徐朋飛,劉紅艷,李延鵬,2*,黃志旁,2,3*

1.大理大學(xué)東喜瑪拉雅研究院，云南 大理 671003；2.大理大學(xué)三江并流區(qū)域生物多樣性保護(hù)與利用云南省創(chuàng)新團(tuán)隊(duì)，云南 大理 671003；3.云嶺滇金絲猴云南省野外科學(xué)觀測(cè)研究站，云南 大理 671003

社會(huì)監(jiān)視行為 (Social monitoring behavior) 指動(dòng)物對(duì)社會(huì)環(huán)境的認(rèn)知，以適應(yīng)環(huán)境提高適合度[1]。社會(huì)監(jiān)視行為研究有助于理解動(dòng)物資源競(jìng)爭(zhēng)[2-4]、群體凝聚力[5]、群體成員識(shí)別[6]、反捕食防御[7-8]和成員間距離調(diào)節(jié)[9]等方面的行為策略。因此，社會(huì)監(jiān)視行為是行為生態(tài)學(xué)和種群穩(wěn)定維持的重要內(nèi)容。

靈長(zhǎng)類的社會(huì)監(jiān)視行為發(fā)生頻次與個(gè)體的等級(jí)有關(guān)。赤猴 (Erythrocebus patas) 和籠養(yǎng)的棕色卷尾猴 (Cebus apella) 社會(huì)監(jiān)視行為中低等級(jí)個(gè)體注視(Visual attention) 高等級(jí)個(gè)體[9]，且低等級(jí)個(gè)體花更多時(shí)間投入于社會(huì)監(jiān)視行為[10]。但相反，Hirsch[7]對(duì)棕色卷尾猴研究，高等級(jí)的個(gè)體比低等級(jí)個(gè)體花更多的時(shí)間保持監(jiān)視，并且鄰居數(shù)量的增加，監(jiān)視行為增強(qiáng)。物種間的比較發(fā)現(xiàn)等級(jí)森嚴(yán)的松鼠猴(Saimiri sciureus) 比等級(jí)松散的白唇檉柳猴(Saguinus labiatus)花費(fèi)更多時(shí)間監(jiān)視群內(nèi)成員[11]。

靈長(zhǎng)類的社會(huì)監(jiān)視行為受社群內(nèi)部個(gè)體的繁殖需求影響。絨猴 (Callithrix jacchus) 個(gè)體社會(huì)監(jiān)視行為的增加與繁殖競(jìng)爭(zhēng)的增加有關(guān)[4]。雄性紅疣猴(Colobus badius) 和紅長(zhǎng)尾猴 (Cercopithecus aethiops)在繁殖期間會(huì)提高監(jiān)視行為[3][12]。但盡管社會(huì)監(jiān)視行為在許多靈長(zhǎng)類中已經(jīng)報(bào)道[1]，對(duì)于復(fù)雜的重層社會(huì)組織，社會(huì)監(jiān)視行為的關(guān)注較少。

滇金絲猴 (Rhinopithecus bieti) 又稱黑白仰鼻猴，為我國(guó)特有珍稀瀕危靈長(zhǎng)類，僅分布于金沙江和瀾滄江之間的云嶺山系，北至西藏芒康，南至云南云龍[13]。滇金絲猴具有復(fù)雜的重層社會(huì)組織，主要包括一雄多雌 (One-male unit,OMU) 的繁殖單元和全雄單元 (All-male unit,AMU) 兩個(gè)部分[14]。全雄單元是由組建過(guò)家庭，但又被替換掉的成年雄性和未組建過(guò)家庭的成年雄性、青年雄性和未成年雄性等雄性聚集形成的社會(huì)單元[15]。全雄群既要靠近尋找繁殖機(jī)會(huì)或者替換繁殖單元的機(jī)會(huì)，又要警惕繁殖單元主雄攻擊[16]；此外，全雄群個(gè)體間存在嚴(yán)格等級(jí)[17-18]，社會(huì)監(jiān)視行為可減少群內(nèi)的沖突。為了解滇金絲猴全雄群個(gè)體如何通過(guò)社會(huì)監(jiān)視行為來(lái)減少繁殖競(jìng)爭(zhēng)和避免群內(nèi)沖突，本研究選擇滇金絲猴公園的全雄群開(kāi)展社會(huì)監(jiān)視行為研究，擬解決2 個(gè)問(wèn)題：1) 不同季節(jié)全雄個(gè)體掃視行為發(fā)生頻率的差異，預(yù)期繁殖季節(jié)時(shí)全雄群為增加繁殖機(jī)會(huì)及減少或避免被繁殖單元主雄的攻擊會(huì)增加掃視行為；2) 不同等級(jí)全雄群個(gè)體掃視行為的差異，預(yù)期高等級(jí)個(gè)體掃視行為少，低等級(jí)個(gè)體為減少被攻擊社會(huì)監(jiān)視行為頻率高。

