【摘要】近年來，吲哚菁綠熒光顯像技術(shù)（ICG-FI）在肝膽胰外科中的應(yīng)用日益廣泛。其可用于精準肝切除術(shù)中腫瘤邊界的定位、微小病灶的偵測、斷肝平面的選擇，在膽道外科手術(shù)中應(yīng)用可避免膽道損傷、預(yù)防膽漏，在胰腺手術(shù)中腫瘤的診治方面也具有良好的應(yīng)用前景。本研究將對ICG-FI在腹腔鏡肝膽胰外科手術(shù)中的應(yīng)用進展進行綜述。

【關(guān)鍵詞】吲哚菁綠熒光顯像技術(shù)；腹腔鏡；肝膽胰外科手術(shù)

【中圖分類號】R656 【文獻標識碼】A 【文章編號】2096-2665.2024.23.0107.05

DOI：10.3969/j.issn.2096-2665.2024.23.033

吲哚菁綠（indocyanine green， ICG）是一種暗綠藍色色素，屬三羧花氰系，能被肝臟細胞代謝并經(jīng)膽道完全排出[1]。通過機體注射ICG并借助近紅外光系統(tǒng)檢測，可實時顯像，指導醫(yī)師手術(shù)操作。近年來，吲哚菁綠熒光顯像技術(shù)（indocyanine green fluorescence imaging， ICG-FI）飛速發(fā)展，已被廣泛應(yīng)用于在腹腔鏡肝臟手術(shù)中精準識別腫瘤邊界、界定肝段切除范圍、偵測微小病灶[2]。此外，該技術(shù)在膽道外科手術(shù)中避免膽道損傷、防止膽漏及胰腺手術(shù)中腫瘤的診治方面均有良好的應(yīng)用價值。本研究將對ICG-FI在腹腔鏡肝膽胰外科手術(shù)中的應(yīng)用進展進行綜述。

1 ICG-FI的原理及機制

ICG是一種水溶性分子，半衰期為2～3 min，經(jīng)靜脈注入機體后會與血漿蛋白結(jié)合并隨血液循環(huán)到達器官組織的毛細血管。其在體內(nèi)的代謝只涉及肝膽道系統(tǒng)，經(jīng)肝臟細胞中的有機陰離子轉(zhuǎn)運多肽（OATP1B3）攝取后以分子形式排泄至膽管，通過肝內(nèi)膽管上多耐藥相關(guān)蛋白的表達排入腸腔，最終以原形態(tài)全部排出體外[3-4]。在這一過程中，ICG無生物活性改變，不參與腸肝循環(huán)或其他轉(zhuǎn)化。

ICG血漿蛋白結(jié)合物受到720～930 nm的光波激發(fā)后會釋放出840 nm的紅外光，經(jīng)近紅外光系統(tǒng)檢測可實時成像，清晰顯現(xiàn)ICG分子的運行軌跡[5]。在正常組織中，ICG經(jīng)肝膽道系統(tǒng)在1～2 d內(nèi)排泄，通過ICG-FI可觀察到肝臟熒光強度逐漸減弱。當人體存在肝臟腫瘤或其他阻塞膽汁排出的病變時，ICG會滯留在梗阻部位及上游肝段區(qū)域，使該部位熒光強度不變或稍弱，當受到紅外光激發(fā)后正常肝組織與病變組織可清晰顯現(xiàn)分界線，從而輔助醫(yī)師精確切除病變組織[6]。

