唐政，李繼光，李慧，張麗敏，李忠芳，婁翼來

喀斯特土壤微生物和活性有機碳對生態(tài)恢復的快速響應

唐政1，李繼光2*，李慧3，張麗敏4，李忠芳1，婁翼來5

1. 賀州學院化學與生物工程學院，廣西 賀州 542899；2. 牡丹江師范學院生命科學與技術學院，黑龍江 牡丹江 157012；3. 河南農(nóng)業(yè)大學資源與環(huán)境學院，河南 鄭州 450002；4. 貴州大學農(nóng)學院，貴州 貴陽 550025；5. 中國農(nóng)業(yè)科學院農(nóng)業(yè)環(huán)境與可持續(xù)發(fā)展研究所，北京 100081

喀斯特地區(qū)普遍面臨生態(tài)退化的問題，退耕還林作為其重要的生態(tài)恢復措施之一而備受關注。土壤活性有機碳通常較總有機碳對環(huán)境變化和干擾更加敏感，此外土壤微生物對環(huán)境變化和干擾亦十分敏感。然而，關于喀斯特不同時間尺度退耕還林土壤活性有機碳和微生物的系統(tǒng)研究尚少見報導。為了揭示土壤活性有機碳和微生物對喀斯特生態(tài)恢復的快速指示作用，為喀斯特生態(tài)恢復評價和生態(tài)環(huán)境治理提供科學依據(jù)，以廣西古周村典型喀斯特景觀為代表，采用空間代替時間的方法，選取不同年限(2 a、4 a、8 a、12 a)退耕還林地和玉米耕地對照樣地，研究了表層土壤微生物指標和活性有機碳指標隨退耕還林的變化特征。研究結果顯示，較耕地對照相比，退耕還林8 a后，土壤總有機碳(TOC)質(zhì)量分數(shù)才發(fā)生顯著變化，提升24%；而還林2 a后，土壤水溶性有機碳(WSOC)、顆粒有機碳(POC)和易氧化有機碳(KMnO4-C)的絕對含量便分別顯著提高62%、36%和38%，相對含量分別顯著提升60%、34%和36%，且隨還林年限的延長呈升高趨勢；退耕還林2 a后，土壤微生物生物量碳(MBC)、基礎呼吸(BR)和微生物商(MBC∶TOC)分別顯著增加56%、27%和54%，并隨還林年限的延長呈逐漸升高趨勢；土壤微生物代謝熵(qCO2)在退耕還林2 a后顯著降低19%，之后隨還林年限延長呈下降趨勢。本研究表明，土壤活性有機碳及土壤微生物指標可以作為喀斯特生態(tài)恢復的早期指示者。

土壤微生物；土壤有機碳；生態(tài)恢復；喀斯特地區(qū)

喀斯特地區(qū)生態(tài)環(huán)境極其脆弱，由于人們不合理的過渡開墾，造成水土流失嚴重，石漠化現(xiàn)象日趨嚴峻(段文軍和王金葉，2013)，進而嚴重制約了當?shù)剞r(nóng)業(yè)、經(jīng)濟和社會的可持續(xù)發(fā)展。因此，生態(tài)環(huán)境的恢復成為當前喀斯特地區(qū)的首要任務，退耕還林等植被恢復措施被大力推廣。土壤肥力的恢復是生態(tài)恢復的重要組成部分，研究土壤肥力狀況，對于深入了解生態(tài)恢復的過程和機制有著重要意義，也是生態(tài)恢復評價和生態(tài)環(huán)境治理的重要依據(jù)。因此，關于喀斯特生態(tài)恢復對土壤肥力的影響研究，近年來得到人們廣泛的關注（龍健等，2005；龍健等，2006；鄒軍等，2010；李翠蓮等，2012；楊大星等，2013）。例如，龍健等（2006）在典型喀斯特石漠化地區(qū)的系統(tǒng)研究表明，長期的封山育林等4種生態(tài)恢復措施增加土壤孔隙度、水穩(wěn)性團聚體含量以及保水性能，增加土壤有機碳和養(yǎng)分含量以及陽離子交換量，增加土壤微生物數(shù)量、呼吸強度以及酶活性。然而，以往的研究大都基于較長的時間尺度，對于較短時間尺度以及不同時間尺度的序列研究則鮮見報道。

