劉 欣

(哈爾濱師范大學(xué))

0 引言

隨著人類工業(yè)現(xiàn)代化進(jìn)程的加速，耕地面積不斷減少，鹽漬化土地逐漸增多，資源短缺和環(huán)境惡化已成為世界急需解決的問題.植物耐鹽機(jī)理的研究對改良鹽堿地，開發(fā)鹽堿資源、維持生態(tài)平衡有著重要的意義.

1 鹽脅迫對植物的危害

水溶性鹽的種類有多種，在研究植物耐鹽機(jī)理時，主要研究NaCl對植物的影響.雖然Na+和Cl－是植物生長發(fā)育中必要的營養(yǎng)物質(zhì)，但是只要超過50 mmol/L對植物就會造成毒害.Na+和Cl－對植物危害主要體現(xiàn)在以下三個方面:第一，Na+和Cl－本身對植物有毒害作用，當(dāng)過量Na+和Cl－進(jìn)入植物體后，會抑制細(xì)胞中多種酶的活性;影響其他植物所必需的離子的吸收;破壞細(xì)胞內(nèi)的離子平衡;第二，當(dāng)土壤中的Na+和Cl－的濃度增加時，水勢下降，當(dāng)小于根部細(xì)胞的水勢時，導(dǎo)致植物根部細(xì)胞不但不能正常吸收水分，甚至脫水，嚴(yán)重時會導(dǎo)致植株死亡;第三，在正常生長的情況下，植物體內(nèi)的自由基的產(chǎn)生和清除處于動態(tài)平衡的狀態(tài)，但在受到脅迫時，自由基大量產(chǎn)生并抑制抗氧化酶的活性，當(dāng)自由基的濃度超過一定的閾值時，就會導(dǎo)致植物體內(nèi)重要的有機(jī)物質(zhì)被氧化，特別是膜質(zhì)中不飽和脂肪酸很容易受到氧化作用，導(dǎo)致膜的完整性遭到破壞，組織內(nèi)的成分大量外漏，嚴(yán)重時會導(dǎo)致植物體死亡［1－2］.

2 植物耐鹽的形態(tài)學(xué)基礎(chǔ)

鹽生植物主要通過拒鹽、泌鹽和稀鹽3種形式來減小鹽對機(jī)體的損害［1，3］:(1)稀鹽，某些鹽生植物通過兩種方式將進(jìn)入體內(nèi)的鹽分進(jìn)行稀釋:一是通過細(xì)胞大量吸水或者增加細(xì)胞的肉質(zhì)化程度以增加組織的含水量，將植物體內(nèi)的鹽分進(jìn)行稀釋，降低到鹽生植物生理所適應(yīng)的鹽濃度，從而避免鹽害;二是細(xì)胞具有將鹽離子區(qū)隔化到液泡的作用，在避免鹽害的同時降低細(xì)胞的水勢，使植物在鹽漬的土壤中吸收水分正常生長.稀鹽鹽生植物的葉片及幼莖中通常積累了大量的鹽分，因此也稱為積鹽鹽生植物.(2)泌鹽，在植物的葉片或者莖上有鹽腺或鹽囊泡，可以把鹽主動分泌到體外，泌鹽結(jié)構(gòu)是泌鹽鹽生植物最顯著的形態(tài)結(jié)構(gòu)，是泌鹽鹽生植物與非鹽生植物進(jìn)行區(qū)別的唯一典型結(jié)構(gòu).大部分泌鹽鹽生植物的耐鹽性小于稀鹽鹽生植物.(3)拒鹽，有些植物的根及莖結(jié)合的位置對鹽的透性很小，采用不讓環(huán)境中的鹽離子進(jìn)入細(xì)胞的策略或者將進(jìn)入機(jī)體的鹽離子儲存于安全位置，阻止鹽離子向植物的要害部分運(yùn)輸.拒鹽植物的根部細(xì)胞膜及其他部位對鹽離子吸收具有很強(qiáng)的選擇性，并可以將其積累在植物體的安全部位，拒鹽植物的耐鹽性一般小于稀鹽和泌鹽鹽生植物.總之，植物在長期適應(yīng)高鹽的環(huán)境中形成了一些耐鹽的形態(tài)學(xué)結(jié)構(gòu)，如葉片的肉質(zhì)化、鹽腺、鹽腺泡及不明顯的根部拒鹽的結(jié)構(gòu)，通過稀鹽、泌鹽、拒鹽三種機(jī)制達(dá)到避免鹽害的目的.

