江幸福， 陳 建， 羅禮智， 張 蕾

（中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲(chóng)害生物學(xué)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193）

轉(zhuǎn)Bt基因作物以其高效表達(dá)對(duì)害蟲(chóng)有致死作用的殺蟲(chóng)蛋白、提高作物產(chǎn)量以及不污染環(huán)境等優(yōu)點(diǎn)已被越來(lái)越多的國(guó)家批準(zhǔn)種植，種植面積逐年增加［1］。然而，隨著轉(zhuǎn)Bt作物種植面積的擴(kuò)大以及種植時(shí)間的延長(zhǎng)，一些弊端也逐漸顯現(xiàn)出來(lái)，最為突出的問(wèn)題是作物中有殺蟲(chóng)活性的Bt蛋白的表達(dá)不穩(wěn)定以及害蟲(chóng)對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白產(chǎn)生抗性［2－3］。同一植株，不同的生長(zhǎng)發(fā)育階段，不同的組織器官中表達(dá)的殺蟲(chóng)蛋白水平差異明顯［4－6］，較低表達(dá)水平的殺蟲(chóng)蛋白不能有效地毒殺害蟲(chóng)。同時(shí)，隨著轉(zhuǎn)Bt作物對(duì)害蟲(chóng)選擇壓的提高以及害蟲(chóng)的不斷進(jìn)化，害蟲(chóng)對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白的抗性也逐漸顯現(xiàn)出來(lái)［7－10］。為延緩害蟲(chóng)對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白產(chǎn)生抗性，科學(xué)家在明確害蟲(chóng)對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白抗性機(jī)制的基礎(chǔ)上，通過(guò)多種方法和手段防止害蟲(chóng)對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白的抗性。包括“高劑量／庇護(hù)所策略”、多基因聚合策略以及特異性表達(dá)等，以減少產(chǎn)生耐受昆蟲(chóng)種群的環(huán)境選擇壓，抑制耐受性昆蟲(chóng)種群抗性的發(fā)展。其中，“高劑量／庇護(hù)所策略”能夠有效保持一定比例非抗性的等位基因，通過(guò)與攜帶抗性基因的異性交配，稀釋抗性基因頻率，從而延緩耐受高劑量毒素昆蟲(chóng)的產(chǎn)生。美國(guó)、加拿大、西班牙法定種植一定面積的非轉(zhuǎn)Bt作物以及我國(guó)小農(nóng)種植模式提供的天然庇護(hù)所均取得了很好的效果［11－13］。然而這種抗性治理策略的前提是要保證取食Bt殺蟲(chóng)蛋白后存活并羽化的成蟲(chóng)有足夠的飛行能力，確保其能夠成功飛離轉(zhuǎn)Bt作物的“陷阱”而與庇護(hù)所作物上的敏感種群交配、繁衍雜合子的敏感種群。如果取食一定劑量Bt殺蟲(chóng)蛋白后羽化的成蟲(chóng)不能成功飛離連片種植的轉(zhuǎn)基因作物田，這種“高劑量／庇護(hù)所策略”將不能有效實(shí)施。因此，評(píng)價(jià)不同濃度Bt殺蟲(chóng)蛋白對(duì)害蟲(chóng)飛行能力的影響無(wú)疑不僅會(huì)對(duì)這種策略的可行性和有效性提供試驗(yàn)依據(jù)，而且對(duì)于闡明Bt田中的遷飛性害蟲(chóng)的種群動(dòng)態(tài)、遷飛規(guī)律以及其潛在的抗性治理策略均有重要的理論與實(shí)際意義。

