鄭蔚虹，方媛媛，姜雪華，張國(guó)凱，柳勁松

（溫州大學(xué) 生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，浙江 溫州 325035）

白頭鵯肝臟和肌肉冬夏兩季的代謝產(chǎn)熱特征比較

鄭蔚虹，方媛媛，姜雪華，張國(guó)凱，柳勁松*

（溫州大學(xué) 生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，浙江 溫州 325035）

動(dòng)物能量代謝的生理生態(tài)特征與物種的分布和豐富度密切相關(guān)，基礎(chǔ)代謝率（basal metabolic rate，BMR）是恒溫動(dòng)物維持正常生理機(jī)能的最小產(chǎn)熱速率，是內(nèi)溫動(dòng)物能量預(yù)算的重要組成部分。該文以白頭鵯（Pycnonotus sinensis）為研究對(duì)象，分別在冬季和夏季測(cè)定了白頭鵯的體重、BMR、肝臟和肌肉的線粒體蛋白質(zhì)含量、線粒體呼吸及細(xì)胞色素C氧化酶（cytochrome c oxidase，COX）活力及血清中甲狀腺素（T4）及三碘甲腺原氨酸（T3）含量的變化，從細(xì)胞和酶學(xué)水平上解釋白頭鵯基礎(chǔ)產(chǎn)熱的季節(jié)適應(yīng)規(guī)律。耗氧量采用封閉式流體壓力呼吸測(cè)定儀測(cè)定，肝臟和肌肉的線粒體狀態(tài)4呼吸及COX活力采用鉑氧電極?溶氧儀測(cè)定。結(jié)果顯示：白頭鵯的體重和BMR冬季顯著高于夏季；肝臟和肌肉的線粒體呼吸，以及肝臟和肌肉的COX活力冬季明顯高于夏季；血清T3濃度冬季較高，夏季較低。這些結(jié)果表明：在野外自然條件下，肝臟和肌肉在細(xì)胞水平產(chǎn)熱能力的提高和血清T3含量的增加是白頭鵯BMR增加的細(xì)胞學(xué)機(jī)制之一，同時(shí)是白頭鵯抵御冬季寒冷的一種重要方式。

白頭鵯；肝臟；肌肉；產(chǎn)熱特征

由于環(huán)境條件的變化和生理需求的改變，鳥(niǎo)類在其生存過(guò)程中常常出現(xiàn)可預(yù)見(jiàn)性的季節(jié)性變化（Swanson & Garland, 2009; Zheng et al, 2008a）。環(huán)境條件包括溫度的波動(dòng)、光周期、食物的可利用率及營(yíng)養(yǎng)組成的變化；體內(nèi)的改變可能是由于繁殖、冷馴化（cold acclimation）或季節(jié)性馴化（seasonal acclimatization）所引起的能量需求增加（Starck & Rahmaan, 2003）。在眾多變化條件中，氣候條件的變化在鳥(niǎo)類生活史對(duì)策（life-history traits）的進(jìn)化上起著非常重要的作用，是推動(dòng)鳥(niǎo)類表型變化的源動(dòng)力之一（Starck & Beese, 2001）。表型可塑性（phenotypic plasticity）是有機(jī)體在不同環(huán)境中呈現(xiàn)不同表型，表現(xiàn)不同特征和特性的能力，是生物對(duì)環(huán)境的一種適應(yīng)。其表型的改變包括行為、生理、形態(tài)及生活史對(duì)策等等（Guglielmo & Williams, 2003; McKechnie et al, 2006）。對(duì)表型可塑性的研究已經(jīng)成為進(jìn)化生態(tài)學(xué)的主題之一，闡明推動(dòng)代謝率進(jìn)化的選擇壓力有助于了解鳥(niǎo)類在形態(tài)學(xué)、生理學(xué)、行為學(xué)和生活史對(duì)策上的進(jìn)化（Starck & Rahmaan, 2003; McKechnie et al, 2006; Lindsay et al, 2009a）。

