹽表型,表明ETR除了在乙烯信號(hào)路徑發(fā)揮重要作用,還參與了ABA介導(dǎo)的植物鹽脅迫響應(yīng)進(jìn)程[61]。此外,乙烯信號(hào)路徑因子EIN2(ethylene insensitive 2)通過(guò)調(diào)控ABA合成路徑和ABA依賴型RD29B(responsive to dehydration 29B)相關(guān)基因的表達(dá)在鹽響應(yīng)過(guò)程中發(fā)揮作用。可見,乙烯通過(guò)與ABA信號(hào)的交互作用來(lái)調(diào)節(jié)植物耐鹽性[62-63](圖2)。

圖2 各激素間相互作用調(diào)控植物鹽脅迫響應(yīng)[35]Fig.2 Interactions between hormones regulate plant salt stress response[35]

4 ABA調(diào)控分子伴侶信號(hào)路徑成員參與鹽脅迫應(yīng)答

分子伴侶信號(hào)(chaperon signaling)路徑極為復(fù)雜,脅迫下以HSP/HSF為主要成員,以HSF與HSP解聚從而啟動(dòng)轉(zhuǎn)錄等調(diào)控為主。近年,HSF參與植物鹽脅迫應(yīng)答的作用逐漸被認(rèn)識(shí)。AthsfA4a突變體對(duì)鹽敏感,過(guò)表達(dá)AtHSFA4a可以增強(qiáng)擬南芥耐鹽性,AtHSFA4a可以被MAPK3和MAPK6磷酸化進(jìn)而調(diào)控下游AtHSP17.6表達(dá),表明AtHSFA4a通過(guò)MAPK信號(hào)途徑參與調(diào)控?cái)M南芥耐鹽性[5]。擬南芥突變體AthsfA1a/b/d/e表現(xiàn)出鹽敏感性,且突變體內(nèi)HSP基因下調(diào)[64]。AtHSFB2b通過(guò)抑制生物鐘PRR7(pseudo-response regulator 7)表達(dá)參與提高擬南芥對(duì)鹽的耐受性[65],而水稻B類基因OsHSFB2b在鹽脅迫中起負(fù)調(diào)控作用,過(guò)表達(dá)OsHSFB2b增加轉(zhuǎn)基因水稻對(duì)鹽的敏感性[66]。過(guò)表達(dá)OsHSFA7則增強(qiáng)了水稻的耐鹽性[67]。胡楊PeHSFA4通過(guò)結(jié)合PeWRKY1啟動(dòng)子的HSE元件激活下游靶基因以增強(qiáng)耐鹽性[68]。菊花CmHSFA4通過(guò)調(diào)控下游HSP和抗氧化酶類相關(guān)基因的表達(dá)增強(qiáng)其耐鹽性[69]。可見,分子伴侶信號(hào)路徑多個(gè)HSF成員參與鹽脅迫應(yīng)答,不同亞類成員功能及應(yīng)答機(jī)制不盡相同。

ABA信號(hào)和分子伴侶信號(hào)在脅迫應(yīng)答中協(xié)同作用的分子機(jī)制研究方始起步。研究表明,ABA作為脅迫響應(yīng)中的重要信號(hào)參與了HSF家族成員調(diào)控植物鹽響應(yīng)進(jìn)程,ABA通過(guò)AREB/ABF-ABRE途徑調(diào)控分子伴侶信號(hào)成員AtHsfA6a、AtHsfA6b的表達(dá)從而協(xié)同應(yīng)答干旱、鹽脅迫。ABA響應(yīng)結(jié)合因子ABF2(AREB1)、ABF3、AREB3直接結(jié)合AtHsfA6a啟動(dòng)子區(qū)ABRE元件從而調(diào)控其表達(dá),進(jìn)而誘導(dǎo)脫水相關(guān)蛋白激酶、磷酸酶、HSP基因等表達(dá)上調(diào),從而產(chǎn)生依賴于ABA的干旱、鹽脅迫應(yīng)答。AtHSFA6b作為ABA信號(hào)路徑基因AREB1的下游關(guān)鍵因子參與ABA介導(dǎo)的擬南芥鹽響應(yīng)進(jìn)程,發(fā)現(xiàn)超表達(dá)AtHSFA6b可激活多種抗逆基因表達(dá),從而提高耐鹽性[70-71]。ABA通過(guò)調(diào)控不同HSFs成員向分子伴侶信號(hào)路徑傳遞脅迫信號(hào),且HSF成員響應(yīng)脅迫信號(hào)的上游轉(zhuǎn)錄因子及調(diào)控的下游分子伴侶信號(hào)成員也不盡相同。