1 研究方法

1.1 地點(diǎn)與研究對(duì)象

研究地點(diǎn)位于云南白馬雪山國(guó)家自然保護(hù)區(qū)南段的響古箐 (北緯27°36',東經(jīng)99°15')。研究地點(diǎn)自然環(huán)境復(fù)雜，以云南松林、常綠闊葉林、高山硬葉櫟樹(shù)林、針闊葉混交林和高山暗針葉林等植被類型為主。年降水量為1 370.7 mm，年平均氣溫為9.8℃[19]。研究對(duì)象為白馬雪山自然保護(hù)區(qū)響古箐滇金絲猴群中的全雄群，共8 只個(gè)體，包括2 只成年、3 只青年和3 只青少年 (見(jiàn)表1)。

表1 金絲猴全雄群個(gè)體組成及觀察時(shí)間Tab.1 Individuals composition and observation time of AMUs in a group of R.bieti

1.2 數(shù)據(jù)收集

采用5min 焦點(diǎn)動(dòng)物全事件取樣法 (Focal animal all-occurrence sampling)[20]，收集焦點(diǎn)個(gè)體5 分鐘內(nèi)發(fā)生的監(jiān)視行為次數(shù)及攻擊與屈服行為數(shù)據(jù)。于2017 年7 月、2018 年1 月、2 月、7 月和8 月，9:00至17:30 收集數(shù)據(jù)，有效觀察時(shí)間共65.92 h，單個(gè)個(gè)體的平均有效觀察時(shí)間為8.24 ± 0.6 h (見(jiàn)表1)。

1.3 行為定義

掃視 (Scanning)：頭部發(fā)生45°的轉(zhuǎn)向，并保持3～5 s 才恢復(fù)頭部位置[2]。將攻擊行為分為攻擊、取代2 種類型，屈服行為分為回避、逃跑2 種類型。記錄的內(nèi)容包括沖突的時(shí)間、發(fā)起者、接受者、發(fā)起者和接受者所出現(xiàn)的行為類型、沖突的原因和沖突的結(jié)果[21]。

攻擊 (Aggressive)：一個(gè)體用嘴或手攻擊另一個(gè)體。

取代 (Supplanting)：等級(jí)高的個(gè)體走向等級(jí)低個(gè)體時(shí)，等級(jí)低個(gè)體離開(kāi)原位置，由等級(jí)高個(gè)體占領(lǐng)該位置。

逃跑 (Retreating)：一個(gè)體受另一個(gè)體攻擊時(shí)迅速逃跑。

回避 (Avoiding)：低等級(jí)個(gè)體在高等級(jí)過(guò)來(lái)時(shí)，主動(dòng)離開(kāi)原位置。

1.4 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)分析使用SPSS22.0 和Microsoft office Excel 2010 軟件完成。(1) 統(tǒng)計(jì)滇金絲猴全雄群所有個(gè)體冬季和夏季發(fā)生監(jiān)視行為頻率的平均值、標(biāo)準(zhǔn)偏差。(2) 利用非參數(shù)Mann-Whitney U 檢驗(yàn)，判斷不同季節(jié)全雄單元個(gè)體的社會(huì)監(jiān)視行為發(fā)生頻率的差異性。(3) 應(yīng)用優(yōu)勢(shì)指數(shù)[21]來(lái)確定全雄單元成員之間的等級(jí)關(guān)系。(4) 統(tǒng)計(jì)不同等級(jí)個(gè)體發(fā)生掃視頻率的平均值、標(biāo)準(zhǔn)偏差。(5) 利用非參數(shù)Kruskal Wallis H 檢驗(yàn)不同季節(jié)全雄群個(gè)體和不同等級(jí)個(gè)體的掃視行為發(fā)生頻率差異。