鳥(niǎo)類的適應(yīng)性產(chǎn)熱主要包括兩大類：專性產(chǎn)熱（obligatory thermogenesis）和選擇性產(chǎn)熱（facultative thermogenesis）。前者是指維持動(dòng)物細(xì)胞的完整性和穩(wěn)定性所必需的那部分熱量，產(chǎn)生于所有器官，如基礎(chǔ)代謝率（basal metabolic rate, BMR）；后者是指動(dòng)物對(duì)環(huán)境脅迫、季節(jié)信號(hào)等生態(tài)因子做出的有別于專性產(chǎn)熱的代謝反應(yīng)，只發(fā)生在部分組織中，又稱為兼性產(chǎn)熱、調(diào)節(jié)性產(chǎn)熱或適應(yīng)性產(chǎn)熱，主要包括非顫動(dòng)性產(chǎn)熱（nonshivering thermogenesis, NST）、顫抖性產(chǎn)熱（shivering thermogenesis, ST）以及食物誘導(dǎo)的產(chǎn)熱（diet-induced thermogenesis, DIT）（Himms-Hagen, 1990; Ge et al, 2008）。由于測(cè)定方式和測(cè)定條件的不同，代謝產(chǎn)熱有多種表述方式，如BMR、最大代謝率（maximal metabolic rate, MMR）、持續(xù)代謝率（sustained metabolic rate）、野外活動(dòng)代謝率（field metabolic rate）等。無(wú)論何種表述方式，代謝產(chǎn)熱反映的是物種的特異性特征（Wang et al, 2009；Swanson & Garland, 2009）。BMR是恒溫動(dòng)物維持正常生理機(jī)制的最小產(chǎn)熱速率，是動(dòng)物在清醒時(shí)維持身體各項(xiàng)基本功能所需的最小能量值（AL-Mansour, 2004; McKechnie & Wolf, 2004; Barceló et al, 2009）。現(xiàn)在BMR已經(jīng)成為種間和種內(nèi)能量代謝水平比較的重要參數(shù)，它能反映不同物種不同個(gè)體的能量消耗水平（Yuni & Rose, 2005）。BMR作為動(dòng)物能量消耗的重要參數(shù)，與生物體的許多生活史特征、生理特征和行為特征密切相關(guān)，對(duì)其研究有助于了解動(dòng)物在形態(tài)學(xué)、生理學(xué)、行為學(xué)和生活史對(duì)策上的進(jìn)化（Burton & Weathers, 2003）。

許多鳥(niǎo)類面臨氣候變化和食物供給等季節(jié)性問(wèn)題，這些問(wèn)題將限制鳥(niǎo)類的能量利用，特別是白天活動(dòng)的鳥(niǎo)類，冬季白天的縮短進(jìn)一步影響取食效率，為此鳥(niǎo)類通過(guò)形態(tài)、生理和行為等方面的調(diào)整來(lái)適應(yīng)不同季節(jié)的能量需求，包括降低代謝活動(dòng)水平、基礎(chǔ)代謝的漂移（shifts in basal metabolism）、改變體重和體內(nèi)脂肪的含量（Rozman et al, 2003; Zheng et al, 2008b）。大型鳥(niǎo)類對(duì)寒冷的耐受性可以通過(guò)增加隔熱層來(lái)完成。例如疣鼻天鵝（Cygnus olor）和黑琴雞（Tetrao tetrix）在冬季可以通過(guò)增加羽毛的厚度和提高皮下脂肪的含量來(lái)改善隔熱性能（Bech, 1980; Marjakangus, 1992）。然而，小型鳥(niǎo)類由于身體大小的限制，使它們的毛皮隔熱不能無(wú)限地增加，抵抗冬季寒冷的主要方式可能是增加產(chǎn)熱（Swanson & Liknes, 2006; Swanson, 2007）。冬季馴化（winter-acclimatized）和冷適應(yīng)（coldacclimated）的鳥(niǎo)類常常表現(xiàn)出比夏季馴化（summeracclimatized）和暖適應(yīng)（warm-acclimated）的鳥(niǎo)類有較高的BMR（Lindsay et al, 2009b）。研究表明，許多小型鳥(niǎo)類的BMR具有明顯的季節(jié)性變化，如白胸鳾（Sitta carolinensis）和毛啄木鳥(niǎo)（Picoides pubescens）（Liknes & Swanson, 1996）、家麻雀（Passer domesticus）（Arens & Cooper, 2005）、樹(shù)麻雀（P. montanus）（Liu et al, 2008；Zheng et al, 2008a）和白頭鵯（Zheng et al, 2008b）。大量研究表明，鳥(niǎo)類在冷脅迫條件下，伴隨BMR的提高，其產(chǎn)熱能力增加（Arens & Cooper, 2005; Swanson & Liknes, 2006; Swanson, 2007; Zheng et al, 2008a; 2008b）。冬季鳥(niǎo)類對(duì)冷耐受能力的提高和較高的BMR可以解釋鳥(niǎo)類在低溫條件下有大而持久的能量輸出（Swanson et al, 2009）。

肝臟是恒溫動(dòng)物最大和最重要的代謝活性器官，同時(shí)兼有產(chǎn)熱功能（Villarin et al, 2003）。在基礎(chǔ)狀態(tài)下，肝臟對(duì)機(jī)體總的產(chǎn)熱量的貢獻(xiàn)可以達(dá)到25%。BMR水平的提高部分是由于增加肝臟的線粒體呼吸速率或特異性氧化酶活力（Li et al, 2001）。在有氧代謝中，主要的氧氣消耗和ATP的合成發(fā)生在肌肉線粒體中，了解肌肉線粒體的能量代謝對(duì)于理解其功能十分重要（Rasmussen et al, 2004）。線粒體質(zhì)子漏（線粒體狀態(tài)4呼吸）形成了由呼吸鏈驅(qū)動(dòng)的質(zhì)子泵出和質(zhì)子回漏的無(wú)效循環(huán)通路，是基礎(chǔ)代謝率的重要組成部分（Brand et al, 2001）。線粒體蛋白含量和細(xì)胞色素C氧化酶（COX）活力代表了細(xì)胞水平上的氧化產(chǎn)熱能力，鳥(niǎo)類提高專性產(chǎn)熱的潛在機(jī)制之一是提高組織的COX的活力和線粒體呼吸（Li et al, 2001; Collin et al, 2003）。甲狀腺激素（thyroid hormone）主要包括甲狀腺素（thyroxine, T4）和三碘甲腺原氨酸（triiodothyronine ,T3），對(duì)動(dòng)物的BMR有重要作用，增加代謝產(chǎn)熱的重要生理基礎(chǔ)之一是甲狀腺功能狀態(tài)或甲狀腺激素水平產(chǎn)生了變化，從而調(diào)節(jié)機(jī)體的產(chǎn)熱能力（Liu et al, 2006; Peng et al, 2010）。血清中缺乏甲狀腺激素鳥(niǎo)類的BMR或靜止代謝率（resting metabolic rate，RMR）降低30%或更多，明顯降低對(duì)寒冷的耐受性，表明鳥(niǎo)類的專性產(chǎn)熱至少30%依賴于甲狀腺激素（Enrique & Silva, 2003）。