2 ICG-FI在腹腔鏡肝切除術(shù)中的運用

2.1 原發(fā)性肝癌 肝切除術(shù)是治療肝癌的首選方法，對于符合手術(shù)指征的原發(fā)性肝癌，理想切除范圍為腫瘤周圍1.5～2 cm[7]。但對于巨塊型肝癌患者，若按理想標準進行手術(shù)切除，術(shù)后殘肝體積過少，患者易發(fā)生肝衰竭等并發(fā)癥，反之則無法達到R0根治性切除水平，影響患者預(yù)后。肝臟解剖結(jié)構(gòu)復雜，脈絡(luò)叢結(jié)構(gòu)易變異，傳統(tǒng)的以肝門阻斷血流為基礎(chǔ)的肝切除術(shù)并不能完全實現(xiàn)解剖性切除[8-9]。精準解剖性肝切除術(shù)可完成所有肝段的解剖，顯著提高患者術(shù)后生存質(zhì)量[10]。該術(shù)式最大的難點在于腫瘤邊界的定位、微小病灶的偵測、斷肝平面的選擇。臨床常用MRI、 CT、超聲等影像學檢查定位腫瘤，幫助醫(yī)師明確腫瘤的大小及邊界[11]。在實際手術(shù)過程中，醫(yī)師只能通過顯示器判斷腫瘤位置及是否有殘余病灶，達到R0根治性切除的概率較小，術(shù)后疾病易復發(fā)，影響患者生存質(zhì)量[12]。ICG-FI可在術(shù)中清晰顯示腫瘤位置及范圍，利用近紅外光三維可視化地展現(xiàn)腫瘤與周圍組織關(guān)系，同時結(jié)合術(shù)中快速冰凍檢查保證切緣陰性，達到R0根治性切除，最大程度保留患者肝組織[13]。

對于微小肝癌，尤其是肝硬化患者，術(shù)前影像檢查很難發(fā)現(xiàn)此類病灶，即使術(shù)中采用B超依舊難以偵測肝臟表淺部位微小病灶[14]。有研究表明，ICG-FI對直徑lt;1 cm的肝癌具有較高靈敏度，尤其是表淺部位，其可偵測術(shù)前影像學未能發(fā)現(xiàn)的癌灶，彌補術(shù)中超聲的不足；對于深部的微小病灶，可在術(shù)中聯(lián)合超聲劈開肝實質(zhì)后使用ICG-FI對病灶顯影，有效提升術(shù)中肝臟腫瘤的發(fā)現(xiàn)率[15]。有研究表明，肝硬化患者因肝實質(zhì)發(fā)生改變，毛細膽管受壓使ICG排泄受阻，ICG-FI結(jié)果存在假陽性可能，但術(shù)中使用該技術(shù)仍能有效偵測微小病灶，降低術(shù)后患者腫瘤復發(fā)率，延長患者生存期[16]。因此，ICG-FI聯(lián)合術(shù)前CT及術(shù)中超聲可有效提高腫瘤發(fā)現(xiàn)率，尤其是微小病灶。

定位腫瘤后最大的難點在于斷肝平面的選擇。ICG肝段染色可獲得肝臟細胞持久熒光標記，實時指導醫(yī)師完成腹腔鏡精準肝切除。Ishizawa等[17]研究報道腹腔鏡肝切除術(shù)首次運用ICG-FI顯示肝段的兩種方法：⑴正染法：術(shù)中找到目標肝段后，通過穿刺針將ICG注入目標門靜脈分支后充分顯影。⑵負染法：術(shù)中阻斷目標肝段的肝蒂后，通過外周靜脈注射ICG使周圍肝段顯影。ICG-FI可達到95.8%的肝段標記率，精準標記擬切除肝段與預(yù)保留部分界線，實時糾正手術(shù)過程中的肝斷面偏移，實現(xiàn)肝切除的可視化與精準化[18]。然而，過多的ICG進入體循環(huán)會導致全肝染色顯像，因此，在術(shù)中選擇間歇性阻斷肝血流可延長肝段的顯像時間。Sakoda等[19]采用正染法在術(shù)中超聲引導下穿刺門靜脈ICG熒光染色，成功實現(xiàn)腹腔鏡精準肝切除。

