杜馳 張富春

（新疆大學生命科學與技術學院 新疆生物資源基因工程重點實驗室，烏魯木齊 830046）

植物蛋白磷酸酶2C在非生物脅迫信號通路中的調控作用

杜馳 張富春

（新疆大學生命科學與技術學院 新疆生物資源基因工程重點實驗室，烏魯木齊 830046）

植物在非生物脅迫下會產生一系列的形態(tài)、生理生化和分子水平上的適應性變化，尤其是非生物脅迫會引起植物體內的蛋白磷酸酶2C（PP2C）基因表達的改變，從而誘導植物合成相關的蛋白以適應脅迫。植物中有不同類型的PP2C亞群，各種PP2C亞群能夠通過不同的信號途徑參與脅迫應答，因此在植物響應非生物脅迫的過程中發(fā)揮重要作用。綜述了植物PP2C在非生物脅迫信號通路中的作用機制。

植物蛋白磷酸酶2C 非生物脅迫 信號通路 脅迫應答 調控

蛋白質磷酸化與去磷酸化是細胞生命過程的重要反應類型，也是蛋白質翻譯后的主要修飾方式，在調節(jié)生物體的生命活動過程中發(fā)揮著關鍵的作用。蛋白磷酸酶2C（PP2C）是蛋白磷酸酶的一個分支，含有多個亞群，如PP2CA亞群、B亞群和E亞群等，不同的PP2C亞群雖然在結構上相關，但并不具有同源序列［1］。在古細菌、細菌、真菌、植物和動物中發(fā)現(xiàn)的PP2C作為重要的蛋白磷酸酶，主要功能是通過不同的信號傳導通路參與不同的逆境脅迫響應。在高等植物擬南芥和水稻中，PP2C包含80-90個成員，分別歸屬10個或者更多個亞群。從原核生物到多細胞真核生物進化過程中，PP2C家族亞群數(shù)量和PP2C基因組中總基因的數(shù)量也在不斷增加。原核植物基本不存在PP2C A亞群和B亞群，僅在原核植物萊茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii）中發(fā)現(xiàn)有PP2CA亞群，而PP2CB亞群也只存在真核生物蕨類植物江南卷柏（Selaginalla moellendorffii）和高等植物中。對萊茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii，0.12 Gb）、 小 立碗 蘚（Physcomitrella patens，0.14 Gb）、異葉卷柏（Selaginella involvens，0.11 Gb）、擬南芥（Arabidopsis thaliana，0.14 Gb）和水稻（Oryza sativa，0.46 Gb）的基因組進行比較發(fā)現(xiàn)［2-6］，它們的基因組大小雖然十分接近，但PP2C基因數(shù)量由萊茵衣藻中的10個到小立碗蘚中的50多個，至擬南芥和水稻中則增加到80-130個不同的PP2C基因。PP2C基因數(shù)量和基因多樣性的增加與生物進化以及陸地植物在環(huán)境、生存條件等方面的適應性變化密切相關。隨著越來越多的PP2C基因的被挖掘，PP2C的功能與作用機制會更加明確，其參與植物的抗逆相關性也將會被闡明，也為利用蛋白磷酸酶來調控植物生長發(fā)育和生理活動、增強植物對逆境環(huán)境的脅迫的適應能力提供了科學的理論依據(jù)。本文綜述了植物PP2C不同亞群參與植物逆境脅迫信號通路的作用機理。

1 蛋白磷酸酶2C響應逆境脅迫的信號通路

植物PP2C的基本功能是在植物代謝反應中參與脅迫響應的一些脅迫信號，通過介導相關基因的表達來調控信號轉導途徑的特異因子，這些調控主要通過不同的PP2C亞群協(xié)調完成。PP2C A亞群能夠在植物中通過與ABA受體蛋白結合調控ABA脅迫，也就是利用ABA傳感蛋白PYR/PYL/RACR與PP2C結合應答ABA脅迫和干旱脅迫的信號通路，PP2C B亞群通過負調控MAPK級聯(lián)途徑參與應答干旱脅迫的信號通路（圖1）。PP2CE亞群則參與保衛(wèi)細胞的信號轉導，影響氣孔張合度。這些說明PP2C受到非生物脅迫后經過不同的信號通路而下調轉錄因子來響應逆境脅迫，證明PP2C在植物的生命活動中扮演重要角色，參與多種代謝途徑［7-10］。

