江譜娟, 王 東

華中師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 武漢 430079

其它可利用食物對小花寬瓣黃堇(CorydalisgiraldiiFedde)種子散布的影響

江譜娟, 王 東*

華中師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 武漢 430079

作為蟻播植物種子的重要傳播者，螞蟻不但取食種子上附著的油質(zhì)體，也喜食其它富含蛋白質(zhì)、脂類、糖和維生素等的食物，因此環(huán)境中其它可利用食物的存在可能會影響螞蟻對種子的搬運進而影響種子散布，但目前對于這種影響是如何發(fā)生的仍不清楚。在野外研究了螞蟻對小花寬瓣黃堇(CorydalisgiraldiiFedde)種子、肉、蜂蜜、蘋果、饅頭等食物的趨性和偏好程度，以及添加食物后螞蟻對種子的拜訪頻率和搬運效率，以揭示其它可利用食物如何影響螞蟻覓食和取食偏好，進而影響小花寬瓣黃堇種子散布。結(jié)果顯示，在所誘捕的8種螞蟻中，玉米毛蟻(Lasiusalienus(Foerster))和絲光蟻(FormicafuscaLinnaeus)是小花寬瓣黃堇種子的主要搬運者，不同食物誘捕的玉米毛蟻數(shù)量無顯著性差異(P> 0.05)，但蜂蜜和蘋果誘捕的絲光蟻數(shù)量均顯著大于種子(P< 0.05)。玉米毛蟻和絲光蟻均為雜食性，在覓食中分別行使群體募集和簡單協(xié)作性募集。在僅有種子的對照處理中，玉米毛蟻和絲光蟻對種子的拜訪頻率分別為(38.73±4.57)頭和(30.8±2.87)頭(40 min,n=15)，兩種螞蟻對種子的拜訪頻率差異不顯著(P> 0.05)；玉米毛蟻和絲光蟻搬運種子的效率分別為(33.87±4.22)粒和(16.27±3.35)粒 (40 min,n=15)，玉米毛蟻的搬運效率顯著高于絲光蟻(P< 0.05)。與對照相比，添加饅頭、蘋果和蜂蜜后絲光蟻對種子的拜訪頻率顯著降低(P< 0.05)，分別為(15.6±3.61)頭、(9.07±1.4)頭和(7.67±1.58)頭(40 min,n=15)；添加蘋果和蜂蜜后絲光蟻對種子的搬運效率顯著降低(P< 0.05)，分別為(3.47±1.17)粒和(2.87±0.9)粒(40 min,n=15)；添加不同食物后玉米毛蟻對種子的拜訪頻率和搬運效率均無顯著變化(P> 0.05)。研究結(jié)果表明行使群體募集的玉米毛蟻比行使簡單協(xié)作募集的絲光蟻有更高的種子搬運效率，添加食物后影響絲光蟻對種子的拜訪頻率和搬運效率，這說明其它可利用食物對小花寬瓣黃堇種子散布的影響與搬運螞蟻的種類及其覓食的募集方式有關(guān)。研究結(jié)果可為進一步研究螞蟻與植物(種子)間的互利共生關(guān)系及其影響因素提供資料。

小花寬瓣黃堇; 種子散布; 螞蟻; 覓食偏好; 募集方式; 可利用食物

螞蟻對植物種子的傳播和擴散即螞蟻散布(myrmecochory)是自然界中普遍存在的互利共生關(guān)系之一[1- 2]，螞蟻和植物都從這種關(guān)系中獲益，螞蟻得到食物，植物種子得到散布，雙方的適合度都能得到提高[3- 5]。螞蟻與植物(種子)間在長期的演化過程中形成的互利共生關(guān)系對生物多樣性維持和生態(tài)系統(tǒng)的平衡有重要作用[6- 8]。