土壤有機碳在某種程度上代表了土壤肥力的核心，然而土壤有機碳的變化通常是一個漫長復雜的過程，所以對于短期的退耕還林來說，土壤總有機碳的響應可能并不敏感（Purakayastha 等，2008）。已有研究表明，土壤水溶性有機碳和顆粒有機碳等活性有機碳指標，對于環(huán)境變化的響應通常比總有機碳更加敏感（Purakayastha等，2008；Chan 等，2001；Gong 等，2009；Lou等，2011；XU等，2011）。此外，土壤微生物生物量、基礎呼吸和代謝熵等指標已被廣泛用于評價土壤肥力和環(huán)境質(zhì)量，且許多研究表明，這些指標對于環(huán)

境變化和干擾十分敏感，通?？稍谳^短時間尺度上做出迅速響應（Anderson 等，2003；Han 等，2007；Wong等，2008）。所以，本研究以廣西古周村典型喀斯特景觀為例，采用空間代替時間的方法，選取不同年限(2、4、8、12 a)退耕還林地和玉米耕地對照樣地，研究了表層土壤微生物指標和活性有機碳指標隨退耕還林的變化特征，旨在揭示土壤總有機碳對退耕還林的響應遲緩性和微生物及活性有機碳指標的快速指示作用，為喀斯特生態(tài)恢復的早期評價提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1研究區(qū)概況

研究區(qū)位于廣西壯族自治區(qū)西北部環(huán)江毛南族自治縣古周村，屬于典型的喀斯特景觀。該地區(qū)海拔376～816 m，屬中亞熱帶南緣季風氣候，年均氣溫19.9 ℃，年均降雨1389 mm（張繼光等，2006）。土壤類型為碳酸巖發(fā)育的棕色石灰土，主要農(nóng)田作物為玉米。當?shù)赜捎谶^度開墾導致的石漠化問題日趨嚴峻，為了改善生態(tài)環(huán)境，上個世紀90年代末開始逐步實施退耕還林，主要恢復為自然或人工林地，少量恢復為草地。古周村土地面積186.7 hm2，其中耕地17.3 hm2。

1.2樣地設置

在研究區(qū)內(nèi)，采用空間代替時間的方法，選取退耕年限分別為2、4、8和10 a的人工還林樣地，種植樹種為板栗(1600 株·hm-2)，控制各樣地的海拔(380 m左右)和坡度(10°左右)條件基本一致，且還林前均為長期種植玉米的耕地，同時選取附近長期種植玉米的耕地樣地作為對照，控制樣地面積為100 m × 100 m。將每個樣地視作一個處理，分別記作CK(耕地對照)、F-2a(退耕還林2 d)、F-4a(退耕還林4 a)、F-8a(退耕還林8 a)、F-12a(退耕還林12 a)。

1.3樣品采集與分析

2012年4月，在各個樣地內(nèi)，隨機選取6個樣方(10 m × 10 m)作為重復，在每個樣方內(nèi)采用S型多點混合取樣法采取表層(0～20 cm)根區(qū)土壤樣品。土壤總有機碳(TOC)質(zhì)量分數(shù)采用元素分析儀測定；水溶性有機碳(WSOC) 質(zhì)量分數(shù)采用5∶1水土比浸提，TOC儀測定（Gong等，2009）；顆粒有機碳(POC)質(zhì)量分數(shù)采用玻璃珠振蕩分散-濕篩法測定（Ouédraogo等，2006）；易氧化有機碳（KMnO4-C）質(zhì)量分數(shù)采用KMnO4氧化法測定（Blair等，1995）；WSOC、POC和KMnO4-C各自占TOC的百分比代表其相對含量；土壤微生物生物量碳(MBC)采用氯仿熏蒸-浸提法測定（Vance等，1987；Jenkinson等，2004）；土壤基礎呼吸(BR)采用密閉培養(yǎng)-堿液滴定法測定（姚槐應和黃昌勇，2006）；微生物商(MBC∶TOC)為MBC占TOC的百分比（Anderson等，2003）；微生物代謝熵(qCO2)為BR與MBC的比例（Anderson 等，2003）。利用SPSS13.0軟件進行數(shù)據(jù)的方差分析和相關分析。

