李景娟 高建偉

作者簡(jiǎn)介：李景娟（1982-），女，博士，主要從事植物遺傳學(xué)方面的研究。

通訊作者：高建偉 （1967-），男，研究員，博士，主要從事蔬菜育種與分子生物學(xué)方面的研究。

摘要：根系形態(tài)影響植物對(duì)營(yíng)養(yǎng)元素的吸收利用，反過(guò)來(lái)營(yíng)養(yǎng)元素也會(huì)調(diào)控根系的發(fā)育。研究營(yíng)養(yǎng)元素調(diào)控根系形態(tài)的遺傳機(jī)制對(duì)定向改良根系、培育高效利用肥料的農(nóng)作物新品種具有重要意義。氮和磷是植物生長(zhǎng)所需的大量元素，本文對(duì)近年來(lái)氮磷調(diào)控根系形態(tài)的分子機(jī)制方面的研究進(jìn)展進(jìn)行了綜述。

關(guān)鍵詞：植物；根系形態(tài)；氮；磷；分子機(jī)制

中圖分類號(hào)：S143.4+1 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)號(hào)：A 文章編號(hào)：1001-4942（2013）06-0123-07

我國(guó)多數(shù)農(nóng)田土壤需施用化肥以使農(nóng)作物高產(chǎn)，隨著施肥量的增加，肥料帶來(lái)的增產(chǎn)效果逐年遞減，作物對(duì)肥料的利用率也不斷降低。例如作為我國(guó)主要糧食作物之一的小麥，對(duì)氮肥的利用效率僅為282%，對(duì)磷肥的利用效率只有107%[1，2]。過(guò)度施肥導(dǎo)致環(huán)境惡化，使糧食增產(chǎn)面臨巨大的資源環(huán)境壓力，因此提高作物對(duì)肥料的利用效率對(duì)我國(guó)農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展具有重要意義。

根系是植物吸收養(yǎng)分的重要器官，其在土壤中的分布影響植物對(duì)養(yǎng)分的吸收效率。有研究表明，小麥的根干重與吸氮量具有極顯著的正相關(guān)性[3]；許多調(diào)控苗期根干重的QTLs位點(diǎn)與調(diào)控苗期和/或全生育期吸氮量和吸磷量的QTLs位點(diǎn)連鎖[3，4]；根系在不同土層的分布也會(huì)影響到小麥的營(yíng)養(yǎng)吸收利用效率[5，6]。

根系的生長(zhǎng)發(fā)育易受各種環(huán)境因素的影響[7，8]，土壤中的營(yíng)養(yǎng)元素是調(diào)控根系形態(tài)的最重要的環(huán)境因素之一。營(yíng)養(yǎng)元素對(duì)根系形態(tài)的調(diào)控可提高植物對(duì)養(yǎng)分條件的適應(yīng)性，進(jìn)一步促進(jìn)植物對(duì)養(yǎng)分的吸收和利用。在眾多的營(yíng)養(yǎng)元素中，氮和磷是植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的大量元素，前人對(duì)它們調(diào)控根系形態(tài)的分子機(jī)制進(jìn)行了大量研究，本文對(duì)這方面的研究進(jìn)展進(jìn)行了綜述，旨在為進(jìn)一步研究根系形態(tài)發(fā)育及選育高效利用養(yǎng)分的作物新品種提供參考。

1 氮素對(duì)根系形態(tài)的調(diào)控及其分子機(jī)制

氮素是植物需要量最大的營(yíng)養(yǎng)元素之一。氮素營(yíng)養(yǎng)水平對(duì)根系的生長(zhǎng)發(fā)育有著明顯的影響。根系形態(tài)對(duì)氮素的響應(yīng)主要有4種形式：①低氮促進(jìn)根系的發(fā)育；②局部供氮促進(jìn)側(cè)根的伸長(zhǎng)；③高碳氮比抑制側(cè)根的起始；④有機(jī)氮抑制主根的生長(zhǎng)，促進(jìn)側(cè)根的發(fā)育[9]。

