彭小鳳，朱敏，任潔，錢海豐

浙江工業(yè)大學(xué)生物與環(huán)境工程學(xué)院，杭州 310032

納米銀的植物毒性研究進展

彭小鳳，朱敏，任潔，錢海豐*

浙江工業(yè)大學(xué)生物與環(huán)境工程學(xué)院，杭州 310032

納米銀因其具備良好的催化、超導(dǎo)性能及殺菌消毒活性，廣泛應(yīng)用于食品加工業(yè)及醫(yī)藥等領(lǐng)域，是目前市場上最為常見的金屬納米材料。納米銀的大量生產(chǎn)和應(yīng)用大大增加了其向環(huán)境釋放的機會，同時也增加了其對環(huán)境及人類健康的潛在風(fēng)險。植物是生態(tài)系統(tǒng)中重要組成部分，納米銀可通過植物積累進入食物鏈，因此對納米銀的植物毒理學(xué)研究尤為重要。納米銀的植物毒性與其被植物體吸收、遷移及轉(zhuǎn)化有關(guān)。它可影響植物種子的萌發(fā)、苗期的生理生化過程和細胞結(jié)構(gòu)等營養(yǎng)生長，也影響植物的開花、結(jié)實等生殖過程，并影響DNA的穩(wěn)定性。但目前納米銀的毒性是否由銀離子引起尚未確定。

納米銀；銀離子；植物毒性

納米銀(AgNPs)是指粒徑在1～100 nm的金屬銀單質(zhì)，由于其獨特的抗菌特性及催化、超導(dǎo)性能，廣泛應(yīng)用于醫(yī)護產(chǎn)品、食品、建筑材料、醫(yī)療器械、紡織品、電子產(chǎn)品等各大領(lǐng)域，已成為商品化產(chǎn)品最多的納米材料。日常生活中含有AgNPs的產(chǎn)品涉及繃帶、藥物載體、襪子、牙膏、食品添加劑及冰箱、真空吸塵器、洗衣機等日用品。有報道顯示，每年全球由AgNPs制成的產(chǎn)品達320噸之多[1]。AgNPs材料大量使用后，有部分殘留于環(huán)境，檢測數(shù)據(jù)表明，部分污染區(qū)域的每千克干重污泥中AgNPs殘留量達到1.94～856 mg[2]。植物屬于固著生物，是生態(tài)系統(tǒng)中重要的初級生產(chǎn)者，其根在吸收營養(yǎng)及水分同時，也吸收了環(huán)境污染物。Ag是生物體非必需重金屬，低濃度可對植物造成傷害。AgNPs由于其微小的粒徑，可通過植物的吸收與累積，對植物造成毒害；并可能進入食物鏈，從生產(chǎn)者轉(zhuǎn)移至消費者[3-4]，對動物和人造成危害。但迄今為止，AgNPs的毒理研究主要集中在微生物、藻類、魚類等，對植物的研究還處于初步階段。本文綜述了近年來AgNPs對植物的毒性作用研究，并分析今后的研究思路，為納米材料植物毒性研究提供參考依據(jù)。

1 AgNPs的植物毒性

1.1 AgNPs處理對植物種子萌發(fā)的影響

種子萌發(fā)是植物生長的關(guān)鍵步驟，也是快速反映植物毒性的重要指標(biāo)。Barrena等[5]研究發(fā)現(xiàn)，100 mg·L-1AgNPs(29 nm)處理可抑制黃瓜和生菜的種子萌發(fā)。黑麥草經(jīng)10 mg·L-1AgNPs(2～20 nm)處理后，種子萌發(fā)率下降20%[6]。Yin等[7]對11種濕地植物的研究發(fā)現(xiàn)，AgNPs粒徑大小和培養(yǎng)環(huán)境一定程度影響種子萌發(fā)。在培養(yǎng)基中，粒徑為20 nm的AgNPs不影響濕地植物的種子萌發(fā)，但粒徑為6 nm的AgNPs可明顯改變種子萌發(fā)率；而在土壤培養(yǎng)研究中，AgNPs對種子萌發(fā)的影響不大。綜上可知，AgNPs對植物萌發(fā)有較大的影響，但影響程度與物種及培養(yǎng)條件相關(guān)。