甜菜夜蛾是一種遠(yuǎn)距離遷飛害蟲(chóng)［14－16］，除為害蔬菜外也對(duì)棉花、玉米等造成重大損失［17－21］。隨著我國(guó)轉(zhuǎn)Bt基因（表達(dá)Cry1Ac）棉花大面積種植，在很好地控制了棉花主要靶標(biāo)害蟲(chóng)的同時(shí)，由于大大減少了轉(zhuǎn)Bt基因棉花田中化學(xué)殺蟲(chóng)劑使用量，以及甜菜夜蛾對(duì)Bt的不敏感性，導(dǎo)致近年來(lái)轉(zhuǎn)Bt基因棉花田中甜菜夜蛾有嚴(yán)重發(fā)生趨勢(shì)［20，22－23］。目前，國(guó)內(nèi)有關(guān)轉(zhuǎn)Bt基因作物對(duì)甜菜夜蛾抗蟲(chóng)性評(píng)價(jià)主要研究轉(zhuǎn)Bt基因作物或Bt蛋白對(duì)其生長(zhǎng)發(fā)育、存活以及繁殖等參數(shù)的影響作用［24－26］，而對(duì)成蟲(chóng)飛行能力的影響缺乏研究。本文主要研究甜菜夜蛾取食含不同濃度Cry1 Ac蛋白的人工飼料后存活并羽化出的成蟲(chóng)飛行能力的差異，以期為轉(zhuǎn)Bt基因棉花田中甜菜夜蛾種群動(dòng)態(tài)規(guī)律及其潛在的“高劑量／庇護(hù)所”抗性治理策略提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1．1 試驗(yàn)蟲(chóng)源

所用蟲(chóng)源采自北京市郊區(qū)大蔥田地，經(jīng)本實(shí)驗(yàn)室在室內(nèi)用人工飼料［27］累代繁殖后，選擇發(fā)育良好的蟲(chóng)源作為供試材料。

1．2 Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白干粉

Cry1 Ac殺蟲(chóng)蛋白干粉由中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所中?？妻r(nóng)科技有限公司提供（北京）。分離菌株來(lái)源于蘇云金桿菌庫(kù)斯塔克亞種subsp．kurstaki HD－1 菌株的突變 菌株HD－1Ac（產(chǎn)生Cry1Ac蛋白）。純度在95%以上。蛋白干粉于－70℃超低溫冰箱中保存，使用時(shí)用蒸餾水溶解。

1．3 幼蟲(chóng)飼養(yǎng)及成蟲(chóng)飛行能力測(cè)試

幼蟲(chóng)帶毒人工飼料的配制及飼養(yǎng)方法同陳建等［28］的方法。成蟲(chóng)飛行能力測(cè)試用蟲(chóng)為取食含不同濃度Cry1 Ac殺蟲(chóng)蛋白人工飼料后存活的幼蟲(chóng)，化蛹、羽化出的1日齡（未取食）雌雄蛾。由于成蟲(chóng)未取食補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)，所以其飛行能力的差異能反映幼蟲(chóng)期食物的影響作用。測(cè)試方法同江幸福等［29］方法。

1．4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

處理間不同參數(shù)經(jīng)方差統(tǒng)計(jì)分析差異顯著后，用LSD法進(jìn)行差異顯著性測(cè)定。統(tǒng)計(jì)軟件為SAS 8．0。數(shù)據(jù)為平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤。

2 結(jié)果與分析

2．1 幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白人工飼料存活并羽化的雌蛾飛行能力

甜菜夜蛾幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1 Ac蛋白人工飼料后，存活并羽化的1日齡（未取食）雌蛾飛行能力差異顯著（圖1）。體現(xiàn)在不同幼蟲(chóng)飼料條件下羽化的雌蛾飛行距離（df＝4，F(xiàn)＝7．22，p＜0．000 1）、飛行時(shí)間（df＝4，F(xiàn)＝7．20，p＜0．000 1）和飛行速度（df＝4，df＝4，F(xiàn)＝3．88，p＝0．0049）均差異顯著。取食含較低濃度Cr y1 Ac殺蟲(chóng)蛋白（25μg／g和50μg／g）的人工飼料有促進(jìn)成蟲(chóng)飛行的傾向，盡管與取食不含Cr y1 Ac蛋白的對(duì)照相比，成蟲(chóng)飛行距離、平均飛行速度和飛行時(shí)間未達(dá)到顯著增加的水平。隨著人工飼料中Cry1 Ac蛋白濃度的升高，羽化的雌蛾飛行能力顯著下降（p＜0．05）。

