汪國海 唐創(chuàng)斌 韋麗娟 農(nóng)萬廷 黃秋嬋 董佩佩

摘要 2020年9—11月借助Safari 10×42 變焦雙筒望遠(yuǎn)鏡，采用焦點掃描法對訪問小葉榕（Ficus microcarpa）果實的鳥類的取食行為（鳥類種類、取食頻次、取食時間、取食量、取食方式和傳播距離）進(jìn)行觀察，同時采用隨機(jī)森林模型（random forest model）探討鳥類功能特征對果實取食量和傳播距離的影響。結(jié)果表明，小葉榕能吸引6種（1目3科）食果鳥類以整吞的方式取食其果實，其中紅耳鵯（Pycnonotus jocosus）、白喉紅臀鵯（Pycnonotus aurigaster）、白頭鵯（Pycnonotus sinensis）是小葉榕果實的主要傳播者。不同鳥類對小葉榕果實的取食頻次存在顯著差異（t=3.338，df=5，P=0.021），而取食量、取食時間和訪問只數(shù)均存在極顯著差異。7個變量（訪問只數(shù)、取食方式、取食時間、翅長、尾長、體重和體長）對果實取食量的解釋率為24.31%，其中鳥類訪問只數(shù)與果實取食量間存在明顯的正相關(guān)。鳥類體型特征變量（翅長、尾長、體重和體長）對鳥類傳播距離的解釋率為17.88%，其中翅長和體長均與傳播距離間存在極顯著正相關(guān)。說明鳥類的功能特征會影響其對小葉榕果實取食行為，進(jìn)而影響其種群的自然更新。

關(guān)鍵詞 小葉榕；食果鳥類；體型特征；種子傳播；城市綠地

中圖分類號 X 174? 文獻(xiàn)標(biāo)識碼 A? 文章編號 0517-6611（2023）07-0053-03

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2023.07.014

Foraging and Dispersal of Birds on Ficus microcarpa Fruit in Urban Green Space

WANG Guo-hai1， TANG Chuang-bin1， WEI Li-juan2 et al

（1.College of Chemistry and Bioengineering， Guangxi Normal University for Nationalities， Chongzuo， Guangxi 532200;2.College of Mathematics， Physics and Electronic Information Engineering， Guangxi Normal University for Nationalities， Chongzuo， Guangxi 532200）

Abstract With Safari 10×42 zoom binoculars， the focus scanning method was adopted to observe the bird foraging behavior （bird species， feeding frequency， foraging time， foraging amount， foraging methods and dispersal distance） of Ficus microcarpa fruits from September 2020 to November 2020.At the same time， the random forest model was used to explore the effects of bird functional characteristics on the number of seeds foraging amount and the dispersal distance.The results showed that Ficus microcarpa cloud attracted 6 species of frugivorous birds to swallowed the whole fruit， and Pycnonotus jocosus， Pycnonotus aurigaster and Pycnonotus sinensis were the potential seed dispersers of Ficus microcarpa. There were significant differences in the foraging times （t=3.338， df=5， P=0.021）， but there was highly significant difference in the foraging amount， foraging time， foraging numbers.The interpretation rate of seven variables （number of visits， feeding pattern， feeding time， wing length， tail length， body weight and body length） on seed foraging amount was 24.31%， and there was significant positive correlation between the number of visits of birds and the seed foraging amount. The explanation rate of bird body traits （wing length， tail length， body weight and body length） to seed bird dispersal distance was 17.88%， and there was significant positive correlation between wing length and body length and dispersal distance.The result showed that the functional traits of birds would affect the foraging behavior on the fruits of F. microcarpa， and then affect the natural regeneration of its population.