2 PP2CA亞群介導的ABA信號通路

植物PP2C中最先被確定的是PP2C A亞群中

ABA不敏感表型的突變株ABI1（ABA insensitive 1）［11，12］。ABI1和它的同源體ABI2［13，14］控制著ABA相關的全部反應，包括調節(jié)植物蒸騰作用、營養(yǎng)生長和種子萌發(fā)，在響應非生物脅迫如干旱、冷、熱中發(fā)揮作用。ABA信號通路能夠通過調節(jié)植物水分運輸而增強植物對環(huán)境的適應性。植物保衛(wèi)細胞氣孔張合度決定著植物與外界大氣中的CO2、O2和水的相互交換，并影響著植物的生長和滲透勢，ABA信號則通過調節(jié)離子通道和水通道蛋白等作用元件來調節(jié)細胞滲透壓和氣孔張合度［15］。A亞群PP2C的成員作為ABI1和ABI2進化分支——ABA負調控因子，能夠抑制種子萌發(fā)、調控根部生長和氣孔關閉［16，17］。ABI1（ABA Insensitive 1）、ABI2（ABA Insensitive 2）、HAB1（Homology toABI1）、HAB2（Homology toABI2）作為一個類群，形成ABA不依賴信號通路；而HAI1（Highly ABAInduced PP2C 1）、HAI2（Highly ABA-Induced PP2C 2）、HAI3（Highly ABA-Induced PP2C 3）、PP2C A/AHG3（ABA Hypersensitive germination 3） 和AHG1（ABA Hypersensitive germination 1）是PP2C A家族另一類群，是通過ABA依賴途徑來響應應答［18-21］。A亞群PP2C的共同特性是在高濃度ABA脅迫條件下產生應答，進行轉錄調節(jié)，這可能也是高濃度ABA不敏感植物形成的負反饋回路［22］。

PP2C通常與細胞質、核蛋白體相互作用，特別是在ABA應答多種靶蛋白磷酸化時發(fā)生作用［23，24］。例如，ABI1和ABI2結合到轉錄因子同源域AtHB6和CIPK24，ABI1和原纖蛋白或CIPK8的相互作用［25］，都與PP2C相關，且與PP2C結合的蛋白分子量大都在20 kD左右，是一種可溶性ABA結合蛋白，也稱為ABA受體蛋白［26］。在ABA存在條件下，ABA受體——PYR/PYL/RCAR結合蛋白，通過結合ABA抑制蛋白磷酸酶活性。PP2C對ABA負調控作用，受到PYR/PYL/RCAR的抑制。PP2C對ABA的正調控作用僅在Fagus sylvatica（山毛櫸）中被報道，山毛櫸PP2C家族中的FsPP2C2基因在擬南芥過表達植株中表現(xiàn)出對ABA信號敏感上升，與野生株相比表現(xiàn)出矮小、開花延遲等性狀，同時ABA的響應基因RAB18的轉錄水平也顯著升高，說明其是ABA信號途徑中的正調控因子［27］。這也說明PP2C介導ABA信號通路具有復雜性。

在ABA存在條件下，對ABA缺陷型和ABA結合PYR受體蛋白晶體構象進行分析，兩個環(huán)狀區(qū)域的構象發(fā)生了變化。PYR受體的β3-β4環(huán)和β5-β6環(huán)分別被稱作“門”和“閂”，是ABA結合位點，供蛋白磷酸酶結合［28］。PYR/PYL/RCAR可以直接與ABA結合，抑制PP2C的磷酸酶活性。研究表明PP2C作為ABA信號轉導途徑中的負調控因子，與ABA 結合的 PYR/PYL/RCAR 能夠通過抑制PP2C的磷酸酶活性啟動ABA的信號通路。