2.2 繼發(fā)性肝癌 約40%的惡性腫瘤患者存在肝轉(zhuǎn)移情況，肝轉(zhuǎn)移率由高到低依次為結(jié)直腸癌、乳腺癌、肺癌，其中結(jié)直腸癌患者肝轉(zhuǎn)移率高達60%～71%[20]。目前，手術(shù)完全切除轉(zhuǎn)移灶是治療繼發(fā)性肝癌的最佳方法[21]。同時實行原發(fā)灶和轉(zhuǎn)移灶的切除，不僅可提高手術(shù)安全性，還可解決分期手術(shù)創(chuàng)傷大、難分粘連的問題。針對可切除肝轉(zhuǎn)移灶，聯(lián)合切除手術(shù)中應(yīng)在保證病灶陰性切緣前提下，盡可能保留肝臟組織。保留肝實質(zhì)的肝切除術(shù)（parenchymal-sparing hepatectomy，PSH）與原發(fā)性肝癌的肝段或肝葉的范圍切除原則不同，只要求手術(shù)達到腫瘤邊界陰性切緣即可[22]。而ICG-FI相較于傳統(tǒng)顯像技術(shù)，能更好地展現(xiàn)肝轉(zhuǎn)移灶，實現(xiàn)創(chuàng)傷最小化、療效最大化。

2.3 肝內(nèi)膽道梗阻疾病 肝內(nèi)膽管結(jié)石伴肝萎縮是肝切除的手術(shù)適應(yīng)證，但由于慢性炎癥反復發(fā)作，肝內(nèi)膽管結(jié)石常伴有術(shù)區(qū)解剖結(jié)構(gòu)的改變及周圍組織的粘連，使病變部位的膽道情況復雜，醫(yī)師難以對其狹窄部分進行精準定位[23]。靜脈注射ICG后，肝內(nèi)膽道梗阻部位以上肝段的膽汁排出受限，ICG滯留于病變部位以上的肝組織中，術(shù)中ICG-FI可顯示膽道引流區(qū)域組織圖譜，精準定位梗阻膽管肝段，有助于實施精準肝切除[24]。He等[25]在21例肝內(nèi)膽管結(jié)石手術(shù)患者中，根據(jù)ICG-FI熒光染色界限成功切除病變肝臟，且相比采用傳統(tǒng)手術(shù)的對照組，具有手術(shù)出血少、住院時間短、術(shù)后膽管擴招率低等優(yōu)勢，證明ICG-FI在肝內(nèi)膽管結(jié)石患者行肝切除手術(shù)中具有良好的應(yīng)用價值。

肝內(nèi)膽管細胞癌（intrahepatic cholangiocarcinoma，ICC）發(fā)病率低于肝細胞性肝癌，但同樣嚴重危害患者身體健康，其首選治療方式也為肝切除術(shù)。針對ICG靶向滯留于梗阻部位以上肝段的特點，術(shù)前12～24 h靜脈注射ICG，可在術(shù)中顯示切肝分界線，從而輔助精準肝切除[26]。與傳統(tǒng)手術(shù)不同的是，ICG-FI在ICC淋巴結(jié)清掃過程中獲得淋巴結(jié)枚數(shù)、確診病理陽性率等方面均有優(yōu)勢，有利于ICC病灶周圍淋巴結(jié)的廓清[27]。曾寧等[28]研究顯示，較傳統(tǒng)手術(shù)患者，ICC患者采用ICG-FI聯(lián)合增強現(xiàn)實技術(shù)進行肝切除，可有效降低并發(fā)癥發(fā)生率、提高生存率。因此，ICG-FI在指導ICC手術(shù)和提高患者預(yù)后方面能發(fā)揮較大作用。

3 ICG-FI在肝外膽道外科手術(shù)中的運用

3.1 腹腔鏡膽囊切除術(shù) 腹腔鏡膽囊切除術(shù)（laparoscopic cholecystectomy， LC）是治療膽囊結(jié)石的標準手術(shù)，相較于傳統(tǒng)開腹手術(shù)，其具有切口小、恢復快、損傷少的優(yōu)點。膽管損傷是LC中較嚴重的并發(fā)癥之一，發(fā)生率為0.3%～0.7%，一旦發(fā)生極易引發(fā)膽漏、膽管狹窄等并發(fā)癥，嚴重者需行二次手術(shù)，嚴重影響生活質(zhì)量[29]。因此，在術(shù)中進行膽道造影可避免上述并發(fā)癥的發(fā)生。普通的術(shù)中X線片膽道造影（intraoperative cholangiography，IOC）為有創(chuàng)檢查且操作復雜，有射線暴露的風險，已在臨床減少使用。

