黃 俊， 許益鐫， 陸永躍， 張 娟， 曾 玲*

1華南農(nóng)業(yè)大學(xué)紅火蟻研究中心， 廣東 廣州 510642； 2浙江省農(nóng)業(yè)科學(xué)院花卉研究開發(fā)中心,浙江省蕭山棉麻研究所, 浙江 杭州 311202

自然界中，昆蟲與植物的互惠共生關(guān)系是一種很普遍的現(xiàn)象，如訪花昆蟲從植物上獲得花蜜和花粉的同時(shí)為植物提供了授粉條件(徐汝梅和成新躍，2005)。螞蟻是一種最常見和熟悉的昆蟲，幾乎無處不在，并以它龐大的種群數(shù)量在陸地生態(tài)系統(tǒng)中起著重要作用，而它與植物的關(guān)系已引起科學(xué)家的濃厚興趣(Christian，2001)。

蟻運(yùn)植物(myrmecochore)最早由Sernander(1906)發(fā)現(xiàn)并定義，是指一類需要依靠螞蟻攜帶傳播種子的植物，全世界具有代表性的蟻運(yùn)植物類群超過70個(gè)科(Beattie，1985)。在北美東部森林，將近30%的草本植物是蟻運(yùn)植物(Beattie & Culver，1981；Handeletal.，1981)；南非則有將近1300種的蟻運(yùn)植物(Milewski & Bond，1982)。蟻運(yùn)植物種子之所以能吸引螞蟻搬運(yùn)，是由于其表面附生有油質(zhì)體(Handel & Beattie，1990)，能為螞蟻提供營養(yǎng)物質(zhì)(Marshalletal.，1979)；螞蟻在消耗油質(zhì)體的同時(shí)，搬運(yùn)并散布了種子，這種行為關(guān)系不僅能使種子逃避嚙齒動(dòng)物的取食(Heithaus，1981)、火燒(Berg，1975；Majer，1982；Yeaton & Bond,1991) ，而且能避免種子由于聚集密度大而導(dǎo)致的種間競爭(Handel，1978)，甚至蟻巢內(nèi)的微環(huán)境能為種子提供豐富的氮、磷、鉀等養(yǎng)料，從而促進(jìn)種子萌發(fā)和幼苗成長(Czerwinskietal.，1971)。目前，國內(nèi)關(guān)于螞蟻和蟻運(yùn)植物互惠共生關(guān)系的研究較少，僅見張智英等(2001、2006)研究了舞草Codariocalyxmotorius(Houtt.)Ohashi與伊大頭蟻PheidoleyeensisForel的互惠共生關(guān)系。

入侵螞蟻對(duì)蟻運(yùn)植物種子的影響一直是國外研究的熱點(diǎn)，由于研究的難度和條件限制，當(dāng)前所見報(bào)道不多，據(jù)Ness & Bronstein(2004)不完全統(tǒng)計(jì)，僅有19篇文章報(bào)道了該方面的內(nèi)容，涉及的入侵螞蟻包括紅火蟻SolenopsisinvictaBuren(Horvitz & Schemske，1986；Ness，2004；Zettleretal.，2001)、阿根廷蟻LinepithemahumileMayr (Bond & Slingsby，1984；Carneyetal.，2003; Christian，2001)、熱帶火蟻Solenopsisgeminata(Fabricius)(Horvitz & Beattie，1980)等。而在國內(nèi)，該方面研究幾乎是空白。紅火蟻是近年來在華南地區(qū)嚴(yán)重發(fā)生的一種入侵性螞蟻(曾玲等，2005)，該螞蟻具有明顯的種群競爭優(yōu)勢，在新入侵地短時(shí)間內(nèi)能迅速發(fā)展成為優(yōu)勢種，造成生物多樣性降低和生態(tài)單一化(Allenetal.，2004；Lofgrenetal.，1975；Stubleetal.，2009；Wojciketal.，2001)，是世界范圍內(nèi)最具危險(xiǎn)的社會(huì)性昆蟲之一。本文綜述紅火蟻與蟻運(yùn)植物種子的相互關(guān)系，為今后開展該方面研究提供參考。