白頭鵯（Pycnonotus sinensis）為留鳥(niǎo)，屬雀形目（Passeriformes）鵯科（Pycnonotidae）。世界分布于歐亞大陸及非洲北部、中南半島。在我國(guó)主要分布于東南沿海地區(qū)、太平洋諸島嶼。西起四川、云南東北部；東至沿海一帶，包括海南和臺(tái)灣；北達(dá)陜西南部及河南；南及廣西西南等地。白頭鵯在浙江省是一種最常見(jiàn)的雀形目鳥(niǎo)類之一（Zheng & Zhang, 2002）。白頭鵯食性很雜，隨著季節(jié)的變化而不同，春夏季以動(dòng)物性食物為主，秋冬兩季吃植物性食物為主。白頭鵯分布范圍廣，數(shù)量大，它是具有代表性且一年四季都易獲得的良好材料，有利于開(kāi)展季節(jié)性試驗(yàn)（Zheng et al, 2008b）。伴隨全球氣候的變暖，白頭鵯有向北方擴(kuò)散的趨勢(shì)，目前發(fā)現(xiàn)白頭鵯已擴(kuò)散至東北等地（Song, 2006）。已發(fā)現(xiàn)白頭鵯具有較高的體溫、較低的BMR和較寬的熱中性區(qū)（Zhang et al, 2006），其代謝產(chǎn)熱存在明顯的季節(jié)性變化（Zheng et al, 2008b），內(nèi)部器官（如肝臟、心臟、腎臟和消化道）及肌肉重量都與BMR的大小呈正相關(guān)，認(rèn)為白頭鵯體內(nèi)存在代謝活性器官，這些器官組織具有很高的代謝活性，是白頭鵯BMR的主要決定因素（Zhang et al, 2008）。然而，在自然狀態(tài)下，關(guān)于白頭鵯細(xì)胞產(chǎn)熱機(jī)理的季節(jié)性變化，國(guó)內(nèi)外仍缺乏研究。本文以白頭鵯為實(shí)驗(yàn)對(duì)象，測(cè)定了野外條件下白頭鵯肝臟和肌肉線粒體蛋白含量、線粒體呼吸和COX活力，試圖從細(xì)胞水平進(jìn)一步解釋白頭鵯產(chǎn)熱的季節(jié)性變化及其生理適應(yīng)對(duì)策。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物

15只白頭鵯于2006年冬季（12月下旬至次年1月，8只：4♀、4♂）和2007年夏季（6月下旬至7月，7只：2♀、5♂）捕自浙江省溫州市地區(qū)（27°29’N，120°51’E），標(biāo)記并分籠（每籠1只）飼養(yǎng)于溫州大學(xué)動(dòng)物實(shí)驗(yàn)房。在自然光照和室溫平均為21.3℃（18—26℃）的環(huán)境條件下自由取食和飲水，一天后用于實(shí)驗(yàn)。

1.2 代謝測(cè)定

動(dòng)物的代謝率以每小時(shí)單位體重的耗氧量表示［ml O2/（g·h）］。耗氧量采用封閉式流體壓力呼吸測(cè)定儀測(cè)定（Górecki, 1975），水浴控制呼吸室溫度，溫度控制在±0.5℃以內(nèi)。呼吸室體積為3.6 L，用KOH和硅膠吸收呼吸室內(nèi)的CO2和水分。實(shí)驗(yàn)溫度為25℃。代謝率（MR）的測(cè)定每天在14:00—20:00時(shí)間進(jìn)行。實(shí)驗(yàn)前動(dòng)物禁食4 h，放入呼吸室內(nèi)適應(yīng)1 h，每隔5 min記錄一次，選擇兩個(gè)連續(xù)的﹑穩(wěn)定的最低值計(jì)算MR，共測(cè)定1 h的耗氧量。