Key words Ficus microcarpa;Frugivorous bird;Morphological characteristics;Seed dispersal;Urban green space

基金項目 廣西民族師范學(xué)院高層次人才科研啟動項目（2018FG008，2021BS002）；廣西壯族自治區(qū)教育廳第四批民族院校特色學(xué)科建設(shè)立項建設(shè)學(xué)科項目。

作者簡介 汪國海（1986—），男，廣西樂業(yè)人，講師，博士，從事動植物協(xié)同進(jìn)化研究。通信作者，講師，碩士，從事動物營養(yǎng)學(xué)研究。

收稿日期 2022-05-17

綠地建設(shè)是現(xiàn)代城市建設(shè)的重要內(nèi)容，是保護(hù)、恢復(fù)和提高城市生物多樣性的重要舉措［1］。但近年來隨著城市道路硬化面積的不斷擴(kuò)大，綠地植物的果實或種子很難通過風(fēng)力和重力作用而就地萌發(fā)，導(dǎo)致許多綠地植物的種群更新較為困難。鳥類作為城市生態(tài)系統(tǒng)中的重要組成部分，綠地中的植物不僅能為鳥類提供豐富的食物來源［2］，同時由于不同鳥類間的食性、行為、體型特征、取食方式、活動模式和生境選擇偏好等存在明顯差異［3］，這些生態(tài)功能差異性能提高種子到達(dá)適宜萌發(fā)的微生境中并占據(jù)新的生態(tài)位的機(jī)會，從而對植物種群的更新、基因流動和物種多樣性的維系起著重要作用［4-5］。

許多研究表明，不同食果鳥類對同種植物種子傳播有效性的貢獻(xiàn)存在明顯差異，這種貢獻(xiàn)差異與鳥類的功能特征有關(guān)，尤其是鳥類的形態(tài)功能特征［6-7］。如小體型鳥類雖然經(jīng)常訪問目標(biāo)母樹，但其每次訪問時取食的果實數(shù)量較少且其更傾向于將種子直接沉積在目標(biāo)母樹附近［3］；而大型鳥類的訪問時間更長且具有較大的鳥喙和消化道容量，能同時以整吞的方式取食大量不同類型的植物種子，加之其較強(qiáng)的飛翔能力和活動范圍，能將植物種子傳播到不同類型的生境中，從而更有利于植物種群的空間擴(kuò)散［8-9］。此外，這種貢獻(xiàn)差異也可能與植物功能特征（母樹結(jié)實率、果實大小、顏色及次生物質(zhì)濃度）有關(guān)［10］。如較高的母樹結(jié)實率意味其能為鳥類提供充足的食物來源［11］，鮮艷的果實顏色能對鳥類形成強(qiáng)烈的視覺吸引作用［12］。因此，鳥類對植物種子的傳播有效性同時受動植物功能特征影響。

小葉榕（Ficus microcarpa）隸屬于桑科（Morus）榕屬（Ficus）常綠植物，在我國廣東、廣西、貴州等南方地區(qū)主要應(yīng)用于城市道路綠化、園林景觀營造以及生態(tài)造林等［13］。小葉榕果實呈扁球形，成熟后由綠色轉(zhuǎn)為粉紅色或紫黑色，符合依賴動物取食后進(jìn)行傳播的特征。但目前對鳥類在小葉榕種子傳播中的作用研究鮮見報道。因此該研究以分布在城市綠地中的小葉榕為研究對象，通過觀察鳥類對其果實的取食行為，探討鳥類在其種群更新中的作用，為后期進(jìn)一步研究城市生態(tài)系統(tǒng)中的動植物協(xié)同進(jìn)化網(wǎng)絡(luò)及綠地建設(shè)提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)參考。