1 種子油質(zhì)體對(duì)紅火蟻的吸引作用

油質(zhì)體是靠近或附著于種子，且能吸引螞蟻并使其產(chǎn)生搬運(yùn)行為的一種乳白色食物體(Handel，1976)，它含有螞蟻所需的脂肪、脂肪酸和其他一些普通營養(yǎng)物質(zhì)，其中脂肪酸成分類似于昆蟲的血淋巴(Hughesetal.，1994)。在北美東部的濕地森林，舉腹蟻屬Crematogaster、前結(jié)蟻屬Prenolepis和盤腹蟻屬Aphaenogaster都能被這些油質(zhì)體所吸引。有報(bào)道，收獲蟻Pogonomyrmexspp.也能被油質(zhì)體吸引，它是蟻運(yùn)植物的重要傳播者之一(Carneyetal.，2003)。張智英等(2006)研究發(fā)現(xiàn)，云南西雙版納和思茅地區(qū)有12種螞蟻幫助附生有油質(zhì)體的舞草種子擴(kuò)散，如伊大頭蟻、菱結(jié)大頭蟻PheidolerhombinodaMayr和圓葉鋪道蟻TetramoriumcyclolobiumXu et Zheng等。

紅火蟻的食物結(jié)構(gòu)中具有一定比例的植物種子(Tennant，1991)。Wilson & Oliver(1968)研究表明，種子占紅火蟻食物結(jié)構(gòu)的比例在松樹林中為0.5%，在草坪中為1.48%。同時(shí)，含油質(zhì)體的種子對(duì)紅火蟻具有極強(qiáng)的吸引力，Zettleretal.(2001)研究表明，紅火蟻對(duì)延齡草屬的TrilliumundulatumLocation、T.discolorHook、T.catesbaei，血根草SanguinariacanadensisL.和堇菜Violarotundifolia種子的搬運(yùn)比率超過95%，而對(duì)芝麻SesamumindicumL.和藿香薊AgerarumhoustonianumMiller種子的搬運(yùn)率為100%和72.0%(黃俊等，2010)。

2 紅火蟻對(duì)蟻運(yùn)植物種子的影響

2.1 直接影響

紅火蟻直接處理蟻運(yùn)植物種子主要分為3個(gè)步驟，即搬運(yùn)種子、取食油質(zhì)體、劃痕或毀壞種子(Zettleretal.，2001)。Dressetal.(1991)研究發(fā)現(xiàn)，紅火蟻在取食種子的過程中會(huì)銼磨種皮、取食胚乳及子葉，從而損壞整個(gè)種子；黃俊等(2010)室內(nèi)研究表明，紅火蟻雖然對(duì)芝麻種子最為喜好，但刮啃率也最高，達(dá)到82.4%，對(duì)芝麻、藿香薊、象草PennisetumpurpureumSuhumach及芥藍(lán)BrassicaalbograbraBailey種子的丟棄率分別為86.4%、50.4%、79.2%和88.9%；通過大田試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，紅火蟻對(duì)堇菜屬的2種種子破壞率高達(dá)86%和100%。因此，有學(xué)者將紅火蟻定義為蟻運(yùn)植物種子的取食者(Beattie & Lyons，1975；Horvitz & Schemske，1986)。

種子的種皮硬度及其自身所包含的一些化合物會(huì)影響紅火蟻對(duì)種子所造成的危害程度(Rodgerson，1998)，種皮越硬或越厚，越可以防止種子胚部的損壞。Boyd (1996)發(fā)現(xiàn)，種皮厚度是其他身體部分的3倍時(shí)，可有效防止取食者消耗油質(zhì)體后對(duì)種子的破壞。然而，種子被適當(dāng)?shù)毓蝿潊s有利于其萌發(fā)(Culver & Beattie，1980)。