1.3 線粒體的制備及呼吸的測(cè)定

代謝測(cè)定結(jié)束后，于次日將動(dòng)物的頸割斷殺死，迅速而小心取出肝臟和肌肉，按照Sundin et al（1987）介紹的方法，將肝臟和肌肉置于0.25 mol/L蔗糖溶液中清洗（冰?。缓髮⒓羲榈慕M織放入玻璃-Teflon勻漿器內(nèi)，加入一定體積的勻漿液勻漿（100 mmol/L KCl、50 mmol/L Tris-HCl、5 mmol/L MgSO4、1 mmol/L EDTA, pH 7.2），于3 000 r／min離心7 min，取上清液于10 000 r／min（10 min兩次），得到線粒體。

肝臟和肌肉的線粒體狀態(tài)4呼吸采用鉑氧電極-溶氧儀（英國(guó)Hansatech, DW-1）測(cè)定，反應(yīng)溫度為30℃，反應(yīng)杯的總體積為2 mL，加入1.98 mL基質(zhì)液（225 mmol/L sucrose、50 mmol/L Tris/HCl、5 mmol/L MgCl2、1 mmol/L EDTA、5 mmol/L KH2PO4, pH 7.2）和0.02 mL線粒體提取液（Estabrook, 1967），以琥珀酸作底物。

1.4 細(xì)胞色素C氧化酶（COX）的測(cè)定

COX按改良的Sundin et al（1987）的方法，采用鉑氧電極-溶氧儀測(cè)定，反應(yīng)溫度為30℃，反應(yīng)杯的總體積為2 mL，加入1.99 mL基質(zhì)液（100 mmol/L KCl、20 mmol/L TES、1 mmol/L EGTA、2 mmol/L MgCl2、4 mmol/L KH2PO4、60 mmol/L BSA, pH 7.2）和0.01 mL線粒體提取液，以細(xì)胞色素C作底物。

1.5 蛋白含量的測(cè)定

以牛血清蛋白作為標(biāo)準(zhǔn)，采用Lowry et al（1951）的方法，測(cè)定肝臟和肌肉的蛋白質(zhì)含量。

1.6 血清甲狀腺素（T4）和三碘甲腺原氨酸（T3）濃度測(cè)定

采用中國(guó)原子能研究院生產(chǎn)的T3和T4放射免疫藥盒進(jìn)行測(cè)定（Liu et al, 2006）。

1.7 統(tǒng)計(jì)分析

利用SPSS統(tǒng)計(jì)軟件包進(jìn)行t-檢驗(yàn)處理，為了避免代謝率指標(biāo)受體重的影響而導(dǎo)致分析結(jié)果出現(xiàn)誤差，采用體重為協(xié)變量的協(xié)方差分析（ANCOVA）比較代謝率相對(duì)大小和體重的季節(jié)性差異。文中數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤（Mean±SE）表示，P＜0.05即認(rèn)為差異顯著。

2 結(jié) 果

2.1 體重和基礎(chǔ)代謝率（BMR）

白頭鵯的體重季節(jié)之間差異顯著。冬季較高，夏季較低，冬季白頭鵯的體重比夏季高24%（表1）。白頭鵯的BMR存在明顯的季節(jié)性變化，冬季單位體重BMR（O2／g·h）比夏季白頭鵯的BMR高出29%（表1）。以動(dòng)物整體做單位（O2／h），白頭鵯冬季的BMR比夏季BMR高出59%（表1）。白頭鵯單位體重BMR和動(dòng)物整體BMR經(jīng)協(xié)方差校正體重后，均出現(xiàn)明顯差異，冬季單位體重BMR比夏季高出61%（F(1,12)=6.646,P＜0.05）；冬季整體BMR比夏季高出59%（F(1,12)=10.518,P＜0.01）。

2.2 肝臟線粒體蛋白、線粒體呼吸和COX活力

季節(jié)性變化對(duì)白頭鵯肝臟線粒體蛋白含量有顯著影響，冬季肝臟線粒體蛋白含量比夏季高出53%（表1）。冬季肝臟的線粒體狀態(tài)4呼吸明顯升高，單位線粒體呼吸[nmol O2/(min·mg) protein]比夏季高出28%，每克組織線粒體呼吸[μmol O2/ (min·g) tissue]比夏季高出94%（表1）。冬季白頭鵯肝臟COX活力明顯高于夏季，單位酶活力[nmol O2/ (min·mg) protein] 增加了50%（t=2.324,df=13,P＜0.05），每克組織酶活力（μmol O2/ min·g tissue）增加了128%（t=3.923,df=13,P＜0.01）（圖1）。

表 1 白頭鵯肝臟和肌肉冬夏兩季產(chǎn)熱特征Tab. 1 Character in thermogenesis of liver and muscle in Chinese bulbul Pycnonotus sinensis between summer and winter

2.3 肌肉線粒體蛋白、線粒體呼吸和COX活力

與夏季相比，冬季白頭鵯的肌肉線粒體蛋白沒(méi)有明顯的變化（表1），但狀態(tài)4呼吸有明顯的變化，單位線粒體呼吸比夏季高出75%，每克組織線粒體呼吸比夏季高出148%（表1）。冬季白頭鵯肌肉COX與夏季相比，差異顯著。單位酶活力增加了66%（t=3.026,df=13,P P＜0.05），每克組織酶活力增加了146%（t=5.234,df=13,P＜0.001）（圖2）。