3 滲透調(diào)節(jié)與抗逆性

在鹽脅迫下，植物可以通過滲透調(diào)節(jié)維持由膨壓控制的細(xì)胞膜的運(yùn)輸、細(xì)胞膜的電性質(zhì)、維持氣孔開放等.參與滲透調(diào)節(jié)的物質(zhì)主要分為兩大類，一類是由外界進(jìn)入細(xì)胞的各種離子，如Na+、K+、Cl－;一類是植物細(xì)胞自身合成的各種有機(jī)物，如甜菜堿、脯氨酸、可溶性糖等.

3.1 離子的滲透調(diào)節(jié)作用

無機(jī)離子通過主動運(yùn)輸主要積累在液泡中，成為液泡的重要調(diào)節(jié)物質(zhì)，細(xì)胞中積累的無機(jī)離子的種類和數(shù)量與植物的種類、器官及環(huán)境中的離子種類和濃度有關(guān).K+通常是非鹽生植物的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，而鹽生植物的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)通常是Na+和Cl－.

3.2 有機(jī)物質(zhì)的滲透調(diào)節(jié)作用

為維持整個細(xì)胞中水勢的平衡，當(dāng)無機(jī)離子在液泡中積累時，植物細(xì)胞也會合成一些有機(jī)溶質(zhì)積累于細(xì)胞質(zhì)中.

脯氨酸是最大的水溶性氨基酸，在植物受到鹽脅迫時，植物體內(nèi)的蛋白質(zhì)合成受到抑制，分解增加，使氨基酸的含量上升，其中最明顯的就是脯氨酸含量的增加，脯氨酸是有效的調(diào)節(jié)物質(zhì)之一，在調(diào)節(jié)滲透平衡的同時，能與蛋白質(zhì)結(jié)合，增加蛋白質(zhì)的可溶性并減少可溶性蛋白質(zhì)的沉淀，對生物大分子結(jié)構(gòu)和功能的穩(wěn)定起到維持作用［3］.一種觀點(diǎn)認(rèn)為脯氨酸有參與滲透調(diào)節(jié)、保護(hù)酶和細(xì)胞結(jié)構(gòu)以及作為活性氧清除劑的作用.是植物耐鹽性的指標(biāo)［4］.但另一種觀點(diǎn)卻認(rèn)為脯氨酸的積累與鹽脅迫的傷害程度密切相關(guān)，脯氨酸的積累可能是脅迫對植物傷害的結(jié)果［5］.

甜菜堿也是一種很好的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，有一些植物在鹽脅迫下不合成脯氨酸，而是合成甜菜堿，甜菜堿是一種季胺類化合物，在大多的生理pH范圍內(nèi)呈電中性，含有一個非極性的由三個甲基組成的集團(tuán)，整體分子既具有非極性的特點(diǎn)也具有極性的特點(diǎn)，即可以與生物大分子的疏水區(qū)結(jié)合也能與其親水區(qū)結(jié)合，使其在細(xì)胞質(zhì)中起到極強(qiáng)的滲透調(diào)節(jié)和穩(wěn)定生物大分子，維持正常生理功能的作用.植物中的甜菜堿主要包括多種類型，如甘氨酸甜菜堿、丙氨酸甜菜堿、脯氨酸甜菜堿、羥基脯氨酸甜菜堿、組氨酸甜菜堿、色氨酸甜菜堿等，其中甘氨酸甜菜堿是發(fā)現(xiàn)最早、研究最多的一種.目前關(guān)于甜菜堿的合成場所有不同的觀點(diǎn)，有研究者認(rèn)為甜菜堿定位在葉綠體中，液泡中的是其同工酶［6］;也有研究者用差速離心的方法分離細(xì)胞各個組分，發(fā)現(xiàn)葉綠體和線粒體中并不存在甜菜堿［7］.甘氨酸甜菜堿是在膽堿單氧酶(CMO)和甜菜堿醛脫氫酶(BADH)兩種酶的作用下經(jīng)過兩步合成的.有一些非鹽生植物，尤其是對鹽很敏感的植物一般是不合成甜菜堿的，通過基因工程的方法將BADH基因轉(zhuǎn)入其他植物體內(nèi)，很多植物的耐鹽性都得到了不同程度的提高［8］，改善植物的耐鹽性方面取得了較大的進(jìn)展.甜菜堿除了具有滲透調(diào)節(jié)和穩(wěn)定生物大分子的作用外，對植物在逆境條件下氣孔運(yùn)動、呼吸作用和相關(guān)基因表達(dá)也起到一定的調(diào)控作用［3］.