研究發(fā)現(xiàn)A類PP2C的基因在調控植物生理功能或與PYR/PYL/RCAR受體相互作用中存在異同點。A亞群PP2Cs家族中報道較少的3個PP2C“HAI”類，包括HAI1、HAI2、HAI3這3個基因，HAIPP2C突變株在缺水條件下增加脯氨酸和滲透勢溶質含量，而其他A類群PP2C基因在干旱條件下基本不會發(fā)生這種生理改變。HAIPP2C和ABA受體蛋白PYL-5、PYL-10能夠強烈作用，但與PYL-7的相互作用則幾乎不受ABA的影響［29］，也沒有發(fā)現(xiàn)HAIPP2C與PYL-1、PYL-2有任何關聯(lián)。HAIPP2C與PYL相互作用的特殊性和差異性可能在于它們蛋白質結構的不同。近年來研究發(fā)現(xiàn)PP2C-ABA-PYL相互作用模式的復雜性和特殊性持續(xù)增加，酵母雙雜交發(fā)現(xiàn)，HAI受到PYL特異性限制。如在低水勢條件下，HAI1和PYL 受體的相互作用將會減少，當HAI1表達大幅降低時也使PYL調控受到限制，表明HAI在干旱條件下對ABA信號通路起負調控作用［30］。PP2C-ABA-PYL互作的復雜性還體現(xiàn)在ABA不依賴PP2C和PYL間的相互作用以及PYL調控不同A亞群PP2C等方面。在AHG1PP2C缺乏Trp相鄰域時，就無法與PYL結合發(fā)生作用，因此不會受到PYL調控，其他的PP2C受PYL調控，也需要不同的ABA濃度和磷酸酶活性。

ABA在調控根部生長和根部構型中發(fā)揮作用，在干旱脅迫下能夠促進植物根部生長和信號傳導［31］。研究發(fā)現(xiàn)PYL-8在植物根部活動中扮演重要角色，缺少PYL-8會抑制PP2C的功能表達，通過層析和質譜方法檢測到PYL-8至少和HAB1、HAB2、ABI1、ABI2和AHG3等5種PP2C相互作用。ABA高敏感的PP2C突變體根部的向水性明顯增強，ABA不敏感的PYR/PYL突變體表現(xiàn)出向水性減弱的趨勢，表明在適當?shù)乃终T導下PYR/PYL/RACR通過ABA依賴途徑抑制PP2C。

3 PP2CB亞群參與調控MAPK活性

B亞群成員主要調控MAPK活性。B亞群包含6個基因，AP2C與MP2C分別在擬南芥和苜蓿中發(fā)現(xiàn)［32，33］。這個亞群中的4個成員（AP2C1-4）主要負責拮抗蛋白質N端激酶，被稱為MAPK磷酸酶。最具代表性的基因是AP2C1和AP2C3，被證實參與調節(jié)植物天然免疫和氣孔變化通路。MAPK中的SAMK和SIMK途徑先后被報道，先前研究認為植物在外界逆境脅迫下被激活的SAMKA受MAPK調控，隨MAPK表達而使SAMK途徑失活?，F(xiàn)在研究發(fā)現(xiàn)，SIMK是酵母雙雜交鑒定出的唯一一個與MAPC相互作用的MAPK。MAPK途徑是通過MP2C作用SIMK，使SIMK活性環(huán)pTEpY上的pT脫磷酸化來實現(xiàn)SIMK途徑失活。植物在低溫、干旱、受傷等脅迫條件下迅速激活MP2C表達，而SIMK途徑隨之表達迅速降低，證實MP2C是SIMK途徑的負調控因子［34］。擬南芥4個AP2C鈍化都與MPK6、MPK3或MPK4相關，MAPK間相互作用存在于細胞質和細胞核中，證明了這種激酶的鈍化作用發(fā)生在細胞中［35，36］。