1 研究區(qū)域概況與研究方法

1.1 研究區(qū)域概況

該研究主要在廣西民族師范學(xué)院校園內(nèi)（22°23′N，107°23′E）進(jìn)行。該區(qū)域?qū)儆谀蟻啛釒Ъ撅L(fēng)氣候，年平均氣溫21～22 ℃；年降雨量1 200 mm，有明顯的旱季和雨季之分（雨季4—9月，旱季10月—翌年3月），其中80%的降雨量都集中在雨季；年無霜期達(dá)340 d，年日照時數(shù)高達(dá)1 600 h。校園內(nèi)種植有大量的果實植物，包括海南蒲桃（Syzygium cumini）、秋楓（Bischofia javanica）、香樟（Cinnamomum camphora）、海桐（Pittosporum tobira）等，這些植物果實能為食果鳥類提供大量的食物來源。

1.2 研究方法

2020年9—11月，選取5～6株結(jié)實率高且易于觀察的小葉榕植株作為目標(biāo)母樹，每天06：00—08：00和15：00—17：00借助Safari 10×42變焦雙筒望遠(yuǎn)鏡，采用焦點動物掃描法，對訪問目標(biāo)母樹的鳥類取食行為進(jìn)行連續(xù)觀察，詳細(xì)記錄鳥類種類、取食頻次、取食時間、取食量及取食方式（整吞或啄食），直至其離開觀察樹為止［14］。若一群同種鳥類同時訪問目標(biāo)母樹，又無法對所有鳥類的取食行為進(jìn)行同步觀察時，則選擇最適宜觀察的一只個體進(jìn)行記錄［15］。將以整吞的方式取食小葉榕果實的鳥類視為種子潛在傳播者，同時采用Newcon LR7×40 型激光測距儀測量鳥類完成取食后離開母樹至初次停留位置間的距離（初停距離），并將其作為種子潛在的傳播距離［16-17］。所有的觀察都在晴朗的天氣中進(jìn)行。

為探討鳥類取食行為（取食時間、取食頻次、訪問只數(shù)）對種子搬運(yùn)數(shù)量的影響，該研究采用隨機(jī)森林模型（random forest model）對鳥類取食行為和種子搬運(yùn)數(shù)量間的關(guān)系進(jìn)行分析，計算出各個變量在模型中的重要性并篩選出主要的影響因子，然后對兩者間的關(guān)系進(jìn)行相關(guān)性分析。同時以相同的方法分析鳥類的體型特征（體長、體重、翅長和尾長）對種子傳播距離的影響。

1.3 數(shù)據(jù)處理分析

采用One-Sample T-test對不同鳥類間的取食頻次、訪問只數(shù)、取食時間、取食量、傳播距離的差異進(jìn)行分析；以不同鳥類對小葉榕果實取食方式（啄食或整吞）的頻次為基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，采用Bipartite功能包繪制取食網(wǎng)絡(luò)圖。鳥類體型特征的所有參數(shù)來自《中國鳥類志》［18］。所有試驗數(shù)據(jù)均為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤（±SE）。所有數(shù)據(jù)的分析均在SPSS 20.00上完成，并將顯著水平設(shè)定為P<0.05。采用R語言（3.6.1）進(jìn)行作圖［19］。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同鳥類取食行為差異

從表1可以看出，研究期間共觀察到6種鳥類（1目3科）訪問目標(biāo)母樹438次，不同鳥類對小葉榕果實的取食頻次（t=3.338，df=5，P=0.021）間存在顯著差異，而取食量、取食時間、訪問只數(shù)間均存在極顯著差異（P<0.01）。紅耳鵯（Pycnonotus jocosus）的取食量最大（2.62顆），取食時鳥類多集群而來，其中暗綠繡眼鳥（Zosterops japonicus）的訪問只數(shù)最大，為4.62只，鵲鴝（Copsychus saularis）最少，為2.00只。

從傳播距離上來看，不同鳥類間的傳播距離存在極顯著差異（t=12.502，df=5，P<0.01），其中白喉紅臀鵯（Pycnonotus aurigaster）取食后的傳播距離最大，為6.06 m（表1）。同時所有鳥類均能以整吞的方式取食小葉榕果實，其中紅耳鵯、白喉紅臀鵯、白頭鵯3種鳥類的取食頻次較多，是小葉榕果實的主要傳播者（圖1）。