圖1 甜菜夜蛾幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白人工飼料羽化的1日齡雌蛾飛行能力

為進(jìn)一步分析不同濃度Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白對(duì)雌蛾飛行能力的影響，參照江幸福等［30］的方法，對(duì)不同處理組間的強(qiáng)飛個(gè)體進(jìn)行分析比較。結(jié)果表明，取食含25μg／g和50μg／g Cry1 Ac蛋白人工飼料羽化的雌蛾強(qiáng)飛行個(gè)體比例較高，飛行距離超過(guò)40 k m的個(gè)體比例分別達(dá)到33．3%和43．3%。而隨著人工飼料中Cry1 Ac蛋白濃度的進(jìn)一步升高，羽化的雌蛾強(qiáng)飛行個(gè)體比例顯著下降，取食含200μg／g Cr y1 Ac蛋白人工飼料羽化的雌蛾飛行距離超過(guò)40 k m的個(gè)體僅為10% （圖2）。按飛行時(shí)間和平均飛行速度劃分，也表現(xiàn)出相同的趨勢(shì)（圖2）。這些結(jié)果進(jìn)一步表明，幼蟲(chóng)取食較低濃度的Cr y1 Ac蛋白對(duì)雌蛾飛行能力有明顯促進(jìn)作用，而濃度過(guò)高則顯著抑制成蟲(chóng)的飛行。

2．2 幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白人工飼料存活并羽化的雄蛾飛行能力

甜菜夜蛾幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1Ac蛋白的人工飼料羽化的1日齡（未取食）雄蛾飛行距離（df＝4，F(xiàn)＝11．18，p＜0．000 1）、飛行時(shí)間（df＝4，F(xiàn)＝13．42，p＜0．000 1）和飛行速度（df＝4，F(xiàn)＝8．04，p＜0．000 1）也差異顯著。盡管在較低濃度Cr y1 Ac蛋白（25μg／g和50μg／g Cr y1 Ac）的人工飼料飼養(yǎng)下存活并羽化的雄蛾飛行能力與取食無(wú)Cry1Ac蛋白的人工飼料相比，其飛行距離、飛行時(shí)間和飛行速度均未表現(xiàn)出升高的趨勢(shì)，但這3種條件下各項(xiàng)飛行參數(shù)均無(wú)顯著差異（p＞0．05）。隨著人工飼料中Cry1Ac蛋白濃度的進(jìn)一步升高，雄蛾飛行能力顯著下降（p＜0．05）。

進(jìn)一步分析幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白人工飼料存活并羽化的雄蛾強(qiáng)飛個(gè)體比例的差異（圖4）。結(jié)果表明，取食不含Cry1Ac蛋白、含25μg／g和50μg／g Cr y1 Ac蛋白人工飼料羽化的雄蛾強(qiáng)飛行個(gè)體比例較高，而隨著人工飼料中Cry1Ac蛋白濃度的進(jìn)一步升高，雄蛾強(qiáng)飛行個(gè)體比例顯著下降，取食含200μg／g Cry1Ac蛋白人工飼料羽化的雄蛾飛行距離超過(guò)40 km的個(gè)體僅為10．3%。按飛行時(shí)間和平均飛行速度劃分，也表現(xiàn)出相同的趨勢(shì)（圖4）。這些結(jié)果進(jìn)一步表明，幼蟲(chóng)取食較低濃度的Cry1Ac蛋白對(duì)雄蛾飛行能力無(wú)抑制作用，而濃度過(guò)高則顯著抑制雄蛾的飛行。