1.2 AgNPs處理對植物生物量及形態(tài)的影響

AgNPs除了對種子萌發(fā)有影響外，還能影響多種植物根、莖的伸長及生物量，如浮萍[8]、西葫蘆[9]、黑麥草[10]、洋蔥[11]、水稻[12]、小麥[13]等。AgNPs(20 nm)處理能減少浮萍葉片數(shù)，降低其生物量及蒸騰作用，且抑制效應(yīng)與AgNPs濃度呈正相關(guān)[8,14]。高濃度的AgNPs(1 000 mg·L-1)處理可使西葫蘆的生物量及蒸騰作用分別下降57%及41%[15]。另外，AgNPs(6～8 nm)不但影響紫背浮萍干重和鮮重，而且導(dǎo)致葉片萎黃及根細胞瓦解，最終導(dǎo)致浮萍新鮮葉脫落及根脫落，這可能是植物為阻止AgNPs從根向葉轉(zhuǎn)移或由母體移至新鮮葉的一種自救方式[16]。Yin等[10]在研究黑麥草時也發(fā)現(xiàn)，黑麥草根、莖長及其生物量與AgNPs濃度及粒徑相關(guān)；且AgNPs可使根尖背向重力方向彎曲，推測AgNPs誘導(dǎo)根的損傷可能使根的向地性能消失，進而影響生長素的運輸。另有報道指出，AgNPs(60 mg·L-1)通過抑制水稻根際微生物生長而抑制水稻的生長，導(dǎo)致側(cè)根增多，根與莖的干重減少[17]。同時，2.5 mg·kg-1的AgNPs(10 nm)也增加小麥的側(cè)根，推測可能是由于AgNPs或Ag+抑制乙烯的生成，進而降低其與吲哚乙酸的拮抗作用[13]。

1.3 AgNPs處理對植物生理生化的影響

研究報道指出，AgNPs處理可引起植物葉綠素、脯氨酸、可溶性糖、氧自由基(ROS)、礦質(zhì)元素、水等含量的變化。如Jiang等[16]研究發(fā)現(xiàn)，低濃度(1 mg·L-1)AgNPs(6～8 nm)可增加水生大型植物紫背浮萍的可溶性糖；但高濃度AgNPs(5 mg·L-1)顯著降低紫背浮萍組織中硝態(tài)氮、可溶性糖、葉綠素a(chla)、葉綠素a和b比率(chla/chlb)及光催化效率(Fv/Fm)，增加脯氨酸含量。其中，N含量的下降說明AgNPs可能影響光合作用色素及細胞分裂；葉綠素含量及Fv/Fm下降則說明光合系統(tǒng)II的潛在光化學(xué)反應(yīng)活力下降；由于AgNPs引起水含量失衡，機體可通過增加滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)可溶性糖來維持水平衡；但高濃度AgNPs引起光合作用能力下降，使得糖合成量下降，降低了維持水平衡的能力[16]。這一現(xiàn)象在對水稻的研究也得到證實[17]。而脯氨酸含量的上升可能與其能螯合重金屬，清除自由基能力有關(guān)[18]。因此，AgNPs對浮萍的毒性通過改變硝酸鹽的吸收，減少葉綠素含量，而抑制其光合作用能力；也可能引起能量(糖類)的缺失及細胞分裂減少，最終抑制浮萍生長[18]。

另外，AgNPs也誘導(dǎo)小麥根細胞的氧化應(yīng)激，促進氧化型谷胱甘肽(GSSG)的積累及金屬硫蛋白(MT)基因的表達[13]，也導(dǎo)致K、Fe等礦質(zhì)元素缺乏[19]，推測可能通過替代其他的重要金屬而發(fā)揮毒性作用。筆者的研究也發(fā)現(xiàn)AgNPs(5～12 nm)導(dǎo)致擬南芥葉片中的K、Fe和Zn含量的顯著下降[20]。

1.4 AgNPs處理對植物細胞結(jié)構(gòu)的影響

由于具有小粒徑的特性，AgNPs很容易被吸附在細胞表面或進入細胞，影響細胞結(jié)構(gòu)。Mazumdar等[12]研究發(fā)現(xiàn)，AgNPs(25 nm)進入水稻根細胞后，可導(dǎo)致細胞壁斷裂、液泡受損，推測可能是納米顆粒通過細胞壁孔時所造成的物理損傷。同時，AgNPs也能進入擬南芥根與根毛中，并聚集在根尖根冠及小柱細胞中，導(dǎo)致小柱初始細胞受損，影響細胞分裂，且誘導(dǎo)側(cè)根根冠細胞的脫落及抑制根毛生長[21]。在AgNPs處理黑麥草時也發(fā)現(xiàn)皮層、上皮及根尖細胞受損，主根及根毛發(fā)育受阻[10]。此外，AgNPs還能破壞洋蔥根尖細胞膜，致使細胞死亡[22]；同時還引起細胞形態(tài)發(fā)生改變，如出現(xiàn)空泡、細胞核消失、質(zhì)膜破裂、原生質(zhì)體收縮等現(xiàn)象[23]；類似的現(xiàn)象在多種農(nóng)作物如綠豆、高粱、玉米等中也有發(fā)現(xiàn)[24-25]，表明引起細胞受損是AgNPs毒理機制之一。