2 結果與分析

2.1土壤有機碳

圖1顯示了土壤總有機碳TOC和活性有機碳指標WSOC、POC及KMnO4-C質(zhì)量分數(shù)隨退耕還林的變化特征。較耕地相比，土壤的TOC質(zhì)量分數(shù)退耕還林2 a至4 a未發(fā)生顯著變化，還林8 a后則由耕地的12.4 g·kg-1顯著增加到15.4 g·kg-1，12 a后繼續(xù)增加到18.1 g·kg-1，增幅為46%；土壤WSOC質(zhì)量分數(shù)在256～671 mg·kg-1之間，較耕地相比，退耕還林2 a后便顯著增加62%，之后隨還林年限的延長總體呈遞增趨勢，12 a后增加到2.6倍；耕地土壤POC質(zhì)量分數(shù)平均為1.48 g·kg-1，還林2 a后顯著增加36%，還林12 a后持續(xù)增加到2.5倍(3.67 g·kg-1)；耕地土壤KMnO4-C質(zhì)量分數(shù)平均為1.06 g·kg-1，還林2 a后顯著增加38%，還林12 a后持續(xù)增加到2.3倍(2.42 g·kg-1)。

土壤WSOC、POC和KMnO4-C的相對含量分別在2.06%～3.71%、11.9%～20.3%和8.5%～13.4%之間（圖2）。退耕2 a土壤WSOC相對含量較退耕前顯著提高60%，但之后隨退耕年限的增加土壤WSOC相對含量的增加趨勢不明顯；與其絕對含量的變化規(guī)律相似，土壤POC和KMnO4-C的相對含量退耕2 a后分別較退耕前顯著提高34%和36%，并均隨退耕年限的延長總體呈升高趨勢，12 a后分別顯著提高70%和56%。

2.2土壤微生物

從圖3可以看出，本研究土壤的MBC在244～989 mg·kg-1之間，較耕地對照相比，退耕還林2 a后土壤MBC顯著增加56%，之后隨還林年限的延長呈明顯的遞增趨勢，12 a后顯著增加到耕地的4倍；耕地土壤的MBC∶TOC平均為1.97%，退耕還林2 a后顯著提高到3.03%，提高幅度為54%，之后隨還林年限的延長總體呈升高趨勢，還林12 a后高達5.46%；退耕還林土壤BR的變化規(guī)律與MBC、MBC∶TOC一致，從耕地的0.64 mg·kg-1·h-1顯著提升至還林12 a的1.21 mg·kg-1·h-1，其中退耕2 a土壤BR較耕地的提升幅度為27%；與MBC、MBC∶TOC和BR的變化規(guī)律相反，土壤qCO2在退耕還林2 a后便由退耕前耕地對照的2.61 mg·g-1MBC·h-1顯著下降到2.12 mg·g-1MBC·h-1，且隨還林年限的延長總體呈

下降趨勢，12 a后下降至1.22 mg·g-1MBC·h-1，下降幅度為53%。

圖1 退耕還林土壤總有機碳（TOC）、水溶性有機碳（WSOC）、顆粒有機碳（POC）和易氧化有機碳（KMnO4-C）的變化特征（CK、F-2a、F-4a、F-8a、F-12a分別代表耕地對照和退耕2、4、8、12 a的林地；誤差棒代表標準差；不同字母表示差異顯著（P＜0.05））Fig. 1 Soil total organic carbon (TOC), water soluble organic carbon (WSOC), particulate organic carbon (POC) and KMnO4-oxidized carbon (KMnO4-C) following the conversion of cropland to forestland