圖4 甜菜夜蛾幼蟲(chóng)取食含不同濃度Cry1Ac殺蟲(chóng)蛋白人工飼料羽化的1日齡雄蛾飛行能力頻次分布

3 討論

幼蟲(chóng)食物（寄主植物）的質(zhì)量與數(shù)量通常是影響昆蟲(chóng)生長(zhǎng)發(fā)育、存活與繁殖等種群參數(shù)的重要因素。對(duì)于遷飛性昆蟲(chóng)，幼蟲(chóng)食物質(zhì)量與數(shù)量（寄主適合度）的下降通常還是周圍棲息地條件惡化的環(huán)境指示劑。一定程度的食物質(zhì)與量的下降有助于誘導(dǎo)成蟲(chóng)遷飛型的分化。如黏蟲(chóng)幼蟲(chóng)在周期性的短時(shí)食物缺乏條件下，羽化的成蟲(chóng)有增加遷飛的傾向，但隨著幼蟲(chóng)食物條件的進(jìn)一步惡化，不僅會(huì)顯著降低種群增長(zhǎng)趨勢(shì)，而且還會(huì)顯著抑制成蟲(chóng)飛行，從而影響其種群動(dòng)態(tài)。持續(xù)饑餓的黏蟲(chóng)，其生長(zhǎng)發(fā)育、繁殖和飛行等參數(shù)均顯著下降［31］。與適宜的飼料（人工飼料與甘藍(lán)）相比，取食較不適宜的玉米苗的甜菜夜蛾飛行能力也會(huì)顯著下降［27］。本文結(jié)果表明，甜菜夜蛾幼蟲(chóng)取食含較低Cry1 Ac濃度的人工飼料（25μg／g和50μg／g）不僅沒(méi)有顯著抑制其成蟲(chóng)的飛行能力，相反卻有增加遷飛的傾向，表現(xiàn)在強(qiáng)飛行個(gè)體比例明顯增加，從而為成功逃避轉(zhuǎn)Bt基因作物做好準(zhǔn)備，表明一定程度Bt殺蟲(chóng)蛋白的脅迫會(huì)顯著促進(jìn)甜菜夜蛾遷飛型的分化。但隨著飼料中Cry1Ac濃度的進(jìn)一步升高，成蟲(chóng)飛行能力顯著下降，從而喪失逃避轉(zhuǎn)Bt作物的機(jī)會(huì)，也會(huì)逐漸增加種群的選擇壓力，引起B(yǎng)t的抗性風(fēng)險(xiǎn)。

根據(jù)甜菜夜蛾在我國(guó)的發(fā)生危害和遷飛行為規(guī)律［32－33］，每年進(jìn)入我國(guó)黃淮海地區(qū)轉(zhuǎn)Bt棉田危害的甜菜夜蛾通常是在棉花生長(zhǎng)的中后期，即棉花開(kāi)花、現(xiàn)蕾和結(jié)鈴期。與葉片中高表達(dá)的Bt殺蟲(chóng)蛋白相比，棉蕾、棉鈴中的表達(dá)量相對(duì)較低，而甜菜夜蛾對(duì)較低濃度Bt蛋白的不敏感性［23］加劇了其對(duì)Bt蛋白的抗性風(fēng)險(xiǎn)。另一方面，近年來(lái)我國(guó)黃淮海地區(qū)轉(zhuǎn)Bt基因棉在有效控制棉鈴蟲(chóng)（Helicover pa ar miger a）等靶標(biāo)害蟲(chóng)的同時(shí)，并不能有效殺死甜菜夜蛾，而與普通非轉(zhuǎn)Bt基因棉相比，噴施常規(guī)化學(xué)殺蟲(chóng)劑次數(shù)的明顯減少等因素引起轉(zhuǎn)Bt基因棉上甜菜夜蛾種群暴發(fā)成災(zāi)。但至今田間仍未監(jiān)測(cè)到甜菜夜蛾對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白的抗性，盡管室內(nèi)汰選試驗(yàn)表明，甜菜夜蛾對(duì)Bt殺蟲(chóng)蛋白的抗性產(chǎn)生是可能的［34］。取食較低濃度亞致死劑量的Bt殺蟲(chóng)蛋白導(dǎo)致甜菜夜蛾成蟲(chóng)遷飛傾向的增加，從而成功飛離Bt作物并與庇護(hù)所作物上的敏感種群雜交，稀釋抗性基因頻率是甜菜夜蛾在田間不易形成Bt抗性的重要因素之一。因此，建議在轉(zhuǎn)Bt作物生態(tài)安全性評(píng)價(jià)研究中，除評(píng)價(jià)目標(biāo)殺蟲(chóng)蛋白對(duì)害蟲(chóng)的生長(zhǎng)發(fā)育、存活和生殖等影響外，還應(yīng)增加對(duì)取食亞致死劑量Bt殺蟲(chóng)蛋白后存活并羽化的遷飛性昆蟲(chóng)飛行能力的評(píng)價(jià)內(nèi)容，從而為全面分析轉(zhuǎn)Bt基因作物對(duì)遷飛性害蟲(chóng)種群動(dòng)態(tài)規(guī)律的影響以及抗性治理策略提供科學(xué)依據(jù)。