圖 1 冬夏兩季白頭鵯肝臟COX活力的變化Fig. 1 Changes on mitochondrial COX activity of liver in Chinese bulbuls between summer and winter

圖 2 冬夏兩季白頭鵯肌肉COX活力的變化Fig. 2 Changes on mitochondrial COX activity of muscle in Chinese bulbuls between summer and winter

2.4 血清T4和T3含量

白頭鵯血清T3含量存在明顯的季節(jié)性變化，冬季血清T3含量比夏季高出75%（t=6.752,df=13,P＜0.001）；而血清T4含量沒(méi)有明顯的季節(jié)性變化（t=1.603,df=13,P＞0.05）（圖3）。

圖 3 冬夏兩季白頭鵯血清T4和T3含量的變化Fig. 3 Serum T3 and T4 in Chinese bulbuls between summer and winter

3 討 論

冬季活動(dòng)的小型鳥(niǎo)類，通過(guò)調(diào)整體重、體脂含量、代謝率、行為、激素、生理和生化指標(biāo)等一系列策略來(lái)適應(yīng)可變的外界環(huán)境（Swanson & Liknes, 2006; Swanson, 2007; Zheng et al, 2008a; 2008b; Chamane & Downs, 2009）。本研究表明，白頭鵯的產(chǎn)熱能力明顯受季節(jié)性環(huán)境變化的影響，表現(xiàn)出冬季BMR、生理和生化等指標(biāo)明顯增加，而夏季表現(xiàn)出相反的結(jié)果。

3.1 體重和BMR的季節(jié)性變化

3.1.1 體重 許多外界因素，如溫度、光照、食物的質(zhì)和量及自身的生理狀態(tài)在鳥(niǎo)類體重調(diào)節(jié)方面起著重要的作用，體重已成為衡量鳥(niǎo)類生存代價(jià)（living costs）的重要指標(biāo)之一（McNab, 2009）。冬季鳥(niǎo)類體重的增加可以部分解釋為動(dòng)物能量?jī)?chǔ)備和(或)產(chǎn)熱調(diào)節(jié)的改變（Liknes & Swanson, 1996）。本研究表明，白頭鵯的體重表現(xiàn)出明顯的季節(jié)性變化，冬季白頭鵯的體重比夏季高處24%（表1）。體重的這一變化趨勢(shì)與在許多溫帶其他小型鳥(niǎo)類相一致（Liknes & Swanson, 1996; Zheng et al, 2008a; Chamane & Downs, 2009）,如燕雀（Fringilla montifringilla）冬季體重比夏季高出15%（Pohl, 1971）；白胸鳾和毛啄木鳥(niǎo)冬季的體重分別比夏季高出5%和7%（Liknes & Swanson, 1996）；冬季樹(shù)麻雀的體重與夏季相比，增加了4%（Zheng et al, 2008a）。Chamane& Downs（2009）在研究南非紅翅椋鳥(niǎo)（Onychognathus morio）時(shí)也發(fā)現(xiàn)類似的結(jié)果，該鳥(niǎo)冬季的體重顯著增加。冬季體重的增加可以降低體表面積的比率（ratio of surface-to-volume），可以減少熱量的散失（Schmidt-Nielsen, 1997）。

3.1.2 BMR 當(dāng)外界環(huán)境溫度降低時(shí)，動(dòng)物需要增加能量消耗而保持恒溫。小鳥(niǎo)類在冬季保持活動(dòng)性，主要依賴于增加對(duì)寒冷的耐受性和（或）降低對(duì)能量的消耗，這可以通過(guò)行為、形態(tài)和生理機(jī)制的變化得以實(shí)現(xiàn)（Liu & Li, 2006; Swanson, 2007），而小型鳥(niǎo)類抵抗寒冷的主要方式可能是增加產(chǎn)熱（Swanson, 2007; Swanson & Garland, 2009）。許多小型鳥(niǎo)類的BMR伴隨季節(jié)馴化（seasonal acclimatization）和冷適應(yīng)（cold acclimation）而增加，如樹(shù)麻雀（Zheng et al, 2008a）、白胸鳾和毛啄木鳥(niǎo)（Liknes & Swanson, 1996）、艾米花蜜鳥(niǎo)（Chalcomitra amethystina）（Lindsay et al, 2009a; b）、紅領(lǐng)帶鹀（Zonotrichia capensis）（Maldonado et al, 2009）和戴勝百靈（Alaemon alaudipes）（Williams & Tieleman, 2000）。相似的結(jié)果也出現(xiàn)在許多小型哺乳動(dòng)物，如長(zhǎng)爪沙鼠（Meriones unguiculatus）（Zhang & Wang, 2007）、布氏田鼠（Microtus brandti）（Li & Wang, 2005）、高原鼠兔（Ochotona curzoniae）（Wang et al, 2006a）和根田鼠（M. oeconomus）（Wang et al, 2006b）等。內(nèi)溫動(dòng)物要保持高而恒定的體溫，主要的機(jī)制之一是改變產(chǎn)熱和散熱的比率，使身體達(dá)到熱平衡（Schmidt-Nielsen, 1997）。由于小型鳥(niǎo)類有相對(duì)較大的體表面積，散熱量相對(duì)較高，高的代謝產(chǎn)熱可以彌補(bǔ)小型鳥(niǎo)類散熱的損失。大量的研究結(jié)果表明，鳥(niǎo)類無(wú)論在種內(nèi)和種間水平上，高的代謝產(chǎn)熱與鳥(niǎo)類對(duì)冷的耐受性顯著正相關(guān)，好的耐受能力與高的產(chǎn)熱能力相伴（Swanson & Garland, 2009）。從季節(jié)的角度講，小型鳥(niǎo)類冬季高的代謝率和對(duì)寒冷耐受的改善普遍存在，這些研究說(shuō)明，高代謝率是小型鳥(niǎo)類在冬季寒冷條件下生存的必備條件，同時(shí)也可以作為衡量小型鳥(niǎo)類對(duì)寒冷耐受能力的指標(biāo)（Swanson & Garland, 2009）。白頭鵯冬季單位體重的BMR和整體BMR分別是夏季的1.3和1.6倍，提示冬季BMR的增加可以改善對(duì)冷環(huán)境的脅迫，是其重要適應(yīng)對(duì)策之一。鳥(niǎo)類提高BMR的潛在機(jī)制包括增加某些營(yíng)養(yǎng)器官和（或）組織（nutritional organs and/or tissue）的重量（Swanson & Garland, 2009）、提高某些營(yíng)養(yǎng)器官和（或）組織的線粒體呼吸、氧化酶的活力和與增加代謝相關(guān)的激素水平（Collin et al, 2003; Liu et al, 2008；Zheng et al, 2008a）。

