陳麗婷， 閻媛媛

（河北農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，華北作物種質(zhì)資源研究與利用教育部重點實驗室，河北省作物種質(zhì)資源重點實驗室，河北 保定 071000）

棉花起源于亞熱帶地區(qū)，是重要的纖維原料作物。野生棉生育期長達180 d，其對熱量的需求限制著栽培區(qū)域。通過不斷的馴化培育，早熟棉生育期縮短至100 d左右，使得棉花栽培區(qū)域擴張到46°N，且使糧棉輪作成為可能，極大地提高了土地利用率和經(jīng)濟效益[1]。早熟棉馴化的關(guān)鍵在于其對光周期及溫度的適應(yīng)，使花芽分化和開花提前。喻樹迅等[1]研究發(fā)現(xiàn)，棉花早熟性是包含多個農(nóng)藝性狀（生育期、現(xiàn)蕾期、開花期、吐絮期、第1果節(jié)位、霜前花率等）的綜合復(fù)雜性狀，其中現(xiàn)蕾期、開花期是決定棉花早熟的關(guān)鍵時期。目前，種質(zhì)資源狹窄是早熟棉育種工作的瓶頸，挖掘調(diào)控棉花開花相關(guān)的重要基因和解析開花調(diào)控機制是發(fā)揮分子育種優(yōu)勢、加快早熟棉種質(zhì)創(chuàng)新的重要基礎(chǔ)。

植物開花事件始于花芽分化的起始，標志著植物從營養(yǎng)生長進入生殖生長，是外因和內(nèi)因共同決定的結(jié)果。來自光周期途徑、春化途徑、環(huán)境溫度途徑、赤霉素途徑、自主途徑和年齡途徑的信號共同促進開花整合子基因LFY（LEAFY）、SOC1（SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO 1）和FT（FLOWERING LOCUS T）的轉(zhuǎn)錄，進而激活花分生組織決定子，啟動花芽分化[2]。

FT及其同系物TSF（twin sister of FT）屬于磷脂酰乙醇胺結(jié)合蛋白（phosphatidyl ethanolaminebinding proteins, PEBP），被視作植物“成花素”[3-4]，受光周期和溫度的調(diào)控。擬南芥FT和TSF、番茄的SFT（single flower truss）和水稻的Hd3a（heading date 3a）[5-7]均在維管束韌皮部伴胞細胞中產(chǎn)生，隨后被運輸?shù)巾敹朔稚M織（shoot apical meristem，SAM），與bZIP轉(zhuǎn)錄因子FD（flowering locus D）形成復(fù)合物，激活花分生組織特異性基因的表達，包括AP1（APETALA1）和LFY。擬南芥FT基因研究的比較清楚，過表達FT能促進擬南芥開花，而其突變體明顯比野生型植株開花晚[3]。水稻中FT同源蛋白Hd3a與GF14c和OsFD1形成激活復(fù)合體，促使水稻開花，顯著縮短營養(yǎng)生長期[7]。Mcgarry等[8]發(fā)現(xiàn)，在棉花中異位表達FT基因能促使其開花，并影響花序。將GhFT1基因在擬南芥中異源表達，促進早花，并能部分挽救ft-10突變體晚花表型[9]；將其在煙草中異位表達，同樣促進煙草開花，此外，呈現(xiàn)基部生長更多的側(cè)生芽、葉片的形態(tài)發(fā)生改變等表型[10]。

SOC1基因編碼MADS蛋白，具有典型MIKC類MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)特征，是關(guān)鍵的開花調(diào)控和花器官決定因子。其整合了來自多個途徑的信號，包括光周期途徑、春化途徑、赤霉素途徑和自主途徑[11]。在擬南芥中，SOC1受FLC（FLOWERING LOCUS C）、FT和CO基因調(diào)控[11-12]。超表達GhSOC1基因可以促進擬南芥開花，棉株株高變矮，其通過直接調(diào)控AP1/FUL-like基因促進開花[13]。