［1］ Ja mes C．Brief 41：Global stat us of co mmercialized biotech／GM cr ops：2009［R］．ISAAA Brief No．41．ISAAA：It haca，NY，2009．

［2］ Tabashnik B E．Evolution of resistance to Bacill us thuringiensis［J］．Annu Rev Entomol，1994，39：47－49．

［3］ Tabashnik B E，Carriere Y，Dennehy T J，et al．Insect resist－ance to transgenic Bt crops：lessons from the laboratory and field［J］．J Econ Ento mol，2003，96：1031－1038．

［4］ Olsen K M，Daly J C，Holt H E，et al．Season－long variation in expression of Cry1 Ac gene and efficacy of Bacill us thuringiensis toxin in transgenic cotton against Helicover pa ar miger a（Lepidoptera：Noctuidae）［J］．J Econ Entomol，2005，98（3）：1007－1017．

［5］ 張小四，李松崗，許崇任，等．轉(zhuǎn)Bt棉不同生長(zhǎng)期及不同器官殺蟲(chóng)蛋白表達(dá)量的免疫學(xué)方法測(cè)定［J］．北京大學(xué)學(xué)報(bào)（自然科學(xué)版），2000，36（4）：477－484．

［6］ 孫偉，曹玉洪．轉(zhuǎn)Bt基因抗蟲(chóng)棉Bt毒蛋白表達(dá)量的時(shí)空變化［J］．安徽農(nóng)業(yè)科學(xué)，2005，33（2）：202－203．

［7］ Tabashnik B E，Gassmann A J，Cro wder D W，et al．Insect resistance t o Bt cr ops：Evidence versus t heory［J］．Nat Biotechnol，2008，26：199－202．

［8］ Luttrell R G，Ali I，Allen K C．et al．Resistance to Bt in Arkansas populations of cotton boll wor m［C］∥Richter D A．Proceedings of the 2004 Belt wide Cotton Conferences，San Antonio，TX，January 5－9，2004：1373－1383．

［9］ Matten S R，Head G P，Quemada H D．How gover n mental regulation can help or hinder t he integration of Bt cr ops into IPM programs［M］∥Romeis J，Shelton A M，Kennedy G G，ed．Integration of Insect－Resistant Genetically Modified Crops wit hin IPM Progra ms（New Yor k：Springer），2008：27－39．

［10］Tabashnik B E，Gassmann A J，Crowder D W，et al．Fieldevolved resistance to Bt toxins［J］．Nat Biotechnol，2008，26：1074－1076．

［11］Tabashnik B E．Delaying insect resistance to transgenic crops［J］．Proc Natl Acad Sci USA，2008，105（49）：19029－19030．

［12］Glau m P R，Ives A R，Andow D A．Conta mination and management of resistance evolution to high－dose transgenic insecticidal crops［J／OL］．Theor Ecol，2011，doi 10．1007／s12080－010－0109－6．

［13］Wu K M，Lu Y H，F(xiàn)eng H Q，et al．Suppression of cotton boll wor m in multiple crops in China in areas with Bt toxin－containing cotton［J］．Science，2008，321：1676－1678．

［14］Mikkola K．The inter pretation of long－range migration of Spodopter a exigua ［J］．J Ani m Ecol，1970，39：593－598．

［15］Mitchell E R．Migration by Spodopter a exigua and S．f r ugiper da［M］∥Rabb R L，Kennedy J S，eds．Movement of Highly Mobile Insects：Concepts and Met hodology in Research．Nort h Carolina State University，Raleigh，NC，1979：386－393．

［16］Ki mura S．Immigration of t he beet ar my wor m，Spodopter a exigua （Hübner），to northern coastal area of Akita prefecture，1990，in relation to at mospheric conditions［J］．Annu Rep Soc Plant Prot Nort h Japan，1991，42：148－151．

［17］Feng H Q，Wu K M，Cheng D F，et al．Radar observation of t he autu mn migration of t he beet ar my wor m，Spodopter a exigua，and ot her mot hs in nort her n China［J］．Bull Ent o mol Res，2003，93：115－124．