2 結(jié)果

2.1 掃視頻率季節(jié)變化

滇金絲猴全雄個(gè)體掃視行為發(fā)生的頻率為 0.67 ±0.19 次·min-1(n=8,0.37 -1.01)，冬季與夏季掃視頻率存在顯著差異 (Z=7.36,P<0.001)，夏季 (0.80 ±0.24,n=8) 高于冬季 (0.50 ± 0.21,n=8)。在冬夏兩季，成年雄性白臉掃視頻率無(wú)差異，春光掃視頻率存在季節(jié)性差異，夏季高于冬季。青年雄性二甲和二已不同季節(jié)掃視頻率無(wú)差異；二戊發(fā)生掃視頻率存在季節(jié)性差異，夏季高于冬季。青少年雄性四乙、四庚和五甲掃視頻率存在季節(jié)性差異，夏季高于冬季 (見(jiàn)表2)。

表2 滇金絲猴中全雄群個(gè)體的社會(huì)監(jiān)視行為頻率的季節(jié)性變化Tab.2 Seasonal variation of the frequency of social monitoring behavior of AMUs in a group of R.bieti

2.2 掃視頻率與等級(jí)

總共記錄可見(jiàn)成對(duì)個(gè)體發(fā)生49 次攻擊行為及47 次屈服行為 (見(jiàn)表3)。根據(jù)優(yōu)勢(shì)指數(shù)，將白臉、春光和二戊分為高等級(jí)組，二己和二甲分為中等級(jí)組，四庚、四乙和五甲分為低等級(jí)組。

表3 滇金絲猴中全雄群個(gè)體的攻擊和屈服行為發(fā)生的頻次及優(yōu)勢(shì)指數(shù)和等級(jí)排列Tab.3 Frequencies of aggressive and submission behavior and dominance index of AMUs in a group of R.bieti

不同等級(jí)組的掃視頻率存在極顯著差異 (H=62.37,df=2,P<0.001)，低等級(jí)組 (0.85 ± 0.14,n=3)高于中等級(jí)組 (0.68 ± 0.28,n=2)，中等級(jí)組高于高等級(jí)組 (0.49 ± 0.12,n=3)。

3 討論

本研究首次報(bào)道滇金絲猴全雄群個(gè)體的社會(huì)監(jiān)視行為，發(fā)現(xiàn)滇金絲猴全雄群個(gè)體的掃視行為受繁殖季節(jié)和等級(jí)影響。結(jié)果符合預(yù)期，即繁殖季節(jié)時(shí)全雄群為增加繁殖機(jī)會(huì)的同時(shí)減少或避免被繁殖單元主雄的攻擊會(huì)增加掃視頻率；低等級(jí)個(gè)體為減少全雄群內(nèi)高等級(jí)個(gè)體的攻擊，其掃視頻率高于中、高等級(jí)個(gè)體。

3.1 掃視頻率與繁殖

繁殖競(jìng)爭(zhēng)壓力影響個(gè)體的社會(huì)監(jiān)視行為。雄性紅疣猴和紅長(zhǎng)尾猴在繁殖期間，競(jìng)爭(zhēng)壓力增大，會(huì)提高監(jiān)視行為發(fā)生頻率[3,12]。本研究中，滇金絲猴的繁殖具有嚴(yán)格的季節(jié)性[22]，因此，在繁殖季節(jié)，成年雄性個(gè)體有望獲得成立單元的機(jī)會(huì)，是繁殖單元主雄繁殖競(jìng)爭(zhēng)的對(duì)手[16,23]，通過(guò)增加掃視，了解周邊的危險(xiǎn)，雄性增加繁殖機(jī)會(huì)[12]。