在擬南芥中，LFY作為植物花分生組織的決定子，整合了來自光周期途徑和赤霉素途徑的信號[14-15]，同時也與其他MADS蛋白共同調(diào)控花發(fā)育程序[16-17]。從金魚草中克隆得到LFY基因的同系物FLO（FLORICAULA），并發(fā)現(xiàn)其影響花分生組織形成。擬南芥LFY基因不僅決定花分生組織，而且也影響植物從營養(yǎng)生長向生殖生長的轉(zhuǎn)變，控制植物開花時間。長日照條件下，LFY在擬南芥幼苗的整個營養(yǎng)生長階段的葉原基中均有表達[18]；經(jīng)成花誘導(dǎo)后，LFY基因活化，LFYmRNA起初積累于頂端花序分生組織的周邊區(qū)，繼而強表達于花原基，而后在開花期表達量急劇上升，其表達水平?jīng)Q定了植物開花時間的早晚及花發(fā)育的成敗[19]。擬南芥轉(zhuǎn)LFY基因植株的側(cè)芽全部轉(zhuǎn)變?yōu)閱我坏幕ǎ议_花時間大大提前[20]。在煙草[21]、山楊[20]、水稻[22]等物種中，LFY同源基因具有相同的功能。Li等[23]從陸地棉中克隆得到GhLFY基因，ChIP試驗結(jié)果表明，GhLFY基因受GhSOC1的調(diào)控，GhLFY轉(zhuǎn)基因擬南芥形態(tài)發(fā)生了改變，莖生花替代了側(cè)枝，開花提前。

葉片感受光照和溫度信號，通過CO、SVP等蛋白及組蛋白修飾水平，精確調(diào)控FT基因的表達。葉片中FT蛋白通過維管束迅速移動到頂端分生組織，激活SOC1基因的表達，在AGL24的協(xié)助下，細胞質(zhì)中積累的SOC1蛋白進入細胞核，結(jié)合到LFY基因的啟動子區(qū)域，激活其轉(zhuǎn)錄[24]。SOC1在葉片和頂端分生組織中均大量表達，其在頂端分生組織中如何激活花芽分化已經(jīng)明確。在葉片中，F(xiàn)T的大量積累會增加SOC1的轉(zhuǎn)錄[25]，且SOC1受GA、春化路徑和內(nèi)源生長信號的調(diào)控，但葉片中SOC1的積累并不影響FT的轉(zhuǎn)錄[6]。因此，葉片中SOC1具有整合信號的功能，但其如何影響花芽分化尚不清楚。

盡管有花植物的開花整合子在進化過程中相對保守，但仍存在物種特異性，如菊花葉片中受長日照誘導(dǎo)的CsAFT移動到莖尖后與FT復(fù)合體競爭，精確調(diào)控花芽分化的起始[26]。此外，對四倍棉基因組研究表明，A、D亞組上同源基因的轉(zhuǎn)錄和功能可能存在差異[27]，因此明確四倍體棉花中開花整合子的數(shù)目及功能，對解析棉花開花調(diào)控機制至關(guān)重要，是早熟棉遺傳改良的理論基礎(chǔ)。本文鑒定了棉花基因組中開花整合子，明確了其在二倍體和四倍體棉花基因組中的數(shù)目及進化關(guān)系，分析了其在棉苗生長過程中的時空表達特征，并明確了其功能及調(diào)控關(guān)系，為解析棉花開花調(diào)控網(wǎng)絡(luò)奠定了分子基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 供試材料

陸地棉栽培種‘TM-1’和哥倫比亞野生型擬南芥由本實驗室保存。

DNA聚合酶購自南京諾唯贊生物科技公司，限制性內(nèi)切酶購自賽默飛公司，瓊脂糖凝膠回收試劑盒和質(zhì)粒提取試劑盒均購自天根生物科技有限公司，植物RNA提取試劑盒購自北京艾德萊生物科技公司，反轉(zhuǎn)錄試劑盒、Infusion連接酶購自TaKaRa公司，熒光定量試劑盒購自US EVERBRIGHT?INC公司，大腸桿菌感受態(tài)DH5α購自北京天根生化科技有限公司，農(nóng)桿菌GV3103感受態(tài)為自制，pGreen載體由本實驗室提供。引物合成與測序均由金唯智生物科技有限公司完成。