螞蟻通常是雜食性動物，一些搬運種子的螞蟻除取食種子上附著的油質(zhì)體外也取食其它含有蛋白質(zhì)、脂類、糖和維生素的食物[9- 12]。如玉米毛蟻(Lasiusalienus(Foerster))可以取食種子上的油質(zhì)體[13]、節(jié)肢動物和蜜露[14]，絲光蟻(FormicafuscaLinnaeus)可以取食種子上的油質(zhì)體、昆蟲、蚜蟲分泌物和花蜜等[15]。很多依賴螞蟻傳播種子的草本植物是熱帶尤其是溫帶森林林下草本層的優(yōu)勢成份[16- 18]，立地生境中有螞蟻相對豐富的食物來源[14- 15, 19- 20]。有研究發(fā)現(xiàn)其它食物的存在如蜂蜜、黃粉蟲、芝麻種子等可促進螞蟻對鐵筷子(HelleborusfoetidusLinnaeus)種子的拜訪頻率和搬運效率[21]。也有研究推測立地生境中其它食物的存在有可能降低螞蟻對種子的搬運效率[13, 20, 22- 23]。目前對立地生境中其它可利用食物如何影響螞蟻對植物種子的散布仍不清楚。小花寬瓣黃堇(CorydalisgiraldiiFedde)種子上有油質(zhì)體，是典型的蟻播植物。本文在野外研究了搬運小花寬瓣黃堇種子的螞蟻對其它可利用食物的趨性及偏好程度，以及其它食物對小花寬瓣黃堇種子散布的間接影響，以期為進一步研究螞蟻與植物(種子)之間的互利共生關(guān)系及其影響因素提供參考。

1 材料與方法

1.1 研究地點和研究材料

研究樣地位于秦嶺南坡陜西省紫柏山自然保護區(qū)(33°40′N，106°49′E，Alt. 1278 m)。該地屬于亞熱帶北緣山區(qū)暖溫帶濕潤季風(fēng)氣候區(qū)。年平均氣溫11.5 ℃，年平均日照1804.4 h，年平均降雨量886.3 mm。實驗樣地設(shè)置在人為干擾較弱的林緣和曠地生境。

實驗材料小花寬瓣黃堇為罌粟科(Papaveraceae)一年生草本植物，其種子上附著有吸引螞蟻取食和搬運的油質(zhì)體，是典型的蟻播植物，在秦嶺南坡廣泛分布于林緣、曠地等生境。實驗在2013年5—7月小花寬瓣黃堇種子成熟和自然釋放期間開展。新鮮的成熟種子在收集后隨即用于實驗或置于冰箱保鮮并在1—3 d內(nèi)用于實驗。

1.2 研究方法

1.2.1 陷阱誘捕法

在小花寬瓣黃堇種子釋放期，設(shè)置相距1 m的15個1 m × 1 m樣方，在每個樣方內(nèi)設(shè)5個陷阱，按對角線放射狀排列，將塑料杯(口徑為7.5 cm × 高9 cm)埋入地下，杯口與地面齊平，杯四周用立地泥土填平。前期的實驗表明，3%甲醛的水溶液對玉米毛蟻和絲光蟻覓食活動影響較小，同時又可以防止螞蟻逃跑，因此本實驗在塑料杯中盛1/3的3%甲醛的水溶液。在5個杯子中分別用小花寬瓣黃堇種子、肉、蜂蜜、蘋果、饅頭等做誘餌，誘餌用支持物(鐵絲)托起，并保持與杯口平齊、靠近杯口邊緣1 cm處。每個陷阱上方放置用支撐物固定的防雨塑料布。放置48 h后，將誘捕到的螞蟻轉(zhuǎn)入盛有75%乙醇的小瓶內(nèi)分別保存。實驗處理15個重復(fù)。對螞蟻進行種類鑒定和數(shù)量統(tǒng)計。另外，用小花寬瓣黃堇種子做立地觀察實驗，確定種子的主要搬運螞蟻。

