賀丹 李鵬 趙珅 趙婷婷 田苗 姜虹

摘? 要：植物激素是植物產(chǎn)生的化學(xué)物質(zhì)，用于調(diào)節(jié)植物發(fā)育、應(yīng)激反應(yīng)和防御的各個(gè)方面。最近的研究表明，病原真菌也可以產(chǎn)生植物激素或植物激素模擬分子，但對(duì)于這種真菌產(chǎn)生的植物激素分子在植物-真菌相互作用中的作用和調(diào)控機(jī)制的細(xì)節(jié)仍知之甚少。稻瘟病菌對(duì)全球糧食安全構(gòu)成了巨大威脅。闡明稻瘟病菌致病性和水稻針對(duì)稻瘟病菌的防御機(jī)制，以便為開(kāi)發(fā)新的病害控制策略以及培育抗性品種提供理論基礎(chǔ)。過(guò)去研究已證明植物激素在調(diào)節(jié)水稻生長(zhǎng)平衡和提高水稻的免疫力方面發(fā)揮著重要的作用。但近年來(lái)一些研究發(fā)現(xiàn)，稻瘟病菌進(jìn)化出精細(xì)的方式來(lái)控制水稻植物激素的代謝，甚至在其入侵過(guò)程中直接產(chǎn)生和分泌植物激素。通過(guò)研究稻瘟病菌-水稻病理系統(tǒng)來(lái)展示植物激素是如何參與這種跨界交流的。

關(guān)鍵詞：真菌-植物相互作用；植物激素；防御反應(yīng)；跨界交流

中圖分類號(hào)：S435.111.4+1;S432.1;Q943.2? ? ? 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A? ? ? 文章編號(hào)：1673-6737（2023）01-0055-04

Action of Plant Hormones in Pathologic System of Grisea

HE Dan ， LI Peng ， ZHAO Shen ， ZHAO Ting-ting ， TIAN Miao ， Jiang Hong

（Institute of Comprehensive Utilization of Agricultural and Livestock Products， Heilongjiang Academy of Land Reclamation Sciences， Harbin 150036， China）

Abstract： Plant hormones are chemical substances produced by plants， which are used to regulate various aspects of plant development， stress response and defense. Recent studies have shown that pathogenic fungi can also produce plant hormones or plant hormone-mimicating molecules， but details of the role and regulatory mechanisms of plant hormone molecules produced by this fungus in plant-fungus interactions remain poorly understood. Rice blast fungus poses a great threat to global food security. To elucidate the pathogenicity of rice blast fungus and the defense mechanism of rice against rice blast fungus in order to provide a theoretical basis for developing new disease control strategies and breeding resistant varieties. Previous studies have proved that plant hormones play an important role in regulating rice growth balance and improving rice immunity. But in recent years， some studies have found that Magnaporthe grisea has evolved elaborate ways to control the metabolism of plant hormones in rice， and even directly produces and secretes plant hormones during its invasion. This paper demonstrates how plant hormones are involved in this transboundary communication by studying the pathologic system of rice blast fungus.

Key words： Fungus-plant interaction; Plant hormone; Defensive response; Cross-border communication

當(dāng)水稻受到病原體入侵時(shí)，病原體和植物之間的寄生關(guān)聯(lián)體現(xiàn)了復(fù)雜的協(xié)同進(jìn)化，包括相互感知和反應(yīng)[1]。在感染的初始階段，植物能夠通過(guò)其先天免疫系統(tǒng)識(shí)別真菌病原體特有的分子模式——通常稱為病原體相關(guān)分子模式（PAMP），從而觸發(fā)免疫（PTI）的防御反應(yīng)。為了克服植物PTI，病原體將效應(yīng)蛋白分泌到宿主細(xì)胞的質(zhì)外空間或進(jìn)入宿主細(xì)胞，抑制植物的免疫感知，最終促進(jìn)病原體在宿主的定殖。病原體效應(yīng)物可以被宿主植物的抗性蛋白識(shí)別并觸發(fā)第二層植物先天免疫，以阻止疾病的惡化[2]。在這種競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系中，植物產(chǎn)生的植物激素是植物抵御真菌入侵的防御機(jī)制之一，而真菌病原體已經(jīng)開(kāi)發(fā)出多種方式來(lái)破壞植物激素的生物合成或信號(hào)傳導(dǎo)。更有趣的是，最近的研究表明，病原體真菌也可能會(huì)為了更好地侵染宿主而產(chǎn)生一些植物激素或模擬植物激素的代謝物。