除此之外，可溶性糖也是一類重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì).比如棉籽糖族寡糖是近年來發(fā)現(xiàn)的非結(jié)構(gòu)類糖類，在高等植物中廣泛參與滲透調(diào)節(jié)作用.另外，海藻糖可作為細(xì)菌和真菌在逆境條件下參與生物結(jié)構(gòu)保護(hù)作用的一種可溶性物質(zhì)，擬南芥在NaCl脅迫后，很大部分的海藻糖合成途徑中的基因被誘導(dǎo)表達(dá)［9］，但是海藻糖在細(xì)胞中的濃度太低，不足以作為滲透保護(hù)劑，所以可視為一種參與逆境脅迫響應(yīng)的信號分子［10］.不同植物對逆境的反應(yīng)不同，所以不同的物種在逆境下其細(xì)胞內(nèi)積累的有機(jī)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)也是不同的.

4 氧化還原平衡的調(diào)節(jié)

鹽脅迫能夠誘導(dǎo)活性氧的產(chǎn)生，ROS可以作為信號分子，但是在逆境條件下，活性氧的產(chǎn)生往往大于清除，過高的濃度破壞了細(xì)胞正常的新陳代謝.許多研究表明，抗氧化劑的活性與植物的耐鹽性密切相關(guān)［11－12］.在鹽脅迫下，植物體內(nèi)含有有效清除活性氧的保護(hù)機(jī)制，能使植物免受氧化脅迫，這也是鹽生植物抗鹽性的一種生理適應(yīng)性［13］.

植物體內(nèi)多余的活性氧主要通過有關(guān)的非酶抗氧化劑和酶促抗氧化劑來清除.植物非酶抗氧化劑主要包括類胡蘿卜素、抗壞血酸、谷胱甘肽、維生素E、類黃酮、不飽和脂肪酸、花青素、多元醇和甜菜堿等.植物體內(nèi)清除活性氧的酶促抗氧化劑主要包括超氧化物歧化酶(SOD)、過氧化物酶(POD)、過氧化氫酶(CAT)和抗壞血酸過氧化物酶(APX)，谷胱甘肽還原酶(GR)、谷胱甘肽過氧化物酶(GPX)和脫氫抗壞血酸還原酶(DHR)等.這些物質(zhì)有的是水溶性的，有的是脂溶性的，分布在細(xì)胞的不同部位，清除氧的功能也存在差異.在逆境脅迫下，這些酶類相互協(xié)調(diào)、共同作用，使生物體內(nèi)的活性氧維持在一定范圍，是植物抗逆性的重要方面.

5 植物內(nèi)源激素與抗逆性

在逆境條件下，植物可通過調(diào)節(jié)植物激素的含量和活性來影響植物的生理生化變化.近年來，對植物激素尤其是脫落酸(abscisic acid，ABA)對植物基因表達(dá)的調(diào)控作用進(jìn)行了深入研究，脫落酸是植物對逆境作出反應(yīng)的重要調(diào)節(jié)物質(zhì)，可以增強(qiáng)植物對各種脅迫的適應(yīng)性，很多植物在逆境下增加的ABA含量與其抗逆能力表現(xiàn)出正相關(guān).ABA可以使膜的不飽和度增加，降低SOD等酶活性下降的速度，促進(jìn)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的合成等，研究表明，外施ABA溶液可以提高植物的抗鹽、抗寒和抗旱的能力［3］.