不同的細胞信號通路，如干旱脅迫、氣孔張度變化有共同的蛋白組分參與信號轉導產生特異性的應答（包括MKK4/MKK5和MPK3/MPK6）［37］。例如，AP2C1可能誘導MAPK活性并且在脅迫條件下誘導乙烯產生，乙烯信號轉導過程中的關鍵因子CTR1具有MAPK 活性［38］。AP2C1在受傷組織或病原攻擊位點大量表達證明它在植物應答外界脅迫條件中具有重要作用，同時負調控茉莉酮酸酯產生，增強植物對食草動物的抵抗性。此外，生長素誘導的煙草細胞分裂與MAPKK 的激活相關，ABA 能誘導大麥糊粉層原生質體中MAPK的活性，水楊酸可激活煙草中的MAPK的同時還能調控植物天然免疫以應對腐生真菌，MAPK 廣泛地參與了植物逆境信號的轉導，并在此過程中起中樞調控作用。由于植物的固定性，必須通過調整自身的代謝功能來適應逆境。MAPK級聯(lián)途徑的激活與損傷、低溫、干旱、鹽堿、過高或過低的滲透壓和活性氧等逆境密切相關［39，40］。

雖然AP2C3與AP2C1同源性更近，但在氣孔和氣孔家族細胞中卻有截然相反的表現(xiàn)形式，AP2C3能夠下調MAPKs活性，而MPK3和MPK6抑制氣孔的發(fā)育［41］，AP2C3在氣孔變化過程中負調控MPK3和MPK6［42］，幾乎誘導所有的表皮細胞轉化成氣孔。在這個過程中，AP2C3表達促進了氣孔家族細胞的增殖。通過AP2C3鈍化抑制MAPKs活性保護表皮和氣孔相鄰細胞轉換成保衛(wèi)細胞，而產生大量的氣孔［43］。不同的基因表達模式都是通過AP2C磷酸化負調控相同的MAPK，說明AP2C3在決定MAPK通路中的特殊作用，而由AP2C1-4參與調控MAPK的信號通路仍在研究之中。

此外，研究發(fā)現(xiàn)MAPK雖然參與了植物體內ABA的信號轉導，但都沒有闡明其作用機制。近年來，ABA受體PYR/PYL/RACR介導的ABA信號途徑模型的發(fā)現(xiàn)，結合已經證明的擬南芥MPK9和MPK12在擬南芥中正向調控活性氧介導的ABA信號途徑，MPK9和MPK12在活性氧、Ca2+通道下游及陰離子通道上游的研究成果，可以證實MAPK參與了ABA信號轉導。ABA結合受體PYR/PYL/RACR與PP2C結合，抑制PP2C磷酸酶活性，使SnRK2能磷酸化下游組分，激活MPK9和MPK12，然后激活陰離子通道后引起氣孔的關閉［44］。

4 PP2CE亞群參與保衛(wèi)細胞的信號轉導

E亞群PP2C的代表為AtLG03590，主要調控保衛(wèi)細胞張度并參與干旱、高溫脅迫信號通路。調節(jié)植物質膜H+-ATPase的活性，從而影響保衛(wèi)細胞的跨膜離子轉運［9］，同時進行磷酸化和去磷酸化。提供離子通道本身或調控離子通道的信號物質進入，進而影響離子通道的轉運活性，最終使氣孔產生運動，影響氣孔的張合度。