［18］江幸福．甜菜夜蛾在我國(guó)的發(fā)生為害及防治概況［J］．農(nóng)資科技，1998（6）：8－10．

［19］江幸福，羅禮智．甜菜夜蛾暴發(fā)原因及防治對(duì)策［J］．植物保護(hù)，1999，25（3）：32－34．

［20］王萬(wàn)群，晉漢鳳，李尚義．抗蟲(chóng)棉遭遇甜菜夜蛾嚴(yán)重危害的初步觀察［J］．中國(guó)棉花，2002，29（10）：27－28．

［21］Wu G，Harris M K，Guo J Y，et al．Response of multiple generations of beet ar my wor m，Spodopter a exigua （Hübner），feeding on transgenic Bt cotton［J］．J Appl Ento mol，2008，132：1－11．

［22］夏敬源，崔金杰，常蕊芹．轉(zhuǎn)基因抗蟲(chóng)棉對(duì)甜菜夜蛾的抗性研究［J］．中國(guó)棉花，2000，27（9）：11－12．

［23］蔣冬花，鄧日強(qiáng)，龐義，等．對(duì)夜蛾科幼蟲(chóng)高毒力的蘇云金芽孢桿菌菌株及其晶體蛋白特性［J］．中國(guó)生物防治，1997，13（2）：82－85．

［24］薛明，董杰，張成省．取食轉(zhuǎn)Bt基因棉等植物對(duì)甜菜夜蛾生長(zhǎng)發(fā)育和藥劑敏感性的影響［J］．植物保護(hù)學(xué)報(bào)，2002，29（1）：13－18．

［25］王振營(yíng)，王冬妍，何康來(lái)，等．轉(zhuǎn)Bt基因玉米對(duì)甜菜夜蛾幼蟲(chóng)存活和發(fā)育的影響［J］．昆蟲(chóng)學(xué)報(bào)，2005，48（2）：214－220．

［26］張小麗，陳萍，陳翠芳，等．轉(zhuǎn)Bt基因抗蟲(chóng)棉對(duì)甜菜夜蛾實(shí)驗(yàn)種群增長(zhǎng)的影響［J］．植物保護(hù)學(xué)報(bào)，2007，34（4）：391－395．

［27］江幸福，羅禮智，胡毅．幼蟲(chóng)食物對(duì)甜菜夜蛾生長(zhǎng)發(fā)育、繁殖及飛行的影響［J］．昆蟲(chóng)學(xué)報(bào)，1999，42（3）：270－275．

［28］陳建，江幸福，羅禮智，等．甜菜夜蛾低齡幼蟲(chóng)取食Cry1 Ac毒素對(duì)生長(zhǎng)發(fā)育及成蟲(chóng)繁殖的影響［J］．昆蟲(chóng)學(xué)報(bào)，2010，53（3）：1119－1126．

［29］Jiang X F，Luo L Z，Sappingt on T W．Relationship of flight and repr oduction in beet ar my wor m，Spodopter a exigua（Lepidoptera：Noctuidae），a migrant lacking the oogenesis－flight syndrome［J］．J Insect Physiol，2010，56（10）：1631－1637．

［30］江幸福，羅禮智，胡毅．成蟲(chóng)期營(yíng)養(yǎng)對(duì)甜菜夜蛾生殖和飛行的影響［J］．植物保護(hù)學(xué)報(bào)，2000，27（4）：327－332．

［31］曹雅忠，羅禮智，郭軍．粘蟲(chóng)生殖和飛翔與幼蟲(chóng)期營(yíng)養(yǎng)的關(guān)系［J］．昆蟲(chóng)學(xué)報(bào)，1996，35（1）：105－108．

［32］江幸福，羅禮智．甜菜夜蛾越冬與遷飛規(guī)律研究進(jìn)展與發(fā)展趨勢(shì)［J］．長(zhǎng)江蔬菜，2010（18）：36－37．

［33］江幸福，羅禮智．我國(guó)甜菜夜蛾發(fā)生危害特點(diǎn)及治理措施［J］．長(zhǎng)江蔬菜，2010（18）：93－95．

［34］Luttrell R G，Wan L，Knighten K．Variation in susceptibility of noctuid（Lepidoptera）larvae attacking cotton and soybean to purified endotoxin protein and commercial f or mulations of Bacill us thuringiensis［J］．J Econ Ento mol，1999，92：21－32．