11 低氮促進(jìn)根系的發(fā)育

低氮抑制地上部的生長(zhǎng)而促進(jìn)根系的發(fā)育。低氮對(duì)根系發(fā)育的促進(jìn)作用是植物適應(yīng)低氮脅迫的重要機(jī)制之一。低氮條件下，植物中碳水化合物的分配比例發(fā)生變化，更多的碳水化合物向根系分配，在根中同化，促進(jìn)根系的生長(zhǎng)[10]，導(dǎo)致了根冠比增加。根冠比增加是植物普遍存在的一種對(duì)缺氮的適應(yīng)性反應(yīng)，利于氮素的吸收[11]。

多數(shù)陸生植物以NO-3為主要氮源。高濃度的NO-3抑制側(cè)根的發(fā)育，低濃度NO-3脅迫則促進(jìn)側(cè)根的分枝。高濃度NO-3對(duì)側(cè)根的抑制作用主要發(fā)生在側(cè)根從主根出現(xiàn)之后，生長(zhǎng)素的合成或運(yùn)輸可能參與了該信號(hào)通路，NO-3可能會(huì)抑制生長(zhǎng)素的合成或從地上部向根部的運(yùn)輸[12]。也有報(bào)道稱ABA依賴的信號(hào)途徑也參與了高NO-3抑制側(cè)根的發(fā)育過(guò)程。ABA非敏感型突變體abi4在高氮條件下對(duì)側(cè)根的抑制作用明顯降低[13]。擬南芥 ABA非敏感型突變體在外施ABA的條件下仍然能夠產(chǎn)生側(cè)根，它們對(duì)高氮的敏感性也降低，表明ABA和氮對(duì)側(cè)根的抑制作用可能有著相同的機(jī)制[9，13]。

從高NO-3轉(zhuǎn)移到低NO-3條件下時(shí)，擬南芥?zhèn)雀钠鹗紩?huì)受到誘導(dǎo)，在此過(guò)程中NRT21起了重要作用[14]。將擬南芥和大豆從高氮條件轉(zhuǎn)移到低氮條件下，根系生長(zhǎng)素的含量增加，表明氮會(huì)影響生長(zhǎng)素的合成和轉(zhuǎn)運(yùn)[15，16]。

NO-3不但作為基本營(yíng)養(yǎng)，而且也作為信號(hào)分子調(diào)控根系形態(tài)。將擬南芥從無(wú)NO-3的培養(yǎng)基轉(zhuǎn)移到有NO-3的培養(yǎng)基上繼續(xù)培養(yǎng)時(shí)，側(cè)根的發(fā)育會(huì)受到誘導(dǎo)。Gifford等研究表明NO-3可抑制miR167的表達(dá)水平，進(jìn)一步提高ARF8的表達(dá)，從而提高側(cè)根出現(xiàn)的比例[17]。Vidal等的研究表明，NO-3可誘導(dǎo)miR393的表達(dá)，miR393直接降解其靶基因AFB3，AFB3是一種生長(zhǎng)素受體，miR393通過(guò)直接影響根系對(duì)生長(zhǎng)素的感知從而進(jìn)一步調(diào)控主根和側(cè)根的發(fā)育[18]。

擬南芥對(duì)NO-3的響應(yīng)主要體現(xiàn)在側(cè)根上，主根對(duì)NO-3的響應(yīng)不敏感[19]，其側(cè)根對(duì)NO-3響應(yīng)的分子機(jī)制研究較為深入，而主根對(duì)NO-3的響應(yīng)研究較少[9]。與擬南芥的根系形態(tài)有所不同，單子葉作物的根系為須根系，對(duì)NO-3的響應(yīng)也有所不同。例如在玉米中，低NO-3顯著促進(jìn)主根伸長(zhǎng)，過(guò)量供NO-3則抑制主根的伸長(zhǎng)[20，21]。有研究稱生長(zhǎng)素[22]、細(xì)胞分裂素[21]和NO[23]可能參與了玉米主根對(duì)NO-3的響應(yīng)，高NO-3處理會(huì)增加玉米根系中細(xì)胞分裂素的含量，降低生長(zhǎng)素和NO的水平，其具體分子機(jī)制目前尚不清楚[24]。小麥根系對(duì)NO-3的響應(yīng)與玉米有相似的表型，不僅側(cè)根受低氮誘導(dǎo)，數(shù)目增加，長(zhǎng)度變長(zhǎng)，主根長(zhǎng)度也變長(zhǎng)，其分子機(jī)制可能與玉米主根對(duì)NO-3的響應(yīng)機(jī)制相似。