1.5 AgNPs處理對植物遺傳物質(zhì)的影響

有研究表明，AgNPs能對遺傳物質(zhì)產(chǎn)生毒性。Kumari等[11]及Babu等[26]利用洋蔥根尖研究AgNPs毒性發(fā)現(xiàn)，AgNPs短時間處理即可導(dǎo)致洋蔥根尖細胞染色體畸變(染色體斷裂、形成染色質(zhì)橋及微核等)及分裂指數(shù)下降，從而抑制細胞分裂。Panda等[22]認為，AgNPs的結(jié)合靶標(biāo)是紡錘體形成中起關(guān)鍵作用的微管蛋白，與之結(jié)合后造成洋蔥根尖細胞有絲分裂受阻，形成細胞微核。彗星實驗結(jié)果也證實，AgNPs引起蔥屬植物及煙草根的DNA損傷，且植物根中DNA損傷比莖和葉中更明顯[23]。此外，對蠶豆根尖分生組織的研究也表明，AgNPs進入植物細胞與細胞內(nèi)物質(zhì)相互作用，可能通過減緩細胞周期從S期到M期的轉(zhuǎn)化速度，造成分裂指數(shù)下降[27]。同時，AgNPs誘導(dǎo)ROS積累，引起細胞死亡和DNA損傷、阻礙DNA損傷修復(fù)、導(dǎo)致染色體畸變(如染色體斷裂、缺失等)，造成基因組不穩(wěn)定[27]。總之，AgNPs進入植物細胞體內(nèi)，有可能與DNA相互作用，對植物遺傳物質(zhì)產(chǎn)生毒性。

1.6 AgNPs處理對植物生殖生長的影響

相對于生長毒性，目前AgNPs對植物的生殖毒性研究還很少。其中AgNPs處理擬南芥能加速花器官的發(fā)育，降低子代(F1代)的萌發(fā)率，影響子代質(zhì)量[28]。而筆者的研究發(fā)現(xiàn)2.5 mg·L-1AgNPs推遲擬南芥的抽薹及開花時間，阻礙果莢發(fā)育[29]。同時，通過對紫草葉片噴施AgNPs(20～60 mg·L-1)，發(fā)現(xiàn)AgNPs可通過影響乙烯的作用功能，增加花序及減少種子脫落，從而增加種子收成[30]。

2 AgNPs處理后植物對Ag的吸收與運輸

2.1 植物體內(nèi)Ag的吸收積累

植物細胞壁是細胞外物質(zhì)進入細胞內(nèi)的一個屏障，這種篩選主要由細胞壁孔徑?jīng)Q定，其孔徑主要為5～20 nm。因此，只有當(dāng)納米粒子或團聚體粒徑在小于細胞壁孔徑時才能更容易穿過細胞壁到達質(zhì)膜[31]。大量研究表明AgNPs處理后，植物內(nèi)有Ag的累積。Stampoulis等[15]研究發(fā)現(xiàn)AgNPs處理西葫蘆后，莖中Ag含量是同濃度微米級Ag處理組的4.7倍。AgNPs(6～8 nm)處理的紫背浮萍中Ag含量顯著升高，并呈現(xiàn)濃度依賴效應(yīng)，這與細胞對AgNPs的內(nèi)化和表面吸附有關(guān)[16]。黑麥草中AgNPs莖中Ag的積累比根中少，也呈濃度和粒徑依賴效應(yīng)[10]。