3.2 細(xì)胞水平上產(chǎn)熱能力的季節(jié)性變化

3.2.1 肝臟 化學(xué)產(chǎn)熱是動(dòng)物體溫調(diào)節(jié)的重要基礎(chǔ)，其熱能來(lái)自細(xì)胞內(nèi)代謝、細(xì)胞內(nèi)線粒體呼吸和氧化磷酸化作用。質(zhì)子漏（proton leak）是質(zhì)子返回基質(zhì)時(shí)不通過(guò)ATP合成酶復(fù)合體進(jìn)行ATP合成，而直接通過(guò)線粒體內(nèi)膜回到基質(zhì)的過(guò)程。這一過(guò)程中，貯存在質(zhì)子動(dòng)力勢(shì)中的自由能全部以熱的形式釋放。質(zhì)子漏在動(dòng)物的基礎(chǔ)代謝中占有重要的地位，對(duì)細(xì)胞的呼吸和整體的代謝率都有重要的貢獻(xiàn)。肝臟是動(dòng)物氧氣消耗的重要器官，承擔(dān)了呼吸率的15%—20%，離體的肝細(xì)胞在靜息狀態(tài)下用于驅(qū)動(dòng)質(zhì)子漏的氧耗比率可以達(dá)到26%（Villarin et al, 2003）。細(xì)胞色素C氧化酶是線粒體內(nèi)重要的呼吸酶之一，其酶活力的變化可以反映出組織內(nèi)代謝產(chǎn)熱的差異（Li et al, 2001; Zheng et al, 2008a）。在季節(jié)性馴化中，動(dòng)物的組織可以通過(guò)增加組織特殊產(chǎn)熱能力（即從質(zhì)上增加產(chǎn)熱能力）和(或)增加單位組織重量的產(chǎn)熱能力（即以量上增加產(chǎn)熱）來(lái)提高動(dòng)物的整體產(chǎn)熱能力（Zheng et al, 2008a; Liu et al, 2009）。我們的研究結(jié)果顯示，白頭鵯冬季肝臟的單位線粒體呼吸和每克組織線粒體呼吸分別增加了28%和94%（表1）；COX的單位酶活力和每克組織酶活力分別增加了50%和128%（圖2），表明白頭鵯冬季肝臟的代謝產(chǎn)熱明顯高于夏季肝臟的代謝產(chǎn)熱。相似的結(jié)果發(fā)現(xiàn)于樹(shù)麻雀（Liu et al, 2008；Zheng et al, 2008a）、樹(shù)雀鹀（Spizella arborea）（Swanson, 2001）、白胸鳾和毛啄木鳥(niǎo)（Liknes & Swanson, 1996）等小型鳥(niǎo)類和高原鼠兔（Wang et al, 2006a）、根田鼠（Wang et al, 2006b）、布氏田鼠（Li & Wang, 2005）、長(zhǎng)爪沙鼠（Zhang & Wang, 2007）和樹(shù)鼩（Tupaia belangeri）（Li et al, 2001）等小型哺乳動(dòng)物。