ICG-FI無創(chuàng)且操作簡便，能可視化膽道解剖線路，在術(shù)中實時顯示膽道，在復雜膽囊或解剖變異手術(shù)中清晰顯影膽管，實時指導醫(yī)師手術(shù)操作，降低術(shù)中膽道損傷風險，具有較好的臨床應(yīng)用前景[30]。Boogerd等[31]研究中使用ICG-FI引導進行LC手術(shù)，膽囊管顯影率高達96%，可做到精準可視化膽道。一項研究中，43例LC手術(shù)采用ICG-FI成功協(xié)助醫(yī)師清楚辨識膽囊三角，極大地降低手術(shù)操作難度、增加手術(shù)安全性[32]。

ICG在膽道系統(tǒng)有兩種不同給藥途徑：⑴在術(shù)前或術(shù)中經(jīng)外周靜脈注射ICG，經(jīng)門靜脈系統(tǒng)流入肝臟后往膽道排泄，在激光照射下產(chǎn)生熒光；⑵經(jīng)膽囊管直接注射ICG，獲得即時性熒光顯像[33]。第1種途徑缺點為ICG在肝臟增多，導致背景熒光強度較高，易影響膽道結(jié)構(gòu)可視化。因此，需控制好ICG劑量及注射時機。有研究表明，術(shù)前180 min給藥、劑量為0.25 mg/kg時目標膽管與肝組織之間的對比程度最佳、膽道顯影最清晰[34]。第2種途徑用滅菌注射用水稀釋至2.5 g/L，取5～10 mL注射入膽道即可顯影，但直接注入的缺點是會造成ICG泄漏，雖不會對患者造成危害，但會導致手術(shù)區(qū)域顯影不清，影響手術(shù)進行。國內(nèi)的ICG共識指出，ICG劑量選擇、使用方式及注入時間可根據(jù)患者具體情況采用個體化選擇[35]。

3.2 困難膽道術(shù) 困難膽道是指肝門部膽道結(jié)構(gòu)辨認困難，患者常經(jīng)歷一次或多次上腹部手術(shù)，實行IOC較為困難，難以直接明確膽管位置，無法做到膽道顯像與實際操作同步，手術(shù)難度較大。術(shù)中B超可使用專門的超聲探頭對膽管情況作出較為準確的描述，從而辨認膽道周圍的結(jié)構(gòu)，有利于困難膽道手術(shù)的順利進行。但該技術(shù)操作復雜，需專業(yè)人員操作，手術(shù)時間較長，易受腸氣干擾[36]。而ICG-FI則可在外周靜脈注射ICG后，借助膽總管內(nèi)產(chǎn)生的熒光顯示與周圍非膽道組織間明顯的分界線，實現(xiàn)精準可視化膽總管，有助于降低膽漏、降低醫(yī)源性膽道損傷的發(fā)生率，且此過程不受患者腸道的氣體干擾，不影響手術(shù)進程，彌補術(shù)中B超及IOC的不足。

4 ICG-FI在預(yù)防膽漏中的運用

膽漏是肝膽外科術(shù)后較為嚴重的并發(fā)癥之一，嚴重時可導致患者死亡。 國外報道LC術(shù)膽漏發(fā)生率為1.0%～2.7%，肝切除術(shù)后發(fā)生率為3.1%～15.6%[37]。分析原因主要為術(shù)中檢查不徹底，未能及時修補膽汁漏。采用ICG-FI可熒光顯像含有膽汁溢出的區(qū)域，從而修復膽漏。Sakaguchi等[38]報道在27例肝切除術(shù)后進行ICG-FI檢測膽漏，術(shù)中共修補8處膽漏且術(shù)后無膽漏發(fā)生，對照組患者采用常規(guī)注水法檢測膽漏，術(shù)中未發(fā)現(xiàn)膽漏但術(shù)后發(fā)生2例膽漏。而Kaibori研究[39]報道中，對照組50例采用肉眼觀察，實驗組52例采用ICG-FI，結(jié)果顯示對照組有5例患者發(fā)生膽漏，實驗組均未發(fā)生膽漏。這表明ICG-FI可作為患者術(shù)中檢測膽漏、術(shù)后預(yù)防膽漏的有效手段。