最近，在擬南芥水培實驗中發(fā)現(xiàn)，AgNPs處理組植株內(nèi)Ag含量高于等摩爾濃度的Ag離子處理組，說明AgNPs更容易被植株吸收，且推測AgNPs可被直接吸收[21]。共聚焦激光掃描顯微鏡觀察發(fā)現(xiàn)AgNPs在被根的吸收過程中，先后通過外緣細胞、根冠、上皮細胞及小柱細胞，再進入頂端分生組織的初始細胞[21]。利用掃描、透射電子顯微鏡及X-ray發(fā)現(xiàn)，Ag顆粒主要聚集在根與根毛的根尖根冠及小柱細胞中，除直接吸收之外，AgNPs也可能在根表面被氧化成Ag+再進入根組織；AgNPs也能聚集在胞間聯(lián)絲及細胞壁上，使細胞間信號傳遞(如細胞生長素信號)受阻，從而導(dǎo)致生長受阻[21]。

2.2 Ag在植物體內(nèi)運輸、遷移及轉(zhuǎn)化

除了在植物根部被檢測出外，AgNPs在莖中也被檢測到[13]，表明AgNPs可通過根的吸收運輸至莖部。納米粒子主要通過共質(zhì)體途徑和質(zhì)外體途徑進行內(nèi)部運輸，但粒子是經(jīng)過相鄰細胞胞間聯(lián)絲進入細胞質(zhì)的共質(zhì)體通道，還是由細胞壁間隙之間的質(zhì)外體途徑傳遞，這與AgNPs粒徑及化學(xué)態(tài)轉(zhuǎn)化等因素有關(guān)[21]。其中胞間聯(lián)絲直徑小于50 nm時，只有部分小粒子才能進入[32]。如AgNPs(20 nm)可能通過胞間聯(lián)絲在細胞內(nèi)運輸[21,33-36]；而當(dāng)AgNPs(20 nm、40 nm)聚集在擬南芥[21]根尖胞間聯(lián)絲后，會阻止共質(zhì)體途徑，從而可能通過細胞壁中經(jīng)質(zhì)外體途徑運輸。AgNPs被植物吸收后，銀化學(xué)態(tài)會發(fā)生轉(zhuǎn)化，如AgNPs可被氧化成Ag+，在運輸過程中可能與重要的生物受體結(jié)合從而引起毒性[10]。有趣的是，80 nm AgNPs處理的擬南芥根尖細胞壁中發(fā)現(xiàn)，只有粒徑為20 nm的AgNPs，且Ag+處理組莖中也檢測到AgNPs，表明AgNPs可被氧化成Ag+，Ag+被吸收后也可在體內(nèi)轉(zhuǎn)化為AgNPs[13,21]。

AgNPs處理植物后，植物體內(nèi)檢測到的Ag可能由2種形式吸收和運輸，即AgNPs粒子形式和Ag+形式[13]。但目前對其吸收和運輸形式并未作出具體區(qū)分。

3 AgNPs的毒性與Ag+關(guān)系

AgNPs顆粒比Ag+(半徑為0.126 nm)大1到2個數(shù)量級，在環(huán)境中能夠解離出Ag+，因而有研究認為，AgNPs的毒性作用可能由Ag+引起。但至今，AgNPs的毒性是由其本身起作用還是由其釋放出的Ag+起主要作用尚存在爭議。

在AgNPs對擬南芥[21]、西葫蘆[15]及濕地植物[7]的萌發(fā)毒性難以用Ag+來解釋，更有可能是來自AgNPs本身的毒性。在黑麥草的實驗中發(fā)現(xiàn)，半胱氨酸(可結(jié)合Ag+，減輕其毒性)的添加未減輕AgNPs的毒性，表明這種細胞損傷是由AgNPs粒子本身引起[10]。同樣，Jiang等[16]研究發(fā)現(xiàn)，0.5 mg·L-1AgNPs處理引起紫背浮萍根的脫落，但更高濃度的AgNO3(5、10 mg·L-1)未造成根的脫落，且研究發(fā)現(xiàn)AgNPs轉(zhuǎn)化成Ag+量不足3%，因此Ag+不是構(gòu)成AgNPs毒性的主要因子。筆者的研究也發(fā)現(xiàn)，AgNPs影響擬南芥的鮮重、根長、亞細胞結(jié)構(gòu)、開花時間及抗氧化基因的表達，而等濃度的Ag+對擬南芥的影響不大[20]。