NH+4也是土壤中的主要氮源之一 ，高濃度的NH+4也會(huì)抑制根系的發(fā)育[25]。GDP-甘露糖焦磷酸化酶（GMPase）參與了高NH+4對(duì)根系的調(diào)控過(guò)程，編碼GMPase的基因突變后，根系對(duì)NH+4敏感度顯著提高[26]。GMPase基因參與的NH+4對(duì)根系發(fā)育的調(diào)控可能與生長(zhǎng)素和乙烯的動(dòng)態(tài)平衡和/或NO信號(hào)通路有關(guān)[27]。

12 局部供氮促進(jìn)側(cè)根的伸長(zhǎng)

當(dāng)局部供應(yīng)高濃度的NO-3時(shí)，可以誘導(dǎo)側(cè)根的伸長(zhǎng)，MADS-box轉(zhuǎn)錄因子ANR1和氮轉(zhuǎn)運(yùn)子NRT11參與了此調(diào)控過(guò)程。Zhang和Forde首次在擬南芥中克隆了ANR1基因，該基因的表達(dá)受硝酸鹽誘導(dǎo)，在不同的土壤NO-3水平下直接調(diào)控硝酸鹽誘導(dǎo)的側(cè)根伸長(zhǎng)[28]。Remans等證明氮轉(zhuǎn)運(yùn)子NRT11可能在NO-3誘導(dǎo)的側(cè)根伸長(zhǎng)過(guò)程中起著重要作用，并且位于ANR1的上游[29]。生長(zhǎng)素信號(hào)途徑也可能參與了局部供NO-3促進(jìn)側(cè)根伸長(zhǎng)的過(guò)程。生長(zhǎng)素轉(zhuǎn)運(yùn)子AXR4的突變體就不能對(duì)局部高氮做出響應(yīng)[30]。局部供NO-3可降低生長(zhǎng)素從地上部向根系的運(yùn)輸，使根系中的生長(zhǎng)素含量降低到更適合側(cè)根發(fā)育的水平[31]。

局部供NH+4也可以誘導(dǎo)側(cè)根的發(fā)育，與局部供NO-3誘導(dǎo)側(cè)根伸長(zhǎng)不同，NH+4主要是誘導(dǎo)側(cè)根的起始，從而增加了側(cè)根的數(shù)目和密度，該過(guò)程依賴于胺轉(zhuǎn)運(yùn)子AMT13[32]。13 高碳氮比抑制側(cè)根的起始

擬南芥的側(cè)根發(fā)生受高碳氮比的抑制，氮轉(zhuǎn)運(yùn)子NRT21參與了此過(guò)程。AtNRT21基因突變體（lin1）的側(cè)根發(fā)生不受高碳氮比的抑制，這一表型并不是由于NO-3吸收的減少造成的，因此AtNRT21可能在這一過(guò)程中起著感受NO-3或者介導(dǎo)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的功能[33]。

14 谷氨酸抑制主根的生長(zhǎng)而促進(jìn)側(cè)根的發(fā)育

與NO-3和NH+4等無(wú)機(jī)氮對(duì)根系形態(tài)的調(diào)控不同，作為有機(jī)氮的谷氨酸會(huì)抑制主根的生長(zhǎng)而促進(jìn)側(cè)根發(fā)生和生長(zhǎng)，生長(zhǎng)素可能參與了谷氨酸對(duì)根系的調(diào)控[34]，氮轉(zhuǎn)運(yùn)子NRT11也參與其中，至于NRT11是在生長(zhǎng)素的上游還是下游起作用，目前尚不確定[35]。

2 磷對(duì)根系形態(tài)的調(diào)控及其分子機(jī)制

磷也是影響植物生長(zhǎng)發(fā)育的大量元素。植物根系所吸收的磷主要是正磷酸鹽。根系形態(tài)對(duì)磷的響應(yīng)主要與植物的適應(yīng)性有關(guān)[36]。不同物種對(duì)磷的響應(yīng)機(jī)制有所不同。根系對(duì)磷的響應(yīng)主要有以下3種形式：①高磷促進(jìn)主根的伸長(zhǎng)，抑制側(cè)根的發(fā)育，低磷抑制主根伸長(zhǎng)，促進(jìn)側(cè)根發(fā)育；②磷水平影響根系的生長(zhǎng)角度；③低磷促進(jìn)根系分泌特異物質(zhì)活化難溶性磷。