2.2 間接影響

紅火蟻對(duì)蟻運(yùn)植物種子的間接影響主要通過干擾本地螞蟻的豐富度和多樣性而實(shí)現(xiàn)(LeBretonetal.，2003；Morrison，2002；Porteretal.，1988)，因?yàn)榇蠖鄶?shù)本地螞蟻是蟻運(yùn)植物種子的搬運(yùn)者。Carneyetal.(2003)研究發(fā)現(xiàn)，紅火蟻入侵后，作為蟻運(yùn)植物重要傳播者的收獲蟻受到排擠，并最終在生境里消失。紅火蟻還會(huì)取代一些原本就對(duì)蟻運(yùn)植物不利的螞蟻類群，如熱帶火蟻，它是一些蟻運(yùn)植物種子的取食者，而紅火蟻入侵后很快就在區(qū)域里擴(kuò)散并取代熱帶火蟻，從而對(duì)蟻運(yùn)植物造成更大的危害(Beattie & Lyons，1975)。紅火蟻之所以是一個(gè)不合格的“搬運(yùn)者”，主要體現(xiàn)在3個(gè)方面：(1)傳播散布的距離短。Holwayetal.(2002)和McGlynn(1999)指出，由于紅火蟻個(gè)體比一些本地螞蟻小，從而影響了它傳播種子的距離(平均距離短15 cm)；(2)紅火蟻不會(huì)包埋被搬運(yùn)的種子，而是丟棄在不適宜種子萌發(fā)和幼苗成長的地方(Bond & Slingsby，1984；Christian，2001；Gomez & Oliveras，2003；Horvitz & Schemske，1986；Ness，2004)；(3)紅火蟻搬運(yùn)種子的效率低，這一觀點(diǎn)目前還未達(dá)成一致，Christain(2001)研究表明，入侵蟻在單位時(shí)間里搬運(yùn)種子的數(shù)量相對(duì)本地螞蟻要少，而Ness(2004)則認(rèn)為紅火蟻與本地螞蟻的搬運(yùn)效率沒差別。

3 研究展望

紅火蟻入侵我國造成區(qū)域內(nèi)生物多樣性降低和生態(tài)單一化已是不爭的事實(shí)，通過報(bào)道我們也已深刻認(rèn)識(shí)到該入侵螞蟻對(duì)植物所造成的嚴(yán)重后果，但是目前國內(nèi)還一直缺乏對(duì)該方面的系統(tǒng)研究。蟻運(yùn)植物與螞蟻具有密切聯(lián)系，因此紅火蟻入侵對(duì)該類植物的影響應(yīng)該受到重要關(guān)注。這方面研究在國內(nèi)幾乎還是空白，借鑒國外研究現(xiàn)狀，提出如下幾點(diǎn)研究建議供參考：

(1)我國蟻運(yùn)植物種類的調(diào)查、統(tǒng)計(jì)。我國植物類群豐富，不乏有許多蟻運(yùn)植物。蟻運(yùn)植物種類的調(diào)查統(tǒng)計(jì)是后期所有工作的基礎(chǔ)。

(2)紅火蟻對(duì)蟻運(yùn)植物種子萌發(fā)、傳播擴(kuò)散及空間結(jié)構(gòu)的影響。收集蟻運(yùn)植物種子，通過室內(nèi)外條件開展該項(xiàng)研究。

(3)紅火蟻對(duì)本地螞蟻、鳥類、哺乳動(dòng)物等其他種子搬運(yùn)者或取食者的影響。不應(yīng)局限于考慮紅火蟻通過干擾本地螞蟻對(duì)蟻運(yùn)植物造成危害，還應(yīng)考慮生境內(nèi)其他取食者，如鳥類和哺乳動(dòng)物。

(4)結(jié)合蟻運(yùn)植物的生長狀況，系統(tǒng)調(diào)查紅火蟻對(duì)蟻運(yùn)植物群落結(jié)構(gòu)的影響。

黃俊, 許益鐫, 曾玲, 梁廣文, 陸永躍. 2010. 紅火蟻對(duì)8種植物種子的選擇性取食及其對(duì)種子萌發(fā)的影響. 環(huán)境昆蟲學(xué)報(bào), 32(1): 6-10.