1.2 樣品準備

將擬南芥以每穴3棵×3棵的密度種植于營養(yǎng)土中，培養(yǎng)于光照培養(yǎng)室（23 ℃，16 h光照/8 h黑暗），在子葉展平后9 d取樣，用于基因表達分析。棉花培養(yǎng)于河北農(nóng)業(yè)大學(xué)溫室（28 ℃，12 h光照/8 h黑暗），2片真葉期開始取樣，到4片真葉期結(jié)束，每次選取長勢均勻一致的棉株葉片及頂端分生組織用于基因的實時定量表達分析及相關(guān)基因克隆。在4片真葉期取根、莖、葉、頂端，用于基因的組織表達特異性分析，所取材料立即投入液氮中冷凍，然后于-80 ℃冰箱保存?zhèn)溆?。利用試劑盒提取RNA，使用TaKaRa RR047A試劑盒進行反轉(zhuǎn)錄。

1.3 生物信息學(xué)分析

擬南芥氨基酸序列下載自TAIR網(wǎng)站（https://www.arabidopsis.org/），通過公開的測序數(shù)據(jù)庫(NCBI)在線進行blastP比對。在CottonFGD網(wǎng)站（https://cottonfgd.org/）進行基因注釋分析，獲得與之同源的陸地棉開花整合子基因。基于CDD數(shù)據(jù)庫（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Structure/cdd/wrpsb.cgi）對其結(jié)構(gòu)域進行預(yù)測。使用DNAMAN及ClustalX2軟件進行多重序列比對，使用MEGA7軟件中的鄰位相接法構(gòu)建進化樹。

1.4 基因克隆和擬南芥的遺傳轉(zhuǎn)化

根據(jù)‘農(nóng)大棉8號’基因組序列[28]設(shè)計引物（表1），以‘TM-1’的cDNA為模板進行克隆。使用Infusion連接酶將GhFT-2、GhSOC1-5和GhLFY-2連接到植物表達載體pGreen，構(gòu)建融合表達載體，轉(zhuǎn)化大腸桿菌DH5α后將陽性克隆菌液送至金唯智測序，并保存測序正確的單克隆菌液以供后續(xù)試驗使用。野生型（Col）擬南芥花蕾期沾取農(nóng)桿菌溶液（5%蔗糖，0.05% Silwet L-77），創(chuàng)建轉(zhuǎn)基因植株，并用Basta進行篩選[25]。

表1 本研究中所用引物序列Table 1 Primer sequences in the study

1.5 轉(zhuǎn)基因擬南芥目的基因qRT-PCR

以擬南芥的AtTUB2、棉花的His作為內(nèi)參基因，利用Fast Super EvaGreen qPCR Master Mix進行qRT-PCR，所用儀器為Applied Biosystems 7500實時定量PCR儀。每個樣品進行3次試驗重復(fù)，采用2-ΔΔCt分析試驗數(shù)據(jù)[29]。利用SPSS 11.0軟件處理數(shù)據(jù)，Graphpad Prism 7.00軟件作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 棉花開花整合子鑒定及序列分析

從NCBI網(wǎng)站下載毛白楊（Populus tomentos）、葡萄（Vitis vinifera）、擬南芥（Arabidopsis thaliana）和煙草（Nicotiana tabacum）的開花整合子同源蛋白序列，cottonFGD在線比對（blast）棉花中同源序列，綜合全部已公開棉花基因組序列及注釋，鑒定棉花中FT、SOC1和LFY同源序列。因MADS家族成員結(jié)構(gòu)域高度保守，在鑒定SOC1同源序列時，同時參考了棉花MADS家族成員鑒定結(jié)果[30-31]。綜合blast結(jié)果，‘農(nóng)大棉8號’基因組[28]中開花整合子序列具有其他基因組序列的共性，故以‘農(nóng)大棉8號’基因組作為本文的參考序列。