圖2 退耕還林土壤水溶性有機碳（WSOC）、顆粒有機碳（POC）和易氧化有機碳（KMnO4-C）相對含量的變化特征（CK、F-2a、F-4a、F-8a、F-12a分別代表耕地對照和退耕2、4、8、12 a的林地；誤差棒代表標準差；不同字母表示差異顯著（P＜0.05））Fig. 2 Soil water soluble organic carbon (WSOC), particulate organic carbon (POC) and KMnO4-oxidized carbon (KMnO4-C) relative contents following the conversion of cropland to forestland

2.3相關分析

由表1的相關分析結果可知，土壤TOC、MBC、MBC∶TOC、BR、WSOC、POC以及KMnO4-C兩兩之間均存在顯著的正相關關系，而qCO2與這些指標之間均存在顯著的負相關關系。

3 結論與討論

3.1討論

本研究發(fā)現(xiàn)，喀斯特耕地在還林8 a后，土壤總有機碳質(zhì)量分數(shù)顯著提升。這說明長期的退耕還林有利于土壤有機碳的積累，這與絕大多數(shù)相關研究的結果一致（龍健等，2006；POST等，2000）。其原因在于，土壤有機碳水平取決于碳的輸入和輸出的相對平衡，退耕還林以后，由于地上植被生物量以及凋落物的增加，所以碳輸入增多；另外，耕

作擾動可以破壞土壤結構，使土壤有機碳失去物理保護，從而加速碳的分解釋放，所以退耕還林后由于停止了耕作擾動，會導致土壤有機碳的輸出減少。碳輸入的增多和輸出的減少勢必導致土壤有機碳的積累。然而，退耕還林2 a和4 a土壤總有機碳水平較耕地相比未發(fā)生顯著變化，這充分反映了土壤有機碳的變化是一個復雜而漫長的過程，早期對環(huán)境變化的敏感性相對較差。與此相似，Xu等（2011）研究表明，土壤總有機碳含量對短期(2 a)的秸稈還田響應不敏感，而10 a的秸稈還田顯著增加土壤總有機碳質(zhì)量分數(shù)。

圖3 退耕還林土壤微生物生物量碳（MBC，a）、微生物商（MBC∶TOC，b）、基礎呼吸（BR，c）和代謝熵（qCO2，d）的變化特征（CK、F-2a、F-4a、F-8a、F-12a分別代表耕地對照和退耕2、4、8、12 a的林地；誤差棒代表標準差；不同字母表示差異顯著（P＜0.05））Fig. 3 Soil microbial biomass carbon (MBC, a), microbial quotient (MBC:TOC, b), basal respiration (BR, c) and metabolic quotient (qCO2, d) following the conversion of cropland to forestland

表1 土壤微生物及有機碳指標間的相關系數(shù)（n = 30）Table 1 Correlation coefficients between soil microbial and organic carbon indicators (n = 30)

與土壤總有機碳不同，本研究土壤水溶性有機碳、顆粒有機碳和易氧化有機碳質(zhì)量分數(shù)在退耕還林2 a后便發(fā)生顯著變化，之后隨還林年限總體呈升高趨勢，這說明土壤活性有機碳對退耕還林能夠做出快速的響應，可以作為生態(tài)恢復的早期指標。土壤顆粒有機碳是指未分解和半分解的過渡態(tài)有機碳，其生物活性較高。退耕還林后，由于耕作擾動的消失以及植被和微生物的增多，土壤結構很快得到改善，顆粒有機碳因得到迅速的保護而發(fā)生積累，響應敏感。另外，增加的植物殘體及根際沉淀可直接導致顆粒有機碳的積累。土壤水溶性有機碳被廣泛認為是微生物最易利用的碳組分（Saviozzi等，2010），土壤易氧化