5 表觀遺傳修飾影響ABA介導(dǎo)的耐鹽性

表觀遺傳是研究除DNA序列變化外的其他機(jī)制引起的細(xì)胞表型和基因表達(dá)的可遺傳改變,涉及DNA 甲基化、組蛋白修飾(組蛋白甲基化、乙?；?、泛素化和磷酸化)、染色質(zhì)重塑等,通過(guò)影響染色質(zhì)的結(jié)構(gòu)和核可及性,進(jìn)而改變基因表達(dá)的活性[72],逆境脅迫響應(yīng)基因的表達(dá)也可以受表觀遺傳調(diào)控,植物通過(guò)有絲分裂或者減數(shù)分裂傳遞表觀遺傳信息來(lái)“識(shí)別并記住”環(huán)境脅迫。

ABA作為植物響應(yīng)鹽脅迫的核心,其合成和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑也存在大量的表觀遺傳修飾。研究表明,組蛋白修飾與鹽脅迫響應(yīng)密切相關(guān),高鹽可以誘導(dǎo)脅迫相關(guān)基因上激活型組蛋白修飾酶類(如H3K9/K14Ac/H3K4me3)富集,降低抑制型酶類(如H3K9me2和H3K27me3)富集[73-74]。HD2C(HD2-type histone deacetylase)與HDA6(RPD3-type histone deacetylase)共同調(diào)控ABA信號(hào)路徑中PP2C家族成員ABI1和ABI2的表達(dá)從而影響植物鹽脅迫響應(yīng)[75]。鹽脅迫下,hda6/hd2c-1突變體中ABI1和ABI2啟動(dòng)子區(qū)激活型組蛋白修飾酶類H3K9/K14Ac富集增多,而抑制型酶類H3K9me2富集降低,導(dǎo)致ABI1和ABI2高表達(dá),從而導(dǎo)致突變體種子萌發(fā)率降低[75]。組蛋白E3連接酶1/2(HUB1/2)的缺失導(dǎo)致種子萌發(fā)相關(guān)基因ABI4、NCED9等表達(dá)下調(diào),降低種子萌發(fā)率。擬南芥SDIRIP1(salt- and drought-induced really interesting new gene finger 1)經(jīng)E3泛素連接酶SDIR1靶向降解后特異性調(diào)控ABI5的表達(dá),從而調(diào)控ABA介導(dǎo)的植物鹽響應(yīng)[76]。E3泛素連接酶AtAIRP2通過(guò)刺激其ATP1/SDIRIP1底物周轉(zhuǎn)率,影響擬南芥種子萌發(fā)過(guò)程對(duì)ABA和高鹽的響應(yīng)[77]。

6 展望

綜上所述,植物對(duì)鹽脅迫的應(yīng)答是一個(gè)精巧有序的調(diào)節(jié)過(guò)程,是多種信號(hào)協(xié)同作用的結(jié)果[7]。ABA作為植物逆境響應(yīng)的核心激素,可與多種激素交互作用調(diào)控耐鹽性,然而,其與分子伴侶信號(hào)路徑、表觀遺傳修飾等交互作用調(diào)節(jié)植物鹽響應(yīng)的研究剛剛起步。表觀遺傳修飾影響ABA介導(dǎo)的植物逆境響應(yīng)也取得較多進(jìn)展,同時(shí)表觀遺傳修飾參與了分子伴侶信號(hào)家族成員中與“脅迫記憶”相關(guān)的逆境響應(yīng)[78],但其與分子伴侶信號(hào)路徑交互調(diào)控耐鹽性鮮有報(bào)道。蛋白互作生物信息學(xué)分析推測(cè),染色質(zhì)重塑復(fù)合物(chromatin-remodeling complex,CRC)可能是整合ABA信號(hào)路徑與分子伴侶信號(hào)路徑的關(guān)鍵候選蛋白[79],其中已證實(shí)ABA信號(hào)路徑關(guān)鍵成員PP2C/SnRK2調(diào)控CRC(SWI/SNF-type ATP-dependent chromatin remodeling complexes)成員BRM(SWI/SNF chromatin-remodeling ATPase BRAHMA)磷酸化修飾,從而調(diào)控植物干旱脅迫應(yīng)答[80]。生物信息學(xué)分析及酵母雙雜交顯示植物中SWI3B(CRCs成員)與HsfA3互作, HsfA3 蛋白可能連接ABA與分子伴侶信號(hào)路徑[79],然而CRC成員與分子伴侶信號(hào)成員在植物體內(nèi)的互作尚缺乏確鑿證據(jù)。因此,今后需加強(qiáng)以下幾方面的研究:1)ABA與其他激素交互作用調(diào)控鹽脅迫應(yīng)答的分子網(wǎng)絡(luò);2)ABA與分子伴侶信號(hào)路徑協(xié)調(diào)調(diào)控耐鹽性的機(jī)制;3)表觀遺傳修飾整合ABA信號(hào)和分子伴侶信號(hào)路徑調(diào)控耐鹽機(jī)制。