目前，八種植物激素在植物生長(zhǎng)、發(fā)育、非生物和生物脅迫抗性中的生理作用已得到充分證明。這八種植物激素包括生長(zhǎng)素（吲哚-3-乙酸，IAA）、細(xì)胞分裂素（CKs）、油菜素內(nèi)酯（BRs）、脫落酸（ABA）、赤霉素（GAs）、水楊酸（SA）、茉莉酸（JAs）和乙烯（ET）。在擬南芥中，SA、JAs和ET主要參與植物防御反應(yīng)。特別是，SA介導(dǎo)植物對(duì)生物營(yíng)養(yǎng)性或半生物營(yíng)養(yǎng)性病原體的抗性，并參與植物系統(tǒng)獲得性抗性（SAR），其中對(duì)植物的一個(gè)部分的病原攻擊會(huì)誘導(dǎo)其他部分的抗性；JAs和ET能夠誘導(dǎo)致死性植物病原體的抗性。IAA、CKs、BRs、ABA、GAs主要參與調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育的各個(gè)階段，包括根莖生長(zhǎng)、開(kāi)花、葉片衰老、果實(shí)成熟、種子休眠和發(fā)芽等，但也可能在植物受到病害侵染時(shí)通過(guò)SA、JAs或ET信號(hào)調(diào)節(jié)產(chǎn)生抗性[3]。

在真菌病理學(xué)家的一項(xiàng)調(diào)查中，根據(jù)其科學(xué)和經(jīng)濟(jì)重要性，稻瘟病菌是排名前10位的真菌病原體[4]。由子囊菌引起的稻瘟病是最具破壞性的水稻病害，每年可在全球范圍內(nèi)導(dǎo)致10%～30%的產(chǎn)量損失，對(duì)全球糧食安全構(gòu)成重大威脅。因此，應(yīng)對(duì)稻瘟病菌進(jìn)行深入的研究。本文對(duì)在稻瘟病菌-水稻病理系統(tǒng)中真菌操作和真菌衍生的生長(zhǎng)素、細(xì)胞分裂素、脫落酸和茉莉酸的作用進(jìn)行了闡述。

1? 生長(zhǎng)素（IAA）

生長(zhǎng)素是一類含有一個(gè)不飽和芳香族環(huán)和一個(gè)乙酸側(cè)鏈的內(nèi)源激素，其化學(xué)本質(zhì)是吲哚乙酸，是最早被發(fā)現(xiàn)的促進(jìn)植物生長(zhǎng)的激素[5-6]。有研究發(fā)現(xiàn)稻瘟病菌感染通過(guò)下調(diào)生長(zhǎng)素反應(yīng)基因ARF1和IAA9來(lái)抑制水稻未感染葉片中的生長(zhǎng)素信號(hào)通路，這可能是導(dǎo)致未感染葉片生長(zhǎng)減少和作為SAR限制稻瘟病菌侵染的原因。由于生長(zhǎng)素反應(yīng)的下調(diào)和抗性基因的誘導(dǎo)，生長(zhǎng)素結(jié)合酶OsGH3.1的過(guò)表達(dá)導(dǎo)致對(duì)稻瘟病的敏感性降低。相比之下，根結(jié)線蟲(chóng)感染水稻根部導(dǎo)致生長(zhǎng)素的積累導(dǎo)致水稻葉片對(duì)稻瘟病的易感性增強(qiáng)。因此，水稻在感知到稻瘟病菌感染后可能會(huì)抑制其自身的生長(zhǎng)素反應(yīng)，以阻止其生長(zhǎng)并誘導(dǎo)防御反應(yīng)。為了抵消宿主體內(nèi)的這種激素變化，稻瘟病菌可以在其菌絲和分生孢子中產(chǎn)生IAA，可能是為了誘使水稻生長(zhǎng)而不是為了防御[7]。多項(xiàng)研究表明，生長(zhǎng)素信號(hào)通路正調(diào)控水稻生長(zhǎng)，負(fù)調(diào)控稻瘟病抗性。因此，通過(guò)下調(diào)參與抑制生長(zhǎng)素反應(yīng)的基因?qū)ζ溥M(jìn)行操作有利于稻瘟病感染[8]。