5 ICG-FI在胰腺腫瘤手術(shù)中的運用

胰腺癌是惡性程度最高的腫瘤之一，外科手術(shù)是唯一能夠治愈胰腺癌的方法，但目前胰腺癌切緣往往無法達到R0切除，導致患者長期預(yù)后不佳。ICG可從胰腺腫瘤新生的缺陷毛細血管中滲出，因此，術(shù)中采用ICG-FI能夠可視化胰腺病灶、實時評估腫瘤邊界、提高手術(shù)根治性切除率[40]。同時，ICG顯影時熒光強度亦可幫助診斷胰腺腫瘤的性質(zhì)，如較強的很可能為胰腺神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤，較弱的很可能為胰腺囊性腫瘤，豐富外科診斷胰腺腫瘤的檢查手段。

腹腔鏡胰十二指腸切除術(shù)是目前最復雜的腹腔鏡手術(shù)之一，也是當前治療胰腺癌的主要手段。但因胰腺解剖位置特殊、手術(shù)過程復雜，易在術(shù)后造成胰腸吻合口漏等并發(fā)癥[41]。而術(shù)中采用ICG-FI可有效識別腫瘤及其邊界、預(yù)防胰腸吻合口漏、徹底清掃淋巴結(jié)。Newton等[42]研究結(jié)果顯示，21例患者在術(shù)前注射ICG后，8例非侵襲性腫瘤中有3例清晰顯影，13例浸潤性腫瘤中12例有熒光顯影，證明ICG-FI對于術(shù)中識別胰腺腫瘤及邊界有較好的應(yīng)用前景。Zhong等[43]報道，在胰腸吻合之前通過外周靜脈注射ICG可根據(jù)顯影（ICG無法在缺血區(qū)域顯影）來評估吻合前的胰腺段血流情況，從而在熒光區(qū)進行胰腸吻合，有效降低術(shù)后胰漏的發(fā)生率，改善患者的生存質(zhì)量。

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移會導致胰腺癌預(yù)后不良，因此在術(shù)中準確識別轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)或?qū)δ繕藚^(qū)域淋巴結(jié)進行徹底清掃，可提高患者生存率。Hirono等[44]在術(shù)中將ICG注入胰腺鉤突部位，實時觀察術(shù)區(qū)淋巴液流動，確定7條主要淋巴引流途徑，包括腸系膜上動脈左側(cè)及腹主動脈旁淋巴區(qū)域，表明ICG-FI在檢測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移方面具有廣闊的應(yīng)用前景。

6 總結(jié)與展望

ICG-FI作為一種新型熒光顯影技術(shù)，國內(nèi)外眾多研究都證明其在腹腔鏡肝膽胰外科手術(shù)中識別管道的可行性與安全性較高。ICG-FI也有其客觀局限性，一是ICG穿透率偏低，成像深度僅有10 mm，對脂肪較厚或炎癥水腫較重的組織結(jié)構(gòu)顯影效果較差；二是ICG受肝臟代謝影響較大，如何根據(jù)肝功能情況做到個體化治療、完善給藥劑量及時間標準、達到最好的手術(shù)成像效果也是今后臨床工作中需要解決的問題。現(xiàn)代社會對手術(shù)的精細化及規(guī)范化要求不斷提高，ICG-FI在腹腔鏡肝膽胰外科手術(shù)中的作用已被廣泛認可，在指導精準肝切除、避免膽管損傷、預(yù)防膽漏及胰腺腫瘤診治中均發(fā)揮了極大的應(yīng)用價值。

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