吳碧球, 陸永躍, 曾玲, 梁廣文. 2008. 紅火蟻入侵對(duì)廣東多種生境中螞蟻類群的影響. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào), 19(1): 151-156.

徐汝梅, 成新躍. 2005. 昆蟲種群生態(tài)學(xué)——基礎(chǔ)與前沿. 北京: 科學(xué)出版社.

曾玲, 陸永躍, 何曉芳， 張維球， 梁廣文. 2005. 入侵中國大陸的紅火蟻的鑒定及發(fā)生為害調(diào)查. 昆蟲知識(shí), 42(2): 144-148.

張智英, 曹敏, 楊效東, 趙志模. 2001. 舞草種子的螞蟻傳播. 生態(tài)學(xué)報(bào), 12(11): 1847-1853.

張智英, 李玉輝, 趙亮. 2006. 不同誘餌對(duì)搬運(yùn)舞草種子螞蟻誘集作用比較. 昆蟲知識(shí), 43(2): 196-199.

Allen C R, Epperson D M and Garmestani A S. 2004. Red imported fire ant impacts on wild life: a decade of research.TheAmericanMidlandNaturalist, 152: 88-103.

Beattie A J . 1985.TheEvolutionaryEcologyofAnt-plantMutualisms. Cambridge： Cambridge University Press.

Beattie A J and Culver D C. 1981. The guild of myrmecochores in the herbaceous flora of west Virginia forests.Ecology, 62： 107-115.

Beattie A J and Lyons N. 1975. Seed dispersal inViola: adaptations and strategies.AmericanJournalofBotany, 62： 714-722.

Berg R Y. 1975. Myrmecochorous plants in Australia and their dispersal by ants.AustraliaJournalofBotany, 23: 475-508.

Bond W and Slingsby P. 1984. Collapse of an ant-plant mutualism: the Argentine ant (Iridomyrmexhumilis) and myrmecochorous Proteaceae.Ecology, 65: 1031-1037.

Boyd R S. 1996. Ant-mediated seed dispersal of the rare chaparral shrubFremontodendondecumbens(Sterculiaceae).Madroo, 43: 299-315.

Carney S E, Byerley M B and Holway D A. 2003. Invasive Argentine ants (Linepithemahumile) do not replace native ants as seed disperses ofDendromeconrigida(Papaveraceae) in California, USA.Oecologia, 135: 576-582.

Christian C E. 2001. Consequences of a biological invasion reveal the importance of mutualism for plant communities.Nature, 413: 635-639.

Culver D C and Beattie A J. 1980. The fate ofViolaseeds dispersed by ants.AmericanJournalofBotanty, 67： 710-714.

Czerwinski A H, Jakubczyk H and Petal J. 1971. Influence of ant hills on the meadow soils.Pedobiologia, 11: 277-285.

Dress B M, Berger L A, Cavazos R and Vinson S B. 1991. Factors affecting sorghum and corn seed predation by foraging red imported fire ants (Hymenoptera: Formicidae).JournalofEconomicEntomology, 84: 285-289.

Gomez C and Oliveras J. 2003. Can the Argentine ant (LinepithemahumileMayr) replace native ants in myrmecochory?ActaOecoligica, 24: 47-53.

Handel S N. 1976. Dispersal ecology ofCarexpedunculata(Cyperaceae), a new American myrmecochore.AmericanJournalofBotany, 63： 1071-1079.

Handel S N. 1978. The competitive relationship of three woodland sedges, and its bearing on the evolution of ant dispersal ofCarexpedunculata.Evolution, 32： 151-163.

Handel S N and Beattie A J. 1990. Seed dispersal by ants.ScientificAmerican, 263： 76-83.

Handel S N, Fishch S B and Schatz G E. 1981. Ants disperse a majority of herbs in a mesic forest community in New York State.BulletinoftheTorreyBotanicalClub, 108： 430-437.