不同社會(huì)狀態(tài)成年個(gè)體掃視行為發(fā)生頻率不同。成年個(gè)體春光的掃視發(fā)生頻率存在季節(jié)性差異，夏季高于冬季，即繁殖季高于非繁殖季。在繁殖季節(jié)，基于一雄多雌的繁殖單元決定了其雄性相比全雄單元雄性更易獲得與雌性交配機(jī)會(huì)[23]。全雄單元個(gè)體為了繁殖成功，會(huì)不斷靠近主雄，試探實(shí)力，評(píng)估能否接管家庭[23]，或者避免與主雄的沖突，而花費(fèi)大量的時(shí)間接近雌猴，伺機(jī)尋找機(jī)會(huì)與之交配[16,24]。因此，春光夏季的掃視行為發(fā)生頻率較高于冬季。但是白臉作為老成年雄性，與繁殖單元主雄的交配競(jìng)爭(zhēng)行為需求不高，在觀察期間白臉獨(dú)自活動(dòng)，較少合群，掃視頻率不存在季節(jié)性差異。

青年雄性有繁殖需求，但實(shí)力不足[18]，與主雄斗爭(zhēng)將存在高風(fēng)險(xiǎn)，因此，青年二甲和二已在繁殖季不需要增加掃視行為以提高繁殖機(jī)會(huì)，掃視行為頻率無(wú)季節(jié)性差異性。而青年二戊掃視頻率卻存在季節(jié)性差異，這與二戊在 2019 年4 月成功組建家庭有關(guān)，其較早有能力與繁殖單元主雄爭(zhēng)奪雌性，致使其掃視頻率的增加。但樣本較小，社會(huì)監(jiān)視行為在提升全雄單元青年雄性組建家庭成功率方面，是否發(fā)揮重要作用需要深入研究。

此外，在繁殖季，全雄成員社交頻繁，特別是成年雄性受交配競(jìng)爭(zhēng)，攻擊行為頻率增加[17]，青少年個(gè)體需要更多社會(huì)監(jiān)視行為監(jiān)視群內(nèi)成員，減少全雄群內(nèi)其他個(gè)體的攻擊，以到達(dá)更好地適應(yīng)復(fù)雜的社會(huì)環(huán)境[2][10]。因此，掃視頻率存在季節(jié)性差異。

3.2 掃視頻率與等級(jí)

低等級(jí)個(gè)體增加掃視行為避免高等級(jí)個(gè)體的攻擊，而高等級(jí)個(gè)體因其優(yōu)勢(shì)地位無(wú)需增加掃視行為[10]。青年和青少年雄性等級(jí)低[18]，它們通過(guò)掃視行為監(jiān)測(cè)群內(nèi)其他成員，以減少直接沖突[2]。青年雄性處在中間的地位[18]，較少被攻擊。因此，青年二甲和二已掃視行為頻率高于高等級(jí)組，低于低等級(jí)組個(gè)體。在本研究中低等級(jí)的四乙、四庚和五甲掃視頻率高于其他等級(jí)個(gè)體的掃視頻率，這與赤猴和棕色卷尾猴社會(huì)監(jiān)視行為受等級(jí)影響的結(jié)論一致，即低等級(jí)個(gè)體花費(fèi)更多的時(shí)間來(lái)監(jiān)視群體成員，并且更多關(guān)注高等級(jí)個(gè)體以避免沖突[9-10]。因此，滇金絲猴全雄群低等級(jí)個(gè)體的掃視頻率高，其社會(huì)監(jiān)視的目的是關(guān)注高等級(jí)個(gè)體的狀態(tài)，預(yù)先感知即將發(fā)生的攻擊，以減少群內(nèi)的直接沖突。

致謝：感謝白馬雪山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)塔城管護(hù)所和白馬雪山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)野生動(dòng)物救護(hù)站的各位領(lǐng)導(dǎo)給予的支持和幫助，在此表示感謝。