有機碳則可能包含了多于水溶性有機碳容易分解的碳組分，它們主要由氨基酸、碳水化合物等簡單的有機物組成（Zou等，2005），主要來自植物殘體、根際沉淀、微生物以及顆粒有機碳等（Kalbitz等，2000）。本研究的相關分析表明，土壤水溶性有機碳、易氧化有機碳、顆粒有機碳以及微生物碳兩兩之間均存在密切相關性，進而支持了水溶性碳與易氧化碳的近源性及其和顆粒碳變化的一致性?？梢?，退耕還林后土壤有機碳的活性組分比惰性組分優(yōu)先發(fā)生變化，這也說明，土壤總有機碳早期的不敏感性主要在于占總有機碳絕對比例的惰性組分的響應相對滯后。本研究土壤水溶性有機碳、顆粒有機碳和易氧化有機碳的相對含量分別處于2.06%～3.71%、11.9%～20.3%和8.5%～13.4%范圍，這與Su等（2010）、Ruppa等（2006）、Gong等（2009）、以及Lou等（2011）報導的相應結果接近。本研究退耕還林后，由于土壤活性碳組分的變化比總碳更加敏感，增加幅度較大，所以其相對含量顯著提高。

本研究的喀斯特退耕還林2 a后，土壤微生物生物量和基礎呼吸顯著提高，這表明二者對喀斯特生態(tài)恢復具有早期指示作用。土壤微生物生物量是微生物群落大小的指標，土壤基礎呼吸是微生物總的活性的重要指標，二者能夠很好表征土壤肥力與質(zhì)量，對環(huán)境變化與干擾的響應極其敏感（Han等，2007；Wong等，2008）。土壤微生物群落大小及活性主要決定于底物（數(shù)量、質(zhì)量）和環(huán)境條件（溫度、水分、氧氣等）。在本研究中，退耕還林后，一方面由于作物微生物底物的土壤活性有機碳迅速增多，另一方面因為土壤結構、保水和通氣性等物理性質(zhì)的改善（龍健等，2006），所以土壤微生物生物量碳含量和基礎呼吸顯著升高。本研究的相關分析結果表明，土壤微生物生物量碳與基礎呼吸和水溶性有機碳、顆粒有機碳及易氧化有機碳之間均存在顯著正相關關系，進一步證明了土壤活性有機碳的增多是導致土壤微生物生物量及基礎呼吸提高的原因之一。

喀斯特退耕還林2 a后，土壤微生物商顯著提高而代謝熵顯著下降，這表明二者可以作為喀斯特生態(tài)恢復的早期指標。根據(jù)生態(tài)學理論，當土壤微生物受到環(huán)境脅迫或干擾以后，其維持生長所需能量將會增多，故代謝熵增高，這在底物碳吸收量不變的情況下，又必將導致用于微生物生長的生物量碳的減少，所以微生物商降低（Anderson等，2003）?？梢?，土壤微生物商和代謝熵的結合使用能夠很好的反映環(huán)境的變化，是評價土壤質(zhì)量與健康的重要生態(tài)生理指標（Anderson等，2003）。在本研究中的喀斯特耕地，由于耕作干擾和生態(tài)環(huán)境的惡化，可能致使土壤微生物受到脅迫，所以其代謝熵較高而微生物商較低，退耕還林后，隨著擾動的消失和生態(tài)環(huán)境的恢復，土壤微生物脅迫逐漸消失，故代謝熵降低而微生物商升高。本研究的相關分析結果表明，土壤微生物商和代謝熵之間存在顯著負相關關系，證明退耕還林土壤微生物商的提高是伴隨代謝熵的降低而進行的。此外，土壤微生物商的變化也可能與底物的生物有效性有關（Wong等，2008；Anderson等，1989；Haynes等，1999）?？λ固赝烁€林后，土壤活性有機碳相對含量的提高很大程度上說明了土壤有機碳的有效性提高，這進而導致微生物商提高。土壤微生物代謝熵的變化也可能反映了微生物群落結構的改變（Wong等，2008；Tripathi等，2006）。因為真菌的底物利用效率高于細菌，即代謝熵低于細菌（Blagodatskaya等，1998），所以喀斯特退耕還林土壤微生物代謝熵的降低也可能是由于真菌∶細菌比例降低?？梢?，對于喀斯特退耕還林土壤微生物商和代謝熵變化機制的深入認識，有待于進一步研究。