2? 細(xì)胞分裂素（CKs）

除生長(zhǎng)素外，稻瘟病菌在其菌絲和分生孢子中也產(chǎn)生了多種CK。稻瘟病菌CKS1基因編碼推定的tRNA-IPT蛋白，被證明是CK生物合成所必需的，特別是植物生長(zhǎng)和毒力所必需的。此外還發(fā)現(xiàn)CK在生產(chǎn)后會(huì)釋放到培養(yǎng)基中，CKs可能促進(jìn)稻瘟病菌的養(yǎng)分轉(zhuǎn)運(yùn)[1]。另一方面，稻瘟病菌感染引發(fā)水稻幼苗中CK的積累，激活CK信號(hào)，隨后誘導(dǎo)抗性基因OsPR1b和PBZ的表達(dá)，從而激活水稻對(duì)稻瘟病的抗性，這種CK介導(dǎo)的稻瘟病抗性受到SA信號(hào)通路的協(xié)同調(diào)控[9]。同樣的，CKs和SA共同處理水稻葉片強(qiáng)烈誘導(dǎo)防御基因PR1b和PBZ1的表達(dá)，而單獨(dú)處理任何一種僅略微增加它們的表達(dá)水平。水稻和稻瘟病菌都能夠產(chǎn)生CK。稻瘟病菌為了促進(jìn)其自身的營(yíng)養(yǎng)轉(zhuǎn)運(yùn)而產(chǎn)生和分泌CKs（分泌CKs這種信號(hào)分子的說(shuō)法被提出但尚未得到證實(shí)），被宿主水稻感知并觸發(fā)植物CKs信號(hào)通路從而調(diào)節(jié)防御反應(yīng)，以及調(diào)控SA信號(hào)通路。與生長(zhǎng)素功能相似，這種植物生長(zhǎng)激素的相互操縱可能代表一種平衡植物生長(zhǎng)的機(jī)制，尤其是水稻中的細(xì)胞分裂、細(xì)胞死亡以及防御反應(yīng)[10]。

3? 脫落酸（ABA）

由于SA、JA和ET信號(hào)通路介導(dǎo)的SAR被抑制，植物中ABA的過(guò)量產(chǎn)生可能對(duì)病害抗性產(chǎn)生不利影響。水稻中ABA分泌的減少或ABA信號(hào)傳導(dǎo)的破壞，都能夠增強(qiáng)水稻對(duì)稻瘟病的抵抗力。相反，ABA處理水稻幼苗導(dǎo)致水稻產(chǎn)生了易感性，說(shuō)明真菌衍生的ABA可能成為毒力因子[11]。一些真菌病原體被發(fā)現(xiàn)產(chǎn)生ABA主要通過(guò)甲羥戊酸途徑，這與植物中的ABA生物合成途徑不同。在灰葡萄孢菌（B. cinerea）中鑒定了一個(gè)基因簇，包括BcABA1、BcABA2、BcABA3和BcABA4都能夠參與ABA合成，ABA在稻瘟病菌營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和孢子形成階段均被檢測(cè)到[12]。三個(gè)ABA基因同源物（MoABA1、MoABA2和MoABA4）和ABA G蛋白偶聯(lián)受體在稻瘟病菌中被鑒定出來(lái)，MoABA4基因的缺失導(dǎo)致致病性喪失，表明ABA的產(chǎn)生可能對(duì)稻瘟病菌的致病性至關(guān)重要。稻瘟病菌能夠上調(diào)水稻NCED3基因（用于水稻ABA生物合成）的表達(dá)，這表明它可能會(huì)刺激水稻中的ABA合成以促進(jìn)其自身的致病性并破壞宿主的抗性。因此，筆者等人得出的結(jié)論是，在稻瘟病菌-水稻相互作用中，ABA通過(guò)抑制植物抗性和加速真菌本身的發(fā)病機(jī)制在病害嚴(yán)重程度方面發(fā)揮雙重作用[13-14]。