1.2.2 食物添加實驗

玉米毛蟻和絲光蟻是實驗樣地中小花寬瓣黃堇種子的主要搬運者。在小花寬瓣黃堇植株附近選擇外露跡象相似的玉米毛蟻、絲光蟻的蟻巢，將20粒種子和添加食物(肉、蘋果和饅頭分別約0.5 g，蜂蜜約0.1 mL)(參照Boulay等[21]、張智英等[24]的處理方法)放置于距蟻巢口20 cm處(種子與食物相距5 cm，并分別置于直徑3 cm的圓紙片上)。共5個處理，即種子(對照)、種子-肉、種子-蘋果、種子-饅頭和種子-蜂蜜。實驗中隨時補充螞蟻搬運的種子和食物，連續(xù)觀察40 min，每個處理重復(fù)15次。分別記錄不同處理中螞蟻拜訪種子和食物的數(shù)量(即螞蟻發(fā)現(xiàn)食物后在單位時間內(nèi)召集的螞蟻頭數(shù))，以及被螞蟻搬運的種子數(shù)。統(tǒng)計螞蟻對食物和種子的拜訪頻率及螞蟻對種子的搬運效率。拜訪頻率為單位時間(40 min)內(nèi)拜訪食物、種子的螞蟻數(shù)，搬運效率為單位時間(40 min)內(nèi)螞蟻搬運的種子數(shù)量。

1.3 數(shù)據(jù)分析

運用SPSS 17.0統(tǒng)計學(xué)軟件進行數(shù)據(jù)分析。采用Kruskal-Wallis H分別檢驗食物誘捕的玉米毛蟻和絲光蟻數(shù)量及不同處理中玉米毛蟻和絲光蟻對食物和種子的拜訪頻率與對種子的搬運效率差異的顯著水平。用獨立樣本t檢測(Independent-Samplesttest)比較玉米毛蟻和絲光蟻對種子的拜訪頻率和搬運效率差異的顯著水平。

2 結(jié)果與分析

2.1 食物對螞蟻的吸引

在樣地中共誘捕到螞蟻標本837頭，隸屬2亞科7屬8種。其中，多櫛蟻(FormicapolyctenaFoerster)332頭、絲光蟻133頭、史氏盤腹蟻(AphaenogastersmythiesiForel)110頭、草地鋪道蟻(Terramoriumcaespitum(L.))97頭、玉米毛蟻89頭、尼特納大頭蟻(PheidolenietneriEmery)42頭、弓背蟻(Camponotussp.)23頭和舉腹蟻(Crematogastersp.)11頭。其中，多櫛蟻、史氏盤腹蟻、草地鋪道蟻等多立地取食油質(zhì)體或搬運種子的數(shù)量極少。玉米毛蟻和絲光蟻是種子的主要搬運者，不同食物所誘捕的數(shù)量見表1。

小花寬瓣黃堇種子、肉、饅頭、蘋果和蜂蜜對玉米毛蟻都表現(xiàn)出一定的吸引作用，但吸引作用的大小在各種食物間無顯著性差異(P> 0.05)。小花寬瓣黃堇種子、肉、饅頭、蘋果和蜂蜜對絲光蟻也表現(xiàn)出吸引作用。其中，蜂蜜和蘋果的吸引作用均顯著大于種子(P< 0.05)，蜂蜜的吸引作用顯著大于肉(P< 0.05)，其它食物間無顯著性差異(P> 0.05)。

2.2 主要搬運螞蟻對種子和其它食物的拜訪頻率和搬運種子的效率

玉米毛蟻發(fā)現(xiàn)食物后召集多頭螞蟻(約37頭，n=15)行使群體募集方式覓食，絲光蟻發(fā)現(xiàn)食物后召集少量螞蟻(約5頭，n=15)行使簡單協(xié)作募集方式覓食。在僅有種子的對照處理中，玉米毛蟻和絲光蟻對種子的拜訪頻率分別為(38.73±4.57)頭和(30.8±2.87)頭(40 min,n=15)，差異不顯著(P> 0.05)；玉米毛蟻搬運種子的效率顯著高于絲光蟻(P< 0.05)，分別為(33.87±4.22)粒和(16.27±3.35)粒(40 min,n=15)。