3.2結論

綜上所述，從本研究分析的喀斯特地區(qū)表層土壤微生物指標和活性有機碳指標隨退耕還林的變化特征上來看，土壤水溶性有機碳(WSOC)、顆粒有機碳(POC)、易氧化有機碳(KMnO4-C)、土壤微生物生物量碳(MBC)、基礎呼吸(BR)、微生物商(MBC∶TOC)及土壤微生物代謝熵(qCO2)等指標在退耕還林的2 a內(nèi)，均有明顯的變化，這些可以作為喀斯特生態(tài)恢復的早期指示者。

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Rapid Responses of Soil Microbes and Active Organic Carbon to Eco-restoration in Karst Region

TANG Zheng1, LI Jiguang2*, LI Hui3, ZHANG Limin4, LI Zhongfang1, LOU Yilai5
1. College of Chemistry and Bioengineering, Hezhou University, Hezhou 542899, China; 2. College of Agriculture, Guizhou University, Guiyang 550025, China; 3. College of Resources and Environmental Sciences, Henan Agricultural University, Zhengzhou 450002, China; 4. College of Life Sciences and Technology, Mudanjiang Normal University, Mudanjiang 157012, China; 5. Institute of Environment and Sustainable Development in Agriculture, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China

Eco-degradation problem generally occurs in karst region, and reforestation as an eco-restoration practice has been received more and more attention. Soil active organic carbon fractions generally show more sensitive response to environmental change and disturbance than soil total organic carbon, and also responses of soil microorganisms are sensitive. However, no information is available on soil active organic carbon and microbes following reforestation in time scales in karst region. Guzhou village representative for karst landscape was selected to conduct this study. We selected four reforestation sampling areas with a chronosequence of 2, 4, 8 and 12 years and one arable sampling area as control. As compared to the arable system, soil total organic carbon content did not change under 2-yr, or 4-yr reforestation, but significantly increased by 24% under 8-yr reforestation. Soil water soluble organic carbon, particulate organic carbon and labile organic carbon contents were significantly higher 62%, 36% and 38%, respectively under 2-yr reforestation than the arable system, and showed an increasing trend with reforestation ages. Relative contents of these carbon indicators also showed similar patterns. Consistently, soil microbial biomass carbon content, basal respiration and microbial quotient were significantly higher 56%, 27% and 54%, respectively under 2-yr reforestation than the arable system, and showed an increasing trend with reforestation ages. Microbial metabolic quotient showed opposite pattern. Our results indicate that these active organic carbon and microbial indicators can provide early indication for karst eco-restoration.

soil microbe; soil organic carbon; eco-restoration; karst region

S147.2

A

1674-5906（2014）07-1130-06

國家重點實驗室開發(fā)基金項目（LFSE2013-04）；中國博士后科學基金項目（2013T60200）；國家自然科學基金項目 (41361068)

唐政（1976年生），男（瑤族），講師，博士，主要從事土壤生態(tài)學方面的研究。E-mail：bioecology74tang@yeah.net

*通信作者，E-mail: swxljg@126.com

2013-12-22

唐政，李繼光，李慧，張麗敏，李忠芳，婁翼來. 喀斯特土壤微生物和活性有機碳對生態(tài)恢復的快速響應[J]. 生態(tài)環(huán)境學報, 2014, 23(7): 1130-1135.

TANG Zheng, LI Jiguang, LI Hui, ZHANG Limin, LI Zhongfang, LOU Yilai. Rapid Responses of Soil Microbes and Active Organic Carbon to Eco-restoration in Karst Region [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2014, 23(7): 1130-1135.