3.2.2 肌肉 肌肉的單位重量代謝效率相對(duì)較低（lower mass-specific metabolic rates），但由于肌肉將近占鳥(niǎo)類身體的40%，是鳥(niǎo)類基礎(chǔ)產(chǎn)熱和ST的主要貢獻(xiàn)者之一（Swanson et al, 2009）。Porter（2001）發(fā)現(xiàn)骨骼肌線粒體質(zhì)子漏對(duì)于呼吸速率和有效P/O比有很強(qiáng)的控制作用，細(xì)胞內(nèi)有效P/O比是最大值的34%。因此，骨骼肌的線粒體質(zhì)子漏在能量代謝中的作用比肝臟的還要重要。研究表明，骨骼肌產(chǎn)熱能力的增加是由肌肉重量的增加和（或）線粒體呼吸及酶活力的提高所決定的（Zheng et al, 2008a; Swanson et al, 2009）。Williams et al（2000）將戴勝百靈分別放在15℃和36℃溫度條件下馴化3周，然后測(cè)量各組動(dòng)物的BMR和肌肉的干重，結(jié)果發(fā)現(xiàn)進(jìn)行低溫馴化的戴勝百靈，其BMR顯著高于高溫馴化組。與之相對(duì)應(yīng)，低溫馴化的戴勝百靈，肌肉重量也高于高溫處理組。Zhang et al（2008）在研究白頭鵯的代謝率與器官重量在季節(jié)馴化中的可塑性變化中發(fā)現(xiàn)白頭鵯的胸肌在季節(jié)馴化中發(fā)生顯著變化，冬季最高。白頭鵯冬季肌肉的單位線粒體呼吸和每克組織線粒體呼吸分別是夏季的1.8和2.5倍（表1）；COX的單位酶活力和每克組織酶活力分別增加了66%和146%（圖3），表明白頭鵯冬季的肌肉的代謝產(chǎn)熱明顯高于夏季肌肉的代謝產(chǎn)熱。這一結(jié)果與許多寒溫帶小型鳥(niǎo)類的肌肉產(chǎn)熱特點(diǎn)相似（Swanson et al, 2009）。Zheng et al（2008a）在研究樹(shù)麻雀時(shí)發(fā)現(xiàn)其經(jīng)季節(jié)性馴化后其肌肉的COX活力冬季較高，夏季較低，并認(rèn)為是樹(shù)麻雀抵御冬季寒冷的重要方式之一。Liu et al（2009）在研究小型哺乳動(dòng)物布什田鼠的肌肉代謝產(chǎn)熱時(shí)也發(fā)現(xiàn)類似的現(xiàn)象，并認(rèn)為肌肉的線粒體呼吸和COX活力的不同是造成布什田鼠整體代謝產(chǎn)熱差異的主要原因之一。我們的結(jié)果顯示冬季白頭鵯肌肉的單位線粒體呼吸和每克組織線粒體呼吸均明顯增加，COX單位酶活力和每克組織酶活力明顯提高，相應(yīng)BMR與之發(fā)生平行的變化，表明肌肉細(xì)胞水平上能學(xué)參數(shù)的變化與整體代謝水平相一致。

專性產(chǎn)熱對(duì)動(dòng)物維持穩(wěn)定的體溫和正常的生理機(jī)能起著非常重要的作用，因而線粒體蛋白含量、線粒體呼吸和細(xì)胞色素氧化酶活力等產(chǎn)熱指標(biāo)對(duì)動(dòng)物維持體溫和正常的生理機(jī)能有重要的作用（Zheng et al, 2008a; Swanson et al, 2009）。以上可見(jiàn)白頭鵯肝臟和肌肉組織線粒體呼吸和細(xì)胞色素C氧化酶活力的升高可以部分體現(xiàn)出其整體代謝水平的提高。

3.3 血清T4和T3含量的季節(jié)性變化

甲狀腺激素對(duì)動(dòng)物的基礎(chǔ)代謝有調(diào)節(jié)作用，甲狀腺活性的增加往往與基礎(chǔ)代謝的增加相伴行（Yen, 2001）。甲狀腺激素可以刺激線粒體的增殖；改變線粒體的結(jié)構(gòu)組成，加速底物的氧化；提高Na+-K+-ATP酶的活性和細(xì)胞的能量需要，促進(jìn)線粒體底物的氧化等途徑來(lái)提高動(dòng)物的專性產(chǎn)熱（Liu et al, 2006; Marín-García, 2010。同時(shí)，甲狀腺激素可以通過(guò)增加骨骼肌的重量、提高肌肉組織的細(xì)胞色素C氧化酶的活力和線粒體呼吸等途徑提高動(dòng)物的選擇性產(chǎn)熱（Collin et al, 2003）。缺乏甲狀腺激素，肌肉的產(chǎn)熱能力明顯降低（Dridi et al, 2004）。低溫可以通過(guò)增加血液中有功能作用的甲狀腺激素、通過(guò)促進(jìn)組織和血液中的T4脫碘轉(zhuǎn)變?yōu)門3、提高T3轉(zhuǎn)化率和利用率和增加T3的分泌等途徑提高動(dòng)物的基礎(chǔ)產(chǎn)熱能力（Yen, 2001）。Jenni-Eiermann et al（2002）發(fā)現(xiàn)一些小型鳥(niǎo)類，如白冠帶鹀（Zonotrichia leucophrys）、家麻雀和紅腹濱鷸（Calidris canutus）血清中甲狀腺激素含量的季節(jié)性波動(dòng)與BMR的季節(jié)性變化相伴行，認(rèn)為甲狀腺激素參與了鳥(niǎo)類的季節(jié)性代謝調(diào)節(jié)。Zheng et al（2008a）在研究樹(shù)麻雀產(chǎn)熱的季節(jié)性變化時(shí)發(fā)現(xiàn)血清的T3含量與BMR具有明顯的相關(guān)性，認(rèn)為血清中甲狀腺激素刺激樹(shù)麻雀的整體代謝產(chǎn)熱。Liu et al（2006）報(bào)道當(dāng)小鹀（Emberiza pusilla）飼喂甲狀腺激素后表現(xiàn)出伴隨肝臟和肌肉線粒體呼吸和COX活力的增加，整體代謝水平明顯提高，并認(rèn)為甲狀腺激素通過(guò)刺激線粒體呼吸和提高COX活力，在小鹀的產(chǎn)熱調(diào)節(jié)中起到非常重要的作用。Peng et al（2010）的研究結(jié)果表明，白頭鵯經(jīng)甲狀腺激素處理后，肝臟和肌肉的單位線粒體呼吸和每克組織線粒體呼吸升高；細(xì)胞色素C氧化酶單位酶活力和每克組織酶活力增加，認(rèn)為甲狀腺激素通過(guò)刺激肝臟肌肉線粒體呼吸，提高酶活，使白頭鵯的整體產(chǎn)熱能力增加。冬季白頭鵯血清T3含量是夏季的1.8倍。冬季白頭鵯甲狀腺激素增加時(shí)，伴隨著肝臟和肌肉組織中氧化酶活力的提高，使機(jī)體產(chǎn)熱增加。