21 磷水平影響主根的長(zhǎng)度、側(cè)根和根毛的長(zhǎng)度和數(shù)目

在擬南芥中，高磷能夠促進(jìn)主根伸長(zhǎng)，抑制側(cè)根伸長(zhǎng)，降低側(cè)根密度[37]。在磷饑餓條件下，主根的生長(zhǎng)受到抑制，而側(cè)根長(zhǎng)度、側(cè)根密度、根毛長(zhǎng)度和密度都增加，從而形成了一種高度分枝的淺層根系形態(tài)[38]。這種機(jī)制阻止了根系向下層更貧瘠土壤的生長(zhǎng)，而增加了對(duì)含磷較為豐富的淺層土壤中磷的利用。

低磷條件下，擬南芥主根生長(zhǎng)功能的喪失主要是通過(guò)降低細(xì)胞的伸長(zhǎng)和逐步喪失分生組織活性造成的[39]。低磷條件下，phosphate deficiency response-2 （pdr2）突變體其根系分生組織的細(xì)胞分裂受到更明顯的抑制，這表明PDR2是低磷條件下根系分生組織發(fā)生作用所必需的，它是感受外源磷狀況并使根系做出相應(yīng)響應(yīng)的磷敏感節(jié)點(diǎn)。擬南芥主根的根尖與低磷培養(yǎng)基的物理接觸是根系做出低磷響應(yīng)的充要條件[40]。多銅氧化酶突變體low phosphate root-1/-2 （lpr1/-2）在低磷條件下形成較長(zhǎng)的主根，這表明根冠對(duì)營(yíng)養(yǎng)元素的感知具有重要作用[41]。LPRs與低磷條件下促進(jìn)側(cè)根生長(zhǎng)有沒有直接關(guān)系，目前還不清楚[7]。

根系對(duì)低磷的響應(yīng)與根系對(duì)生長(zhǎng)素敏感性的增加和生長(zhǎng)素運(yùn)輸?shù)母淖兙哂酗@著相關(guān)性[42，43]。BIG是生長(zhǎng)素運(yùn)輸所需的一個(gè)蛋白，它突變后降低了低磷條件下側(cè)根的數(shù)目[44，45]。但是，BIG以及生長(zhǎng)素的轉(zhuǎn)運(yùn)與低磷條件下根系形態(tài)的其它變化無(wú)直接關(guān)系[45]。Pérez-Torres等的研究表明，低磷誘導(dǎo)的根系對(duì)生長(zhǎng)素敏感性的增加依賴于生長(zhǎng)素受體TIR1和生長(zhǎng)素響應(yīng)因子ARF19，低磷誘導(dǎo)TIR1的表達(dá)，TIR1的表達(dá)加速了生長(zhǎng)素抑制因子AUX/IAA的降解，啟動(dòng)下游響應(yīng)因子ARF19的表達(dá)，從而促進(jìn)側(cè)根的形成和出現(xiàn)[46]。Franco-Zorrilla 等研究表明，細(xì)胞分裂素信號(hào)抑制根系對(duì)缺磷的多種響應(yīng)[47]。另外，GA- DELLA蛋白信號(hào)傳導(dǎo)途徑也參與了根系對(duì)缺磷的響應(yīng)，DELLA蛋白是GA信號(hào)途徑中的生長(zhǎng)抑制因子，低磷會(huì)降低根系中GA的生物活性，導(dǎo)致DELLA蛋白的積累，進(jìn)一步影響根系和根毛的發(fā)育[48]。有研究表明，乙烯信號(hào)通路在低磷響應(yīng)基因的表達(dá)過(guò)程中起著正調(diào)控作用，外施乙烯合成前體ACC可顯著提高植物的低磷反應(yīng)，外施乙烯信號(hào)通路的抑制劑Ag+則抑制植物的低磷反應(yīng)[49]。