酵母雙雜交研究擬南芥組蛋白乙酰轉移酶GCN5時發(fā)現(xiàn)了AtPP2C6-6（AtLG03590），后來證實該基因廣泛存在于酵母和植物中。AtPP2C6-6的脫磷酸化在體外進行，AtPP2C6-6調控乙酰化作用需要光調控基因組蛋白H3、H4上特殊的賴氨酸表達［45］。盡管AtPP2C6-6突變體沒有表現(xiàn)出明顯的形態(tài)學特征，但由于組氨酸H3乙?；潭鹊脑黾樱f明該PP2C基因可能負調控組蛋白乙?；D移酶（GCN5）活性。AtPP2C6-6可能通過去磷酸化來抑制GCN5活性進而激活脅迫應答基因，作為GCN5的結合因子，目前還沒有發(fā)現(xiàn)有其他蛋白磷酸化酶參與調控GCN5。例如，Ku-DNA依賴蛋白激酶復合物結合使人的GCN5結構域磷酸化，并應答組蛋白乙酰轉移酶活性。酵母中SNFI激酶作用于GCN5會使GCN5磷酸化，過表達會激活GCN5活性，這些都表明GCN5乙酰轉移酶可以依據(jù)不同蛋白激酶磷酸化位點正向或負向調控磷酸化［46］。分析GCN5突變體發(fā)現(xiàn)，在ABA作用下一系列的鹽脅迫基因通過AtPP2C6-6作用得以上調表達，均證明AtPP2C6-6可能與ABI1、ABI2、HAB1等PP2C基因在鹽脅迫下表現(xiàn)出相反的功能［47］。GCN5轉基因過表達植株可在適應生長和外界環(huán)境變化時產生應答［45，48-50］。

在鹽脅迫條件下鹽響應基因的表達不需要GCN5，全基因組分析顯示沒有一個基因能夠作為靶基因直接作用于GNC5，表明GNC5可能直接抑制這些基因表達。GCN5復合物可能在非脅迫環(huán)境下直接抑制脅迫誘導基因的表達，在脅迫條件下，AtPP2C6-6可能通過磷酸化抑制GCN5活性，以促進脅迫應答基因的表達，此觀點仍需要進一步的實驗驗證。

5 展望

根據(jù)不同植物PP2C參與的逆境脅迫的不同信號通路，PP2C亞群主要分為參與ABA信號轉導的PP2CA家族，作為ABA信號通路的負調控因子；PP2CB亞群，具有很大相似性的MP2C，調控MAPK級聯(lián)途徑信號通路；PP2C E亞群AtPP2C6-6，作為GCN5互作蛋白，可能是一種在染色體修飾或基因調控中具有新功能的植物蛋白磷酸化酶。對植物PP2C的深入研究可能會為生物界PP2C復雜調控研究提供新的思路。當前，PP2C作用ABA受體的研究已成為熱點，酵母雙雜交技術為該研究提供了極大便利，同時反向遺傳學技術（如T-DNA 插入，RNAi）和基因芯片技術和轉錄組的應用，使人們對植物PP2C的功能會有更深入的了解，從PP2C相關基因表達研究入手將有助于闡明植物PP2C在非生物脅迫信號通路中的調控機理。

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（責任編輯 狄艷紅）

Protein PhosphatasesⅡC in Plants are Involved in Abiotic Stress Tolerance of Several Signaling Pathways

Du Chi Zhang Fuchun
（Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering，College of Life Science and Technology，Xinjiang University，Urumqi 830046）

Abiotic stress could cause a series of changes to plants in morphological, physiological, biochemical and molecular level. Especially the abiotic stresses would lead protein phosphorylase PP2C related gene expression change. At the same time, the proteins related biosynthesis induced by the abiotic stresses would improve plants resistance. However, the different PP2C through the different signaling pathways involved in abiotic stress. This article introduced the regulative mechanisms of PP2C mediated the abiotic stress signal pathways.

Plant protein phosphatasesⅡC Abiotic stress Signaling pathway Stress response Regulation

2014-01-20

國家“973”計劃前期研究專項（2012CB722204）

杜馳，女，碩士研究生，研究方向：植物分子生物學；E-mail：924301992@qq.com

張富春，男，博士，教授，研究方向：分子生物學與基因工程；E-mail：zfcxju@xju.edu.cn