棉花開花整合子包含2個FT、6個SOC1、和2個LFY基因，分別命名為GhFT-1/GhFT-2、GhSOC1-1/GhSOC1-2/GhSOC1-3/GhSOC1-4/GhSOC1-5/GhSOC1-6和GhLFY-1/GhLFY-2。GhFTs包含保守基序[FYL]-x-[LVM]-[LIVF]-x-[TIVM]-[DC]-P-D-x-P-[SNG]-x(10)-H和決定FT功能的關(guān)鍵氨基酸位點Tyr85（Y）和Gln140（Q）（圖1A）；GhSOC1s均含有MADS-box和K-box保守域，以及1個典型的SOC1 motif（圖1B）；GhLFYs包含1個保守的FLOLFY結(jié)構(gòu)域（圖1C）?；蚪Y(jié)構(gòu)分析可知，GhFTs基因包含4個外顯子和3個內(nèi)含子，GhSOC1s基因包含7個外顯子和6個內(nèi)含子，GhLFYs包含3個外顯子和2個內(nèi)含子，均與擬南芥的序列結(jié)構(gòu)一致。GhFTs基因結(jié)構(gòu)最為保守，GhLFY在A、D亞組上的序列也相對保守，但GhSOC1s在外顯子長度上差異較大，暗示其功能在進化中可能產(chǎn)生差異。

圖1 植物開花整合子序列分析Fig.1 Sequence analysis of cotton floral integrator

2.2 棉花開花整合子基因進化分析

本研究分析了棉屬開花整合子基因序列的進化關(guān)系，發(fā)現(xiàn)陸地棉和海島棉中的FT和LFY基因各有2個成員，亞洲棉和雷蒙德氏棉中各有1個成員（圖2A、C），表明棉屬進化過程中FT和LFY比較保守。不同于FT和LFY，在亞洲棉和雷蒙德式棉中分別含有3和2個SOC1序列，海島棉A、D亞組中共5個SOC1序列，且與二倍體棉的同源序列相似度高；值得注意的是，陸地棉較海島棉多了1個SOC1序列，除保留了二倍體棉中的5個SOC1序列外，來自A基因組的GhSOC1-3序列在D亞組增加了1個相似度高的序列GhSOC1-4，可能由片段復(fù)制而來，該現(xiàn)象證明海島棉和陸地棉進化事件的獨立性。此外，四倍體棉中SOC1-1/2/3/4序列與其對應(yīng)的二倍體棉中序列均能聚在1個進化分支上，但GhSOC1-5/6序列較其二倍體中同源序列相似度略低，說明GhSOC1-5/6序列在進化過程中產(chǎn)生了變異（圖2B）。

圖2 植物開花整合子基因的進化樹Fig.2 Phylogenetic analysis of plant floral integrator genes

綜上，陸地棉在進化過程中，開花整合子FT和LFY相對保守，而SOC1序列在陸地棉棉形成過程中數(shù)量增加，且基因編碼序列和非編碼序列均產(chǎn)生了變異，這可能與陸地棉對環(huán)境的適應(yīng)性增強有關(guān)。

2.3 棉花開花整合子基因表達特征分析

植物葉片是感受環(huán)境并產(chǎn)生生物信號的主要部位，而花芽分化的起始部位在頂端分生組織，開花調(diào)控基因的時空表達特征與其功能緊密相關(guān)。在擬南芥中，盡管FT、SOC1和LFY均促進植物開花，但它們的表達部位完全不重合。棉花3個開花整合子基因均在頂端分生組織中優(yōu)勢表達，且GhLFY-2在葉片中也有較高的表達（圖3A），三者的表達情況與擬南芥不盡相同，預(yù)示著棉花開花調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的物種特異性。隨著棉苗的不斷生長，在第4片真葉展平時（4thtrue leaf stage， 4TLS），3個開花整合子基因在葉片和頂端分生組織中的表達均大幅升高，且在葉片中的升高更為劇烈，表明棉花TM-1在4TLS進入生殖生長，3個開花整合子基因在促進植物開花的功能上是保守的（圖3B和C）。

圖3 開花整合子基因在陸地棉中表達Fig.3 Expression of floral integrators genes in Gossypium hirsutum

2.4 棉花開花整合子基因?qū)χ参镩_花的影響

為進一步明確棉花開花整合子基因的功能，分別克隆了GhFT-2、GhSOC1-5和GhLFY-2。GhFT-2與GhFT1的相似度達到了99%，預(yù)示其功能的保守性。SOC1有6個成員，GhSOC1-5編碼序列長度為666 bp，與‘農(nóng)大棉8號’基因組一致，而比其他陸地棉參考基因組在3’端少15 bp，說明‘農(nóng)大棉8號’基因組在該位點的組裝相對較優(yōu)。GhLFY-2與GhLFY大小一致，存在9個氨基酸差異，序列上二者相對保守。