植物激素是植物抗逆基因啟動的重要因素，高等植物的抗逆性是受多基因控制的非常復(fù)雜的適應(yīng)過程，有些基因的表達(dá)是受ABA依賴的，有一些則是非ABA依賴的，除了脫落酸外，其他激素對抗性基因的表達(dá)調(diào)控也具有一定的作用.

6 離子平衡的調(diào)節(jié)

鹽脅迫是影響植物生長發(fā)育的主要非生物脅迫之一，土壤中過多的Na+是限制鹽堿地上植物生長的主要因子之一，為了防止有毒量Na+在細(xì)胞質(zhì)中的積累，植物可通過Na+外排和Na+區(qū)隔化來降低 Na+的濃度［14］.Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白也已經(jīng)從植物中分離出來，主要分為兩類，分別是存在于質(zhì)膜上的Na+/H+轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白以及液泡膜上的 Na+/H+轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白［15］，它們對 Na+的跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)的動力來自于質(zhì)子泵產(chǎn)生的跨膜電化學(xué)勢梯度.在植物體內(nèi)，H+－ATPase利用水解ATP的能量把H+從細(xì)胞質(zhì)中泵出，產(chǎn)生跨膜的H+電化學(xué)勢梯度［16－18］，質(zhì)膜或液泡膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白利用此能量將Na+排出細(xì)胞或區(qū)隔化于液泡中，減少Na+對植物細(xì)胞的毒害作用［19］.將Na+區(qū)隔化于液泡中，不僅可以降低細(xì)胞質(zhì)中的Na+濃度，還可以維持細(xì)胞的滲透平衡［20］.

液泡膜上的Na+/H+反向運(yùn)輸是稀鹽鹽生植物細(xì)胞離子區(qū)域化作用極為重要的過程.一般情況下，耐鹽甜土植物中的NaCl似乎是活化原先存在于液泡膜上反向傳遞分子，而鹽生植物液泡的反向傳遞都是不斷被活化的，甚至植物生長在沒有NaCl的條件下也是如此［21］.這種觀測與已經(jīng)指出的鹽生植物快速從外界培養(yǎng)基清除Na+并在低的Na+外界水平上將Na+扣留在葉中的生理特性是一致的.從公布的數(shù)據(jù)可以看出，非鹽生植物只在鹽脅迫誘導(dǎo)后Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的活性作為適應(yīng)機(jī)制的一部分才能被觀察到［22－23］，例如，黃瓜根系液泡膜的 Na+/H+反向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白組成型表達(dá)但沒有活性，在鹽處理?xiàng)l件下合成大大增加［21］，其中不耐鹽植物中生車前草［24］，經(jīng)過 NaCl脅迫處理后也不顯示Na+/H+反向運(yùn)輸活性.然而在一些鹽生植物中，無論在鹽脅迫和非鹽脅迫的條件下都能組成型表達(dá)且存在活性.例如如糖用甜菜［25］，在無鹽條件下Na+/H+反向運(yùn)輸活性較低，NaCl處理后則活性明顯增大.

Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白與植物的耐鹽性有著重要關(guān)系，尤其是通過Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白將Na+區(qū)隔化于液泡中是耐鹽植物的重要過程［1，26］.Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白轉(zhuǎn)運(yùn) Na+進(jìn)入液泡是由液泡膜上的V－ATPase和V－PPiase產(chǎn)生的質(zhì)子動力勢驅(qū)動的［27－29］.H+–ATPase是植物耐鹽能力的決定因素之一，NaCl能促進(jìn)植物葉片 V 型質(zhì)子泵活性［27，30］，從而酶的活性和泵運(yùn)質(zhì)子能力增強(qiáng)［31－32］.液泡膜 Na+區(qū)隔化對植物耐鹽的重要性已經(jīng)在過量表達(dá)NHX1基因的轉(zhuǎn)基因植物中被證實(shí)，它能使非鹽生植物包括番茄、油菜、水稻、玉米和小麥在高鹽水平下生存和繁殖［33］.并且有研究顯示，Na+與液泡的 Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白比定位在質(zhì)膜上的Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白更有親和力，因此可以設(shè)想在鹽脅迫下，植物可能首先選擇將Na+區(qū)隔化到液泡來減少 Na+對自身的毒害［21］.