2.2 鳥類特征對種子傳播的影響

2.2.1

鳥類取食行為特征對果實取食量的影響。隨機(jī)森林模型分析結(jié)果表明，7個變量（訪問只數(shù)、取食方式、取食時間、翅長、尾長、體重和體長）對果實取食量的解釋率為24.31%，其中鳥類訪問只數(shù)對果實取食量的影響最大，且鳥類訪問只數(shù)和果實取食量間（r=0.364，P＜0.01）存在明顯的正相關(guān)（圖2）。

2.2.2

鳥類體型特征對鳥類傳播距離的影響。對鳥類完成取食后的行為進(jìn)行追蹤，共記錄到438個鳥類傳播距離。隨機(jī)森林模型分析結(jié)果表明，鳥類體型特征變量（翅長、尾長、體重和體長）對鳥類傳播距離的解釋率為17.88%，其中翅長和體長對種子傳播距離的影響較大，且體長（r=0.345，P＜0.01）和翅長（r=0.396，P＜0.01）均與傳播距離存在極顯著正相關(guān)（圖3）。

3 討論與結(jié)論

自然界中的植物為了吸引更多的鳥類對其種子進(jìn)行取食和傳播，往往會進(jìn)化出不同類型的果實，其中顏色（黑色和紅色）是植物最常用的視覺吸引劑［12］。小葉榕果實成熟后會由綠色轉(zhuǎn)為粉紅色或紫黑色，果實鮮艷的假種皮能與周圍植物的綠色背景形成強(qiáng)烈的視覺反差，從而對空中飛行的鳥類產(chǎn)生強(qiáng)烈的視覺吸引作用［20］，且小尺度上大量結(jié)實母樹的聚集分布易形成較強(qiáng)的廣告效應(yīng)，能間接吸引大量不同種

類和不同體型特征的鳥類對其種子進(jìn)行取食［21］。但研究期間僅發(fā)現(xiàn)6種鳥類取食小葉榕的果實，較少的取食鳥類可能是由于同時期校園中的海桐、秋楓、香樟等肉質(zhì)果植物也正處于成熟期，可供鳥類選擇利用的食物資源較多，從而降低了鳥類對小葉榕果實的取食次數(shù)。

鳥類對植物果實或種子的取食方式會直接影響后期植物種群的空間分布［22］。例如：果實被鳥類以整吞的方式吞入消化道后，不僅能加快果肉與種皮的分離速度，同時種子還能伴隨鳥類移動距離的增加而被傳播到距離母樹更遠(yuǎn)的地方以實現(xiàn)種群的擴(kuò)散；而被鳥類以啄食方式取食的種子會直接沉積在母樹周邊，從而面臨較高的密度制約死亡率［23］。該研究中，6種鳥類均能以整吞的方式取食小葉榕的果實，屬于種子的潛在傳播者，這對于城市綠地中的小葉榕種群的擴(kuò)散和更新具有重要作用。

鳥類的取食行為會影響鳥類對果實的取食量［24］。該研究中，鳥類訪問只數(shù)對果實取食量的影響最大，且鳥類訪問只數(shù)和果實取食量間存在明顯的正相關(guān)，說明果實的取食量隨著訪問的鳥類只數(shù)的增加而增大。同時傳播距離與體長呈極顯著正相關(guān)，較大的體長意味著鳥類對能量的需求較高，加之其較大的消化道容量能使種子具有較長的滯留時間，從而能將種子傳播到更遠(yuǎn)的地方。其他研究也表明，傳播距離隨著鳥類體長的增加而增加［8］。此外，傳播距離還與鳥類的翅長呈極顯著正相關(guān)。翅長越大意味著鳥類對不同類型的森林適應(yīng)性和飛行能力越強(qiáng)［24］，從而能將種子傳播到不同類型的生境中。

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