分別構(gòu)建克隆序列的轉(zhuǎn)基因擬南芥，最后各獲得10個以上轉(zhuǎn)基因株系，與WT相比，過表達3個基因的擬南芥均呈現(xiàn)不同程度的早花表型（圖4A）。分別選取4個T3代純合株系進行開花時間及基因表達水平分析（圖4B），發(fā)現(xiàn)隨著基因表達量的升高，轉(zhuǎn)基因植株的開花時間越早，即3個開花整合子促進開花的功能均具有劑量效應(yīng)。其中，GhFT-2基因?qū)χ参镩_花的促進作用最強，株系#1和#2抽薹最早（當(dāng)5～6片輪作葉形成時），開花時間提早1倍（圖4C）。此外，在GhLFY-2轉(zhuǎn)基因植株的蓮座葉葉腋里伸出3～4朵單生花（圖4D），表明GhLFY影響花分生組織分化。

圖4 棉花開花整合子促進開花Fig.4 Cotton flowering integrators promotes flowering

2.5 開花整合子相互作用關(guān)系

選取生長14 d的轉(zhuǎn)基因擬南芥，檢測其開花相關(guān)基因的表達量，以探究棉花開花整合子間的相互作用。從圖5可以看出，在GhFT-2轉(zhuǎn)基因的株系中開花整合子AtSOC1和AtLFY的表達量都不同程度的上調(diào)(圖5A)。在GhSOC1-5轉(zhuǎn)基因的株系中，AtLFY的表達量顯著上調(diào)，而AtFT基因表達量變化不大(圖5B)。在GhLFY-2轉(zhuǎn)基因的株系中，AtFT和AtSOC1均無明顯變化(圖5C)。由以上結(jié)果可推測，棉花LFY基因位于FT和SOC1基因的下游，而FT可直接影響SOC1的表達（圖6）。

圖5 擬南芥開花整合子基因轉(zhuǎn)錄水平Fig.5 Expression of floral integrator genes in transgenic Arabidopsis plants

圖6 棉花開花整合子調(diào)控機制模式Fig.6 Model of cotton flowering regulatory mechanism

3 討論

調(diào)控植物開花的眾多基因相互作用，形成復(fù)雜的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)。其中，SOC1、FT和LFY整合來自環(huán)境和內(nèi)源的各種信號，最終激活花芽分化決定子的表達，開啟生殖生長。陸地棉和海島棉是異源四倍體，由二倍體棉基因組融合而來。在馴化過程中，陸地棉開花時間提前，使得栽培區(qū)域得以北移。本文鑒定了陸地棉、海島棉、亞洲棉和雷蒙德氏棉中的開花整合子，其中FT和LFY基因在二倍體和四倍體棉基因組中相對保守，四倍體棉花中各有2個成員，二倍體棉花中各有1個成員。而在擬南芥中只有1個SOC1基因，但棉花中SOC1基因的數(shù)量加倍，海島棉保留了全部二倍體棉中的5個SOC1序列，而陸地棉D(zhuǎn)亞組增加了1個SOC1序列，共6個成員。且GhSOC1s編碼序列和基因組序列差異明顯，這可能與陸地棉對環(huán)境的適應(yīng)性有關(guān)。如藜麥隨著種植緯度的降低，其對長日照的需求發(fā)生了變化，F(xiàn)T基因序列的多樣性與藜麥對光周期的適應(yīng)相關(guān)[32]。