比較表1到圖3，顯示出白頭鵯在季節(jié)性馴化過(guò)程中從整體、器官到生理和生化的可塑性變化，小型鳥(niǎo)類通過(guò)形態(tài)、生理和生化的改變來(lái)適應(yīng)外界環(huán)境（Maldonado et al, 2009）。白頭鵯通過(guò)增加肝臟和肌肉的重量（Zhang et al, 2008）以及肝臟和肌肉的線粒體呼吸、COX活力及血清甲狀腺激素含量來(lái)提高產(chǎn)熱能力以適應(yīng)冬季的環(huán)境條件，具有重要意義。

致謝：中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所王德華研究員和北京師范大學(xué)生命科學(xué)院李慶芬教授提供Kalabukhov- Skvortsov呼吸測(cè)定儀；美國(guó)南達(dá)科塔大學(xué)Dr. D. L. Swanson惠贈(zèng)部分文獻(xiàn)資料，特此致謝。

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Comparison of Thermogenic Character of Liver and Muscle in Chinese BulbulPycnonotus sinensisBetween Summer and Winter

ZHENG Wei-Hong, FANG Yuan-Yuan, JIANG Xue-Hua, ZHANG Guo-Kai, LIU Jin-Song*

（School of Life and Environmental Sciences, Wenzhou University, WenzhouZhejiang325027,China）

Acclimatization to winter conditions is an essential prerequisite for survival of small passerines. Seasonal changes in a bird's physiology and behavior are considered to be part of an adaptive strategy for survival and reproductive success. Changes in photoperiod, ambient temperature and food availability trigger seasonal acclimatization in physiology and behavior of many birds. In the present study, seasonal adjustments in several physiological, hormonal, and biochemical markers were examined in wild-captured Chinese bulbuls (Pycnonotus sinensis) from the Zhejiang Province in China. Oxygen consumption was measured using the closed-circuit respirometer containing 3.6 L animal chambers. State-4 respiration in liver and muscle mitochondria was measured at 30℃ with a Clark electrode. The activities of cytochrome C oxidase (COX) in liver and muscle were measured polarographically at 30℃ using a Clark electrode. The protein content of mitochondria was determined by the Folin phenol method, with bovine serum albumin as standard. In winter sparrows had higher body mass and basal metabolic rate (BMR). The contents of mitochondrial protein in liver, and state-4 respiration and COX activity in liver and muscle increased significantly in winter. Circulating level of serum triiodothyronine (T3) was significantly higher in winter than in summer. Together, these data suggest that Chinese bulbuls mainly coped with cold by enhancing thermogenic capacities through increased activity of respiratory enzymes activities. The results support the view that prominent winter increases in BMR are manifestations of winter acclimatization in Chinese bulbuls and that seasonal variation in metabolism in bulbuls is similar to that in other small wintering birds.

Chinese bulbul;Pycnonotus sinensis; Liver; Muscle; Thermogenic character

鄭蔚虹（1961–），女，副教授。研究方向：動(dòng)物生態(tài)學(xué)、分子生物學(xué)。E-mail: zwh@wzu.edu.cn

Q958.11; Q959.739.08

A

0254-5853-(2010)03-0319-09

10.3724/SP.J.1141.2010.03319

2010-01-11；接受日期：2010-03-08

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（30870377；30670324）；浙江省自然科學(xué)基金項(xiàng)目（Y506089）

*通訊作者（Corresponding author），E-mail: ljs@wzu.edu.cn