表1 不同食物誘集到的玉米毛蟻和絲光蟻的數(shù)量

在添加不同食物處理中(圖1)，玉米毛蟻對肉、饅頭、蘋果和蜂蜜的拜訪頻率分別為(30.47±4.92)頭、(22.93±1.90)頭、(43.07±3.49)頭和(57.13±3.68)頭(40 min,n=15)，其中玉米毛蟻對蜂蜜的拜訪頻率顯著大于肉和饅頭(P< 0.05)，玉米毛蟻對蘋果的拜訪頻率顯著大于饅頭(P< 0.05)；絲光蟻對肉、饅頭、蘋果和蜂蜜的拜訪頻率分別為(13.13±2.81)頭、(22.27±1.2)頭、(25.13±3.1)頭和(29.33±3.83)頭(40 min,n=15)，其中對蜂蜜的拜訪頻率顯著大于肉(P< 0.05)。食物添加對玉米毛蟻拜訪種子的頻率和搬運種子的效率均無顯著影響(P> 0.05)(圖1)。

添加饅頭、蘋果和蜂蜜后，絲光蟻對種子的拜訪頻率分別為(15.6±3.61)頭、(9.07±1.4)頭和(7.67±1.58)頭(40 min,n=15)，與對照相比，饅頭、蘋果和蜂蜜均顯著降低了絲光蟻對種子的拜訪頻率(P< 0.05)；添加蘋果和蜂蜜后，絲光蟻對種子的搬運效率分別為(3.47±1.17)粒和(2.87±0.9)粒(40 min,n=15)，與對照相比，蘋果和蜂蜜均顯著降低了絲光蟻對種子的搬運效率(P< 0.05)(圖1)。

圖1 螞蟻對其它食物的拜訪頻率及對種子的拜訪頻率和搬運效率(平均值±標準誤)Fig.1 The visit frequency of alternative foods and Corydalis giraldii seeds of ants and removal rate of seeds in two dispersing ants influenced by alternative foods (Mean±SE)不同字母表示處理間的差異水平為P < 0.05

3 討論與結(jié)論

螞蟻散布是自然界中普遍存在的互利共生關(guān)系[1- 2]，螞蟻和植物都從這種關(guān)系中獲益，螞蟻得到食物，植物種子得到散布，雙方的適合度都能得到提高[3- 5, 25- 26]。螞蟻是雜食性動物，搬運種子的螞蟻除取食種子上的油質(zhì)體外通常也取食節(jié)肢動物、蚜蟲分泌物或花蜜等其它食物[9, 14-15]?；?、蚜蟲蜜露等富含糖成份的食物是螞蟻最喜食的食物之一[19]。從食物來源上講，這些含糖的食物比節(jié)肢動物(如蜘蛛、千足蟲、蜈蚣及昆蟲等)的活體、尸體或尸體碎片等食物更穩(wěn)定[27- 28]。另外，含糖的食物極易殘留在搜尋螞蟻的上顎或觸角上，募集來的螞蟻可通過氣味或短暫的觸碰就能獲得食源信息，從而使覓食時間縮短和實現(xiàn)能量最大攝入[29- 30]。有研究表明，一些搬運螞蟻對植物種子上油質(zhì)體的取食是一種凈收益相對低的覓食策略，如鐵筷子種子的搬運者盤腹蟻(Aphaenogastersenilis)、曼陀羅屬植物(Daturawrightii、D.discolor)種子的搬運者收獲蟻(Pogonomyrmexcalifornicus)對油質(zhì)體的覓食，而且研究發(fā)現(xiàn)僅取食油質(zhì)體的螞蟻，其工蟻存活率和產(chǎn)卵量均顯著降低[11, 31]。因此在有其它食物可選擇的情況下，種子上附著的油質(zhì)體不一定是螞蟻最偏好的食物[11, 32]。這在一定程度上說明螞蟻在不同食物間的覓食存在選擇偏好[9- 12]。本研究也發(fā)現(xiàn)，種子、肉、饅頭、蘋果和蜂蜜等食物對玉米毛蟻和絲光蟻都有一定的吸引作用，但玉米毛蟻在不同食物間的偏好無顯著差異；而絲光蟻對蜂蜜和蘋果的偏好顯著大于種子，對蜂蜜的偏好顯著大于肉。