Heithaus E R. 1981. Seed predation by rodents on three ant-dispersed plants.Ecology, 62： 136-145.

Horvitz C C and Beattie A J. 1980. Ant dispersal ofCalathea(Marantaceae) seeds byCarnivorousponerines(Formicidae) in a tropical rain forest.AmericanJournalofBotany, 67: 321-326.

Horvitz C C and Schemske D W. 1986. Seed dispersal of a neotropical myrmecochore —variation in removal rates and dispersal distance.Biotropica, 18: 319-323.

Holway D A, Lach L, Suarez A V, Tsutsui N D and Case T J. 2002. The causes and consequences of ant invasions.AnnualReviewofEcologyandSystematics, 33: 181-233.

Hughes L, Westoby M and Jurado E. 1994. Convergence of elaiosomes and insect prey: evidence from ant foraging behaviour and fatty acid composition.FunctionalEcology, 8： 358-365.

LeBreton J, Chazeau J and Jourdan H. 2003. Immediate impacts of invasion byWasmanniaauropunctata(Hymenoptera: Formicidae) on native litter ant fauna in a new Caledonian rainforest.AustralEcology, 28: 204-209.

Lofgren C S, Banks W A and Glancey B M. 1975. Biology and control of imported fire ants.AnnualReviewofEntomology, 20: 1-30.

Majer J D. 1982. Ant-plant interactions in the Darling botanical district of western Australia∥Bucley R C.Ant-PlantInteractionsinAustralia. The Hague: Junk Press， 45-61.

Marshall D L, Beattie A J and Bollenbacher W E. 1979. Evidence for diglycerides as attractants in an ant-seed interaction.JournalofChemicalEcology, 5: 335-344.

McGlynn T P. 1999. Non-native ants are smaller than related native ants.AmericanNaturalist, 154: 690-699.

Milewski A V and Bond W J. 1982. Convergence of myrmecochory in Mediterranean Australia and South Africa∥Buckley R C.Ant-PlantInteractionsinAustralia. The Hague: Junk Press， 84-98.

Morrison L M. 2002. Long-term impacts of an arthropdod-community invasion by the imported fire ant,Soleopsisinvicta.Ecology, 83: 2337-2345.

Ness J H. 2004. Forest edges and fire ants alter the seed shadow of an ant-dispersed plant.Oecologia, 138: 448-454.

Ness J H and Bronstein J L. 2004. The effect of invasive ants on prospective ant mutualists.BiologicalInvasions, 6: 445-461.

Porter S D, Van Eimeren B and Gilbert L E. 1988. Invasion of red imported fire ants (Hymenoptera: Formicidae): microgeography of competitive replacement.AnnalsoftheEntomologicalSocietyofAmerica, 81： 913-918.

Rodgerson L. 1998. Mechanical defense in seeds adapted for ant dispersal.Ecology, 79： 1669-1677.

Stuble K L, Kirkman L K and Carroll C R. 2009. Patterns of abundance of fire ants and native ants in a native ecosystem.EcologicalEntomology, 34: 520-526.

Tennant L E and Porter S D. 1991. Comparison of diets of two fire ant species (Hymenoptera: Formicidae): solid and liquid components.JournalofEntomologicalScience， 26: 450-465.

Wilson N L and Oliver A D. 1968. Food habits of the imported fire ant in pasture and pine forest areas in southeastern Louisiana.JournalofEconomicEntomology, 62: 1268-1270.

Wojcik D P, Allen C R，Brenner R J， Forys E A, Jouvenaz P P and Lutz R S. 2001. Red imported fire ants: impact on biodiversity.AmericanEntomologist, 47: 16-23.

Yeaton R I and Bond W J. 1991. Competition between two shurub species: dispersal differences and fire promote coexistence.AmericanNaturalist, 138: 328-341.

Zettler J A, Spira T P and Allen C R. 2001. Ant-seed mutualisms: can red imported fire ants sour the relationship?BiologicalConservation, 101: 249-253.