但也有研究認為，AgNPs析出的Ag+起主要的毒性作用。對浮萍的研究發(fā)現(xiàn)，AgNO3(相對于AgNPs)能夠更快地引起毒性效應(yīng)，使其葉片數(shù)和干重等下降，表明AgNPs釋放出的Ag+可能起主要作用[8]。在綠藻的研究中發(fā)現(xiàn)，藻內(nèi)H2O2可使AgNPs氧化成Ag+，最終Ag+起主要毒性作用[37]。同時，在研究AgNPs對綠豆和高粱的影響時發(fā)現(xiàn)，植株在瓊脂糖中培養(yǎng)時Ag+起主要作用；而在土壤培育中，AgNPs本身的毒性更為關(guān)鍵，且其毒性與粒子直徑有關(guān)[7,24]。這可能與土壤中存在大量與Ag+結(jié)合的配體(如硫醇、硫化物、氯化物、磷酸鹽等)有關(guān)，從而減少了Ag+的生物吸收[38-39]；也可能是由于AgNPs轉(zhuǎn)化為Ag+后，隨即又被化學(xué)物質(zhì)或光還原成AgNPs[40]。

總之，AgNPs在不同環(huán)境中、不同植物體內(nèi)釋放出的Ag+量與周圍環(huán)境中氧化還原物質(zhì)的存在有關(guān)，AgNPs和Ag+之間相互轉(zhuǎn)化非常復(fù)雜，兩者在哪種條件下起主要作用尚無定論，目前大部分研究認為AgNPs的毒性比等量Ag+的毒性大，即AgNPs存在不同于Ag+的作用機制，例如，AgNPs可被物理吸收與累積，造成物理損傷與堵塞，影響信號傳導(dǎo)功能等[21,24]；結(jié)合胞內(nèi)核酸及蛋白等多種重要活性物質(zhì)，造成基因損傷等[27]，具體機理有待進一步研究。

4 總結(jié)與展望

本文總結(jié)了近年來AgNPs對植物營養(yǎng)和生殖生長的毒性研究，包括其對種子萌發(fā)、植物形態(tài)及生物量、細胞結(jié)構(gòu)和遺傳物質(zhì)的毒性，并分析了AgNPs在植物體內(nèi)的吸收和積累方式。由于AgNPs與環(huán)境的相互作用很復(fù)雜，已有的研究結(jié)果并不一致，甚至相反。且AgNPs的毒性是否來自于Ag+有待進一步的研究。同時對AgNPs的大部分毒理研究只考慮了顆粒的直徑及形態(tài)，而對AgNPs在環(huán)境中的形態(tài)轉(zhuǎn)化，如氧化、硫化等等環(huán)境行為考慮較少。將來，需加深A(yù)gNPs在環(huán)境中的遷移規(guī)律的研究，同時其對生物體分子水平的研究也需重視。只有找到納米材料在生物體的分子靶標(biāo)，才能更好研究、預(yù)測其對環(huán)境及人類健康的影響。

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ResearchProgressinPhytotoxicityofSilverNanoparticles

Peng Xiaofeng, Zhu Min, Ren Jie, Qian Haifeng*

College of Biological and Environmental Engineering, Zhejiang University of Technology, Hangzhou 310032, China

20 June 2013accepted8 September 2013

Silver nanoparticles (AgNPs) are one of the most important nanomaterials in consumer product inventories due to their physicochemical properties, and are widely used in personal care products, food service, building materials, medical instruments, and textiles. Given that the increasing production and usage of commercial AgNPs, the potential toxicity of AgNPs to organisms must be clarified. As one of the important parts of the ecosystem, plants can accumulate AgNPs and transfer them into the food chain. The phytotoxicity of AgNPs is becoming a hot topic in this field. The toxicity of AgNPs was dependent on their absorption, transportation, diffusion and transformation by plants. This uptake of AgNPs inhibited seed germination, affected seedlin.g physiological-biochemical processes and cellular structure, changed plant flowering and female/male seed ratio, and also influenced the stability of DNA. From the existing data, it was difficult to judge whether AgNPs toxicity was caused by Ag ion.

silver nanoparticles; silver ion; phytotoxicity

國家自然科學(xué)基金(21277127)

彭小鳳(1986-)，女，碩士，研究方向為植物毒理學(xué)，E-mail: pengxiaofeng2007@126.com;

*通訊作者E-mail: hfqian@zjut.edu.cn

10.7524/AJE.1673-5897.20130620001

彭小鳳，朱敏，任潔，等. 納米銀的植物毒性研究進展[J]. 生態(tài)毒理學(xué)報, 2014, 9(2): 199-204Peng X F, Zhu M, Ren J, et al. Research advance in phytotoxicity of silver nanoparticles [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(2): 199-204 (in Chinese)

2013-06-20錄用日期2013-09-08

1673-5897(2014)2-199-06

X171.5

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錢海豐(1973—)，男，博士，教授，從事生物技術(shù)與生物安全研究工作。