螞蟻作為社會性的昆蟲其覓食行為復(fù)雜。通常當某一螞蟻成功覓食后，有時會召集其他少量其他個體前去搬運即行使簡單協(xié)作性募集，有時召集同伴列隊前去搬運即行使小組募集，有時則召集大批工蟻一起涌向食物進行搬運即行使群體募集。本研究結(jié)果表明，在有或無其它食物添加時，行使群體募集的玉米毛蟻都比行使簡單協(xié)作募集的絲光蟻對種子有更高的搬運效率，這與已有的研究結(jié)論即行使群體募集的螞蟻比單獨搬運種子的螞蟻通常有較高的搬運效率是一致的[33- 34]。

動物在捕食或傳播種子過程中，環(huán)境中食物呈隨機、小塊或斑塊狀等多種分布及覓食環(huán)境的復(fù)雜性等因素都會影響其覓食行為和覓食成功，進而影響種子散布。有研究發(fā)現(xiàn)，入侵種旱雀麥(Bromustectorum)種子數(shù)量的增加可降低嚙齒動物對鄉(xiāng)土種芨芨草(Achnatherumhymenoides)、灰色賴草(Leymuscinereus) 和擬鵝觀草(Pseudoroegneriaspicata)等種子被捕食的概率，不同食物對種子被捕食的影響存在關(guān)聯(lián)效應(yīng)(associational effect)[35]。鹿鼠(deer mice)、白足鼠(white-footed mice)等嚙齒類動物在添加可利用食物后對種子的搬運效率顯著降低[36- 38]。有研究表明，蜂蜜、黃粉蟲、芝麻種子等可促進螞蟻對鐵筷子種子的搬運效率[21]，但也有研究推測其它食物的存在可能會降低螞蟻對某些植物種子的搬運效率[13, 20, 22- 23]。本研究結(jié)果中，玉米毛蟻或絲光蟻在發(fā)現(xiàn)小花寬瓣黃堇種子或其它食物后會募集更多的螞蟻前去搬運和取食。其中，玉米毛蟻召集大量螞蟻行使群體募集方式覓食，但添加食物后對玉米毛蟻拜訪種子的頻率和搬運種子的效率無顯著影響；絲光蟻召集少量螞蟻行使簡單協(xié)作募集方式覓食，盡管前去覓食的螞蟻數(shù)量有所增加，但這些行使簡單協(xié)作搬運的螞蟻趨向于“更偏好”的食物如蜂蜜和蘋果等。與對照相比，添加蘋果、蜂蜜后絲光蟻拜訪和搬運種子的螞蟻數(shù)量相對減少，絲光蟻對種子的拜訪頻率和搬運效率降低。這說明添加食物的影響作用在不同募集方式的螞蟻間存在差異。添加食物對螞蟻散布的影響不但與搬運螞蟻的種類和食物類型有關(guān)，也與搬運螞蟻的募集方式及其覓食偏好相關(guān)。另外，與對照相比，在添加食物沒有被耗盡的情況下，玉米毛蟻和絲光蟻仍搬運小花寬瓣黃堇種子，這很可能與募集的螞蟻在其搜尋和發(fā)現(xiàn)食物過程中碰見種子的概率有關(guān)[30, 39]。

紫堇屬是北溫帶分布的大屬，屬內(nèi)植物種子上常具有吸引螞蟻取食和搬運的油質(zhì)體，植物(種子)與螞蟻在長期的歷史演化過程中形成了一種互利共生關(guān)系。本研究表明，作為小花寬瓣黃堇種子的主要搬運者，行使群體募集的玉米毛蟻比行使簡單協(xié)作募集的絲光蟻對種子有更高的搬運效率，生境中除種子外其它食物的存在會降低絲光蟻對種子的拜訪頻率和搬運效率，但對玉米毛蟻拜訪種子的頻率和搬運種子的效率沒有顯著影響。研究結(jié)果可為進一步研究螞蟻與植物(種子)之間的互利共生關(guān)系及其影響因子提供資料，也為生物多樣性保護提供參考。