4? 茉莉酸（JAs）

JA及其衍生物存在于多種高等植物中，參與調(diào)節(jié)植物的生長(zhǎng)發(fā)育和植物免疫反應(yīng)。水稻產(chǎn)生被稱為植物抗毒素的低分子量抗菌化合物，主要由二萜和類黃酮組成[15]。茉莉酸異亮氨酸（JA-Ile）是JA的一種生物活性物質(zhì)，其水平會(huì)隨著稻瘟病感染而增加。內(nèi)源性JA-Ile主要通過(guò)促進(jìn)黃酮類植物抗毒素sakuranetin的產(chǎn)生而參與防治稻瘟病。JA-Ile合成由JA-Ile合酶催化。最近的研究表明，兩種JA-Ile合酶OsGH3.5（OsJAR1）和OsGH3.3（OsJAR2）在水稻的JA-Ile生產(chǎn)中發(fā)揮重要作用。特別是OsJAR1的表達(dá)與稻瘟病感染后JA-Ile的積累有關(guān)，表明通過(guò)JA信號(hào)傳導(dǎo)在稻瘟病抗性中的作用[16]。JA合成途徑基因OsAOC缺失突變體對(duì)稻瘟病菌抗性降低，表現(xiàn)為菌絲生長(zhǎng)更快且JA含量降低，揭示OsAOC能通過(guò)JA信號(hào)途徑調(diào)控水稻對(duì)稻瘟病菌的免疫反應(yīng)；過(guò)表達(dá)OsWRKY30可誘導(dǎo)JA途徑中OsLOX、OsAOS2表達(dá)，同時(shí)伴隨內(nèi)源JA積累，對(duì)稻瘟病菌的抗性增強(qiáng)[17]。

最新研究發(fā)現(xiàn)，SRB-SDV的SP8蛋白、RSV的P2蛋白以及RSMV的M蛋白是一類具有抑制轉(zhuǎn)錄活性的轉(zhuǎn)錄抑制子，它們都能與JA信號(hào)途徑的關(guān)鍵成分水稻中介體亞基25（rice mediator subunit 25，OsMED25）、茉莉酸轉(zhuǎn)錄抑制蛋白（rice jasmonate zim-domain protein，OsJAZ）、茉莉酸bHLH轉(zhuǎn)錄因子2（rice JA-inducible basic helix-loop-helix transcriptional factor 2，OsMYC2）和茉莉酸bHLH轉(zhuǎn)錄因子3（rice JA-inducible basic helix-loop-helix transcriptional factor 3，OsMYC3）相互作用。這些轉(zhuǎn)錄抑制因子通過(guò)直接干擾OsMED25-Os-MYC復(fù)合物，抑制OsMYC2和OsMYC3的轉(zhuǎn)錄激活功能，然后與OsJAZ蛋白結(jié)合，共同減弱JA途徑。稻瘟病菌通過(guò)操縱水稻JA信號(hào)通路成功地打破了水稻防御。稻瘟病菌特異性誘導(dǎo)水稻miR319的表達(dá)，其靶基因編碼轉(zhuǎn)錄因子OsTCP21是水稻對(duì)稻瘟病的防御反應(yīng)的正調(diào)節(jié)因子，可能是通過(guò)誘導(dǎo)JA合成基因LOX2和LOX5。因此，稻瘟病菌能夠通過(guò)誘導(dǎo)水稻miR319抑制JA合成來(lái)降低水稻產(chǎn)生JA的水平。此外，稻瘟病菌能夠通過(guò)過(guò)氧化物酶將水稻JA分子修飾為無(wú)活性物質(zhì)12-OH JA，從而破壞宿主的自身免疫[18]。