此外，Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白也參與植物的其他生命活動，有研究表明敲除擬南芥的At-NHX1基因和AtNHX2基因嚴(yán)重影響植物的生長，生殖器官的發(fā)育和葉片細(xì)胞的膨大［34－35］.同樣的敲除AtNHX5基因和AtNHX6基因的擬南芥細(xì)胞變小，花器官和根的生長變慢［36］.

7 miRNA的調(diào)節(jié)

miRNA在動植物的基因表達(dá)中發(fā)揮著重要的調(diào)控作用，近年來研究發(fā)現(xiàn)，miRNA可能在植物抗逆境過程中也發(fā)揮重要作用.Sunkar等［37］構(gòu)建了一個擬南芥逆境(包括脫水、鹽堿、冷處理等)脅迫下的小的非編碼RNA庫，在外界環(huán)境脅迫時，其中一些miRNA在某些組織中，相應(yīng)的表達(dá)量會表現(xiàn)出上調(diào)或下調(diào).

8 信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的調(diào)節(jié)

植物在鹽脅迫下作出反應(yīng)是通過一系列復(fù)雜的信號識別與轉(zhuǎn)導(dǎo)機(jī)制完成的，SOS信號途徑中涉及三個蛋白:SOS3、SOS2和 SOS1，其中SOS3是一個Ca2+結(jié)合蛋白;SOS2是一個Ser/Thr蛋白激酶;SOS1是質(zhì)膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白.在受到鹽脅迫時，通過細(xì)胞膜上的Na+傳感器將信號傳入細(xì)胞，使細(xì)胞內(nèi)的Ca2+濃度快速增加，升高Ca2+結(jié)合并激活SOS3，被活化的SOS3激活SOS2并且二者形成復(fù)合體，催化部位暴露出來發(fā)揮激酶的功能，從而激活下游蛋白行使功能，SOS1是其底物之一.SOS2/SOS3復(fù)合物激活SOS1，防止了Na+在細(xì)胞內(nèi)過多的積累，提高了質(zhì)膜Na+/H+反向轉(zhuǎn)運(yùn)的能力，加速Na+排出細(xì)胞，從而降低鹽害［38］.并且研究發(fā)現(xiàn)，SOS1調(diào)節(jié)細(xì)胞外ROS的產(chǎn)生可能是非生物脅迫下產(chǎn)生的信號通路的一個非常早期的信號步驟［39］.SOS2不僅可以激活 SOS1，還可以激活液泡膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白和Ca2+/H+轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白［40］.

9 小結(jié)及展望

鹽生植物資源的開發(fā)利用是解決資源短缺和鹽堿地修復(fù)的有效辦法［41－42］，一些鹽生植物具備甜土植物和其他鹽生植物所不具備的抗逆生理特性［43］，植物最初的許多耐鹽機(jī)制都是從研究鹽生植物獲得［44］，而且鹽生植物資源的利用潛力非常大，但是目前卻尚未被充分利用［1］，因此研究鹽生植物的抗逆特性和機(jī)理具有著重要的意義，對農(nóng)作物的改良、鹽堿地的利用，生態(tài)建設(shè)具有舉足輕重的地位.

隨著分子生物學(xué)的發(fā)展，人們已經(jīng)在分子水平上對植物的耐鹽機(jī)制取得了很大的進(jìn)展.利用基因工程技術(shù)將外源基因?qū)胫参锛?xì)胞或組織是現(xiàn)代遺傳育種的重要途徑，鹽生植物是挖掘耐鹽基因的寶貴資源［45－47］.用分子克隆的方法分離得到了一些鹽誘導(dǎo)相關(guān)基因，并通過基因工程手段導(dǎo)入耐鹽性較差的植物中，實(shí)現(xiàn)了從常規(guī)育種到分子育種的改良種質(zhì)的新途徑.通過進(jìn)一步對植物耐鹽機(jī)制的深入研究，應(yīng)用先進(jìn)的分子生物技術(shù)，將理論與技術(shù)結(jié)合，將促進(jìn)農(nóng)作物品質(zhì)的改良及產(chǎn)業(yè)化生產(chǎn)的進(jìn)程，并推動世界各地鹽堿地的開發(fā)和利用.

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