許多轉(zhuǎn)錄因子也參與了磷水平對(duì)根系的調(diào)控。PHR1是調(diào)控磷的吸收和分配過(guò)程中的一個(gè)關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子，它可調(diào)控許多低磷響應(yīng)基因的表達(dá)[50]。PHR1的同源基因OsPHR2的超量表達(dá)會(huì)提高根系的長(zhǎng)度和根毛的數(shù)目[51，52]。在水稻中，轉(zhuǎn)錄因子OsPTF1在根系中的表達(dá)受到低磷的誘導(dǎo)，而在地上部的表達(dá)則不受影響，超表達(dá)OsPTF1后，轉(zhuǎn)基因水稻的根系總長(zhǎng)度和表面積顯著提高，耐低磷的能力也顯著提高[53]。轉(zhuǎn)錄因子OsMYB2P-1的表達(dá)也受到低磷的誘導(dǎo)，在擬南芥和水稻中超表達(dá)OsMYB2P-1后，在磷充足的條件下，超表達(dá)系的主根長(zhǎng)度低于野生型，在低磷條件下，其主根和側(cè)根長(zhǎng)度都顯著增加，說(shuō)明該轉(zhuǎn)錄因子參與了磷對(duì)根系形態(tài)的調(diào)控過(guò)程[54]。在擬南芥中，轉(zhuǎn)錄因子WRKY75、ZAT6和BHLH32在根系中的表達(dá)也受到低磷的誘導(dǎo)。當(dāng)WRKY75的表達(dá)受到抑制時(shí)，側(cè)根長(zhǎng)度、數(shù)目以及根毛數(shù)目都顯著降低[55]。ZAT6編碼一種鋅指蛋白類轉(zhuǎn)錄因子，超表達(dá)ZAT6后擬南芥幼苗主根的生長(zhǎng)受到明顯抑制，較老的轉(zhuǎn)基因植株的根系形態(tài)也會(huì)發(fā)生明顯改變，主根的長(zhǎng)度和側(cè)根的數(shù)目與野生型相比顯著降低，而側(cè)根的長(zhǎng)度則明顯增加[56]。BHLH32是擬南芥響應(yīng)低磷脅迫過(guò)程中的一個(gè)負(fù)調(diào)控因子，它突變后會(huì)導(dǎo)致在供磷充足條件下根毛數(shù)目的顯著增加[57]。

22 磷水平影響根系的向重力性

與擬南芥根系對(duì)磷的響應(yīng)不同，豆科作物可通過(guò)改變根系的向重力性來(lái)提高其對(duì)磷水平的適應(yīng)性。低磷條件下，菜豆根系的生長(zhǎng)角度由向下延伸轉(zhuǎn)變?yōu)橄蛲庋由靃58]。大豆的根系構(gòu)型與磷效率密切相關(guān)，淺根型大豆根系具有合理的三維空間分布[59]。磷的有效性對(duì)大豆根系的向重力性具有明顯的調(diào)節(jié)作用，這種調(diào)節(jié)作用因品種而異，磷脅迫條件下大部分品種的根構(gòu)型有變淺的趨勢(shì)，這種變化趨勢(shì)與大豆適應(yīng)低磷脅迫的能力密切相關(guān)[60，61]。目前對(duì)于磷水平影響根系的向重力性的分子機(jī)制還有待深入研究。