致謝：西南林業(yè)大學(xué)徐正會教授幫助鑒定螞蟻，秦嶺紫柏山自然保護區(qū)給予支持和幫助，特此致謝。

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Effect of alternative food resources on the seed dispersal of an ant-dispersed plantCorydalisgiraldiiFedde (Papaveraceae)

JIANG Pujuan, WANG Dong*

CollegeofLifeSciences,CentralChinaNormalUniversity,Wuhan430079,China

Myrmecochory is a widespread and important ecological interaction in which ants benefit by obtaining nutrition from lipid-rich elaiosomes attached to seeds. Plants benefit from having their seeds dispersed from parent plants. Given that ants are generally polyphagous, we hypothesized that the availability of alternative food resources other than the diaspore itself may influence ant-mediated seed dispersal. We used the myrmecochoreCorydalisgiraldiiFedde (Papaveraceae), the seeds of which are attached to a lipid-rich elaiosome that is attractive to ants, to investigate: (1) whether dispersing ants are more prone to alternative resources than the diaspore itself; and (2) how the availability of alternative resources affects ant activity and feeding preference, and, hence, ant visiting frequency to seeds and the rate of seed removal. In a field experiment, the pitfall trapping method was used to examine ant feeding preference among five dietary items (i.e. meat, honey, apple, bread, and seed ofC.giraldii). Additionally, two artificial diaspore depots were offered near the ant nests, one with seeds and the other with either meat, honey, bread, apple fragments, or no food (control), to determine the effect of alternative food resources on seed removal. While eight ant taxa (ca. 837 individuals) were captured in the sampling plots, only two species (LasiusalienusandFormicafusca) were dominant and effective dispersers, with mass recruitment and simple cooperative recruitment, respectively. In fifteen 40-minute trials, the mean number of ant visits to the seeds was 38.73±4.57 times, and the mean rate of seed removal was 33.87±4.22 inL.alienus. No significant difference in either ant visit frequency or seed removal rate was found inL.alienusfollowing the addition of alternative food types (P> 0.05). Both ant visit frequency and the rate of seed removal inF.fuscawere reduced significantly by the addition of alternative food (P<0.05). In particular, ant visit frequency decreased from the mean of 30.8±2.87 individuals (n=15, 40 min) in the control to 15.6 ± 3.61, 9.07±1.4,and 7.67±1.58 individuals with the addition of bread, apple fragments, and honey, respectively. The rate of seed removal decreased from 16.27±3.35 individuals (n=15, 40 min) in the control to 3.47±1.17 and 2.87±0.9 with the addition of apple fragments or honey, respectively. This suggested that the frequency of ant visits and removal rate of seeds inF.fuscastrongly differed from that inL.alienuswhen alternative foods were presented along with the plant. We concluded that the indirect effects of alternative resources on seed dispersal depended on ant identity and its recruitment mode, contributing to the understanding of the fate of diaspores adapted for ant dispersal.

CorydalisgiraldiiFedde; seed dispersal; ant; feeding preference; recruitment mode; alternative food resources

國家自然科學(xué)基金項目(31170310); 國家標本平臺教學(xué)標本子平臺項目(http://mnh.scu.edu.cn)

2013- 11- 30;

日期:2014- 11- 03

10.5846/stxb201311302852

*通訊作者Corresponding author.E-mail: dongwang.cn@gmail.com

江譜娟, 王東.其它可利用食物對小花寬瓣黃堇(CorydalisgiraldiiFedde)種子散布的影響.生態(tài)學(xué)報,2015,35(17):5797- 5803.

Jiang P J, Wang D.Effect of alternative food resources on the seed dispersal of an ant-dispersed plantCorydalisgiraldiiFedde (Papaveraceae).Acta Ecologica Sinica,2015,35(17):5797- 5803.