張春霞 何明霞 劉 靜 曹 旸 高 鋒 許欣景 王文兵 王 云

（云南省熱帶作物科學(xué)研究所，云南 景洪 666100）

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌-植物-根粉蚧三者關(guān)系的初步研究

張春霞 何明霞 劉 靜 曹 旸 高 鋒 許欣景 王文兵 王 云

（云南省熱帶作物科學(xué)研究所，云南 景洪 666100）

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌俗稱“黑牛肝菌”，是云南省名貴食用菌。在田間，暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與根粉蚧、植物三者間形成特殊的營養(yǎng)關(guān)系，這種營養(yǎng)關(guān)系是通過暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與根粉蚧在植物根上形成的“菌腔蟲癭”實(shí)現(xiàn)的。對暗褐網(wǎng)柄牛肝菌-根粉蚧-植物三者關(guān)