綜上所述，水稻響應(yīng)稻瘟病感染誘導(dǎo)JA-Ile合成，而稻瘟病菌通過(guò)水稻miR319途徑抑制JA合成，并可能將水稻JA轉(zhuǎn)化為12-OH JA，進(jìn)而轉(zhuǎn)化為無(wú)活性的JA介導(dǎo)的SAR。

5? 結(jié)語(yǔ)

植物激素是植物響應(yīng)各種生理或環(huán)境刺激而產(chǎn)生的調(diào)節(jié)生長(zhǎng)發(fā)育的小分子，本文想強(qiáng)調(diào)植物激素不僅是植物生長(zhǎng)調(diào)節(jié)劑，還是植物和真菌之間使用的一種化學(xué)語(yǔ)言，用來(lái)更有效地進(jìn)行跨界（競(jìng)爭(zhēng)性）交流。在長(zhǎng)期的協(xié)同進(jìn)化過(guò)程中，病毒為了逃脫植物的防御反應(yīng)，也向著對(duì)自身有利的方向不斷進(jìn)化，編碼一系列的致病因子與宿主植物相互作用，最終抑制植物防御反應(yīng)來(lái)增強(qiáng)病毒自身的致病性以及完成自身生命周期所需的生命活動(dòng)，從而促進(jìn)病毒侵染。稻瘟病菌會(huì)利用宿主的養(yǎng)分來(lái)維持自身的生存，在與宿主植物共同進(jìn)化的過(guò)程中學(xué)會(huì)使用這種植物激素語(yǔ)言。本文通過(guò)研究稻瘟病菌-水稻病理系統(tǒng)來(lái)展示植物激素如何參與這種跨界交流。稻瘟病菌能夠合成（并且可能分泌）植物激素分子，包括IAA、ABA和各種CK，還能夠誘導(dǎo)水稻ABA合成。稻瘟病菌可以減少水稻JA合成，并將JA轉(zhuǎn)化為12-OH JA合成，而不是產(chǎn)生活性抗稻瘟病JA衍生物JA-Ile。本文提到的稻瘟病菌與水稻相互作用中的每種植物激素，其信號(hào)通路都處于一個(gè)復(fù)雜的網(wǎng)絡(luò)中，相互之間存在多重串?dāng)_。

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基金項(xiàng)目：黑龍江省自然科學(xué)基金項(xiàng)目“多粘類芽孢桿菌X-11對(duì)作物病害的防效及機(jī)理研究”（LH2019C080）；黑龍江省自然科學(xué)基金項(xiàng)目“類芽胞桿菌源新型蛋白激發(fā)子誘導(dǎo)作物抗病性的研究”（LH2019C079）；黑龍江省自然科學(xué)基金項(xiàng)目“蛋白激發(fā)子EsxA在水稻的互作蛋白研究”（LH2021C086）；黑龍江省自然科學(xué)基金項(xiàng)目“多粘類芽孢桿菌X-11抗菌蛋白研究”（LH2021C087）；北大荒集團(tuán)項(xiàng)目“農(nóng)用微生物在水稻上的應(yīng)用與研究”。

收稿日期：2022-06-24

作者簡(jiǎn)介：賀丹（1990-），女，碩士，助理研究員，從事農(nóng)業(yè)微生物、農(nóng)業(yè)生態(tài)學(xué)研究。