以往的研究顯示，除了在根中很難檢測到GhFT1（Gh_D08G2407，GhFT-1）基因的表達外，在葉片、莖稈、花、胚珠等組織中都有表達，但在葉片中的表達量最高[9]，其在營養(yǎng)組織中的表達模式與擬南芥AtFT一樣[8]。葉脈FT轉(zhuǎn)錄為mRNA并合成FT蛋白，F(xiàn)T蛋白再由韌皮部經(jīng)過長距離運輸?shù)巾敹朔稚M織，促進下游SOC1基因的活躍轉(zhuǎn)錄。本研究超表達GhFT-2使擬南芥開花時間減少1倍，與轉(zhuǎn)GhFT1基因的擬南芥超表達植株對比，GhFT-2對開花的促進作用較GhFT1強，說明陸地棉中A、D亞組中的FT基因功能均被保留。樊紅娟等[33]以3798品系（陸地棉零式果枝）和‘華中94’（正常果枝）為材料進行組織特異性表達分析，發(fā)現(xiàn)正常果枝中GhFT1在各組織中表達水平差異并不大，但是在零式果枝中，其莖尖的表達量要明顯高于其他組織，其次在花芽中的表達量也相對較高，表明GhFT1可能參與花器官的發(fā)育。Mcgarry等[8]對擬南芥及棉花的FT基因進行了超表達和VIGS（virus-induced gene silencing）沉默研究，發(fā)現(xiàn)GhFT1基因影響花分生組織的決定。本研究在棉花頂端分生組織中檢測到高水平的FT轉(zhuǎn)錄本，也預(yù)示GhFT調(diào)控開花時間的機制不同于其他物種，GhFT對SOC1的調(diào)控不必依賴于葉片中FT蛋白的積累及向上運輸，棉花頂端分生組織細胞可自己合成所需FT蛋白，促進開花，這可以使棉花對環(huán)境變化的響應(yīng)更迅速。

不同植物L(fēng)FY同源基因的時空表達模式不同。金魚草FLO基因只在開花期表達，四輪花器官中僅雄蕊中不表達[34]。在擬南芥、煙草、豌豆、葡萄等植物中，LFY同源基因在葉原基中及其開花階段均有表達[35-38]。水稻RFL在幼穗中表達，而在成熟的小花和葉片中不表達，明顯有別于雙子葉植物[22]。這種時空上的表達差異反映了LFY同源基因的表達與植物本身花結(jié)構(gòu)的進化有關(guān)，同時表明LFY同源基因在植物的發(fā)育過程中具有重要的作用。本研究在棉花葉片中檢測到GhLFY的高水平轉(zhuǎn)錄，這不同于其他植物L(fēng)FY的空間表達特征。轉(zhuǎn)GhLFY-2植株開花早，莖基有單生花，花器官正常，與GhLFY-1（Gh_A07G0404，GhLFY）的功能一致[23]，說明陸地棉A、D亞組GhLFYs促進開花、影響花序形成的生物學(xué)功能是保守的。葉片中GhLFY的轉(zhuǎn)錄可能參與了棉花成花誘導(dǎo)，響應(yīng)環(huán)境或內(nèi)源信號。

Guo等[9]發(fā)現(xiàn)，GhFT1轉(zhuǎn)基因植株中的開花整合子SOC1和LFY以及AP1的表達量均顯著的提高，而本研究中FT-2僅促進了LFY的轉(zhuǎn)錄，說明陸地棉2個FT基因促進開花的功能是保守的，但調(diào)控機制不同。在擬南芥中，SOC1在頂端分生組織中直接激活LFY的轉(zhuǎn)錄，進而激活A(yù)P1的轉(zhuǎn)錄，開啟花芽分化。超表達GhSOC1-5顯著促進了LFY的轉(zhuǎn)錄，表明棉花中FT-SOC1-LFY-AP1調(diào)控路徑的保守性。與本研究結(jié)果不同，超表達GhSOC1-3（Gh_A11G0755，GhSOC1）極大促進了FT和AP1的轉(zhuǎn)錄，且GhSOC1-3可結(jié)合在AP1的基因序列上[13]。陸地棉中存在獨立于FT-SOC1-LFY-AP1的另1條開花時間調(diào)控路徑，GhSOC1-3可直接調(diào)控AP1，且在GhSOC1-3和GhFT間存在正反饋調(diào)節(jié)，即GhSOC1-3的積累會進一步促進GhFT的積累。綜上，陸地棉GhSOC1s參與不同的開花調(diào)控路徑，這與其序列的多樣性相吻合，可能與陸地棉對環(huán)境的適應(yīng)有關(guān)。

本研究鑒定并對比了四倍體棉和二倍體棉基因組中開花整合子的序列，發(fā)現(xiàn)FT和LFY在棉屬中的進化很保守，而SOC1序列在陸地棉中的增多及序列的變異，導(dǎo)致陸地棉中既存在保守的FT-SOC1-LFY-AP1調(diào)控路徑，又特異性進化出SOC1-AP1調(diào)控路徑。陸地棉開花整合子調(diào)控路徑的豐富，可能與其對環(huán)境適應(yīng)性的提高相關(guān)。