23 低磷促進(jìn)根系分泌特異物質(zhì)活化難溶性磷

低磷條件下，有些植物的根系可以向土壤中分泌更多的有機(jī)酸和酸性磷酸酶等來(lái)活化土壤中的難溶性磷，使之變成可被植物利用的可溶性磷，促進(jìn)磷的吸收[62]。白羽扇豆在低磷條件下會(huì)形成排根向土壤中分泌有機(jī)酸和酸性磷酸酶[63]。缺磷處理后，多數(shù)玉米的品種會(huì)形成較大的根系并且分泌較多的酸性磷酸酶[64]。磷脅迫條件下番茄根系分泌的酸性磷酸酶也顯著提高[65]。在擬南芥中，共有29個(gè)編碼紫色酸性磷酸酶的基因，AtPAP12和 AtPAP26在擬南芥根系受低磷誘導(dǎo)酸性磷酸酶活性升高過(guò)程中起著主要的作用[66]。AtPAP10在轉(zhuǎn)錄水平和轉(zhuǎn)錄后水平都受到低磷的誘導(dǎo)，它與低磷誘導(dǎo)的根系表型的變化有密切關(guān)系，超表達(dá)AtPAP10后可顯著提高擬南芥在低磷條件下的主根長(zhǎng)度、側(cè)根數(shù)目和長(zhǎng)度，AtPAP10突變體的主根長(zhǎng)度、側(cè)根數(shù)目和長(zhǎng)度則顯著降低[67]。在大豆中過(guò)量表達(dá)AtPAP15可顯著提高磷效率[68]。有研究表明，乙烯信號(hào)通路在低磷誘導(dǎo)酸性磷酸酶的表達(dá)過(guò)程中起著正調(diào)控作用，乙烯信號(hào)通路的正調(diào)控因子EIN2的突變體的酸性磷酸酶活性顯著降低，乙烯信號(hào)通路的負(fù)調(diào)控因子CTR1的突變體的酸性磷酸酶活性則顯著升高[49]。

3 結(jié)論與展望

氮和磷作為植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的大量營(yíng)養(yǎng)元素，對(duì)根系的發(fā)育都有顯著的影響。根系對(duì)氮和磷的響應(yīng)存在一些相同點(diǎn)，例如在氮和磷匱乏的條件下都會(huì)通過(guò)促進(jìn)側(cè)根的發(fā)育來(lái)增大根系的吸收面積，從而獲得更多的養(yǎng)分，提高植物在氮磷虧缺條件下的適應(yīng)能力[12～16， 25～27， 38]。氮和磷對(duì)根系構(gòu)型的調(diào)控也存在許多不同點(diǎn)。例如低氮脅迫會(huì)促進(jìn)多數(shù)植物主根的生長(zhǎng)[20，21]，而低磷則抑制主根的生長(zhǎng)[38～41]，在有些植物中還能改變根系的向重力性[58～61]；磷脅迫條件下可誘導(dǎo)根系分泌較多的有機(jī)酸和/或酸性磷酸酶等物質(zhì)[62～65]，氮脅迫對(duì)于根系分泌物的影響尚少見報(bào)道。這與植物在長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中適應(yīng)氮和磷在土壤中的不同性質(zhì)有關(guān)：氮在土壤中的移動(dòng)性和可溶性強(qiáng)，增加主根長(zhǎng)度有利于根系吸收深層土壤中的氮；而磷在土壤中移動(dòng)性和可溶性差，表層土壤有效磷含量高，通過(guò)抑制主根伸長(zhǎng)和/或改變根系的向重力性等，可使更多的根系分布在有效磷豐富的表層土壤，通過(guò)刺激根系分泌較多的有機(jī)酸、酸性磷酸酶等物質(zhì)，可提高土壤中的有效磷含量，促進(jìn)磷的吸收和利用。根系對(duì)氮素的響應(yīng)除了與其對(duì)氮水平的適應(yīng)性有關(guān)外，氮素也作為信號(hào)物質(zhì)來(lái)調(diào)控根系的發(fā)育[17，18]，而根系對(duì)磷的響應(yīng)則主要與其對(duì)磷水平的適應(yīng)性有關(guān)。

目前關(guān)于氮磷調(diào)控根系發(fā)育的分子機(jī)制已有了一些認(rèn)識(shí)，但主要集中在對(duì)于模式植物擬南芥的研究，許多作物對(duì)氮磷的響應(yīng)與擬南芥有所不同。例如擬南芥的主根對(duì)低氮處理不敏感，而小麥和玉米等的主根則受低氮誘導(dǎo)顯著伸長(zhǎng)[20，21]；低磷條件下，擬南芥的主根伸長(zhǎng)受到顯著抑制，而小麥的根系長(zhǎng)度卻顯著提高[69]；磷水平可改變豆科植物根系的向重力性，目前在擬南芥中尚未有研究。對(duì)于氮磷調(diào)控作物根系形態(tài)的分子機(jī)理，仍有許多方面需要深入研究。參 考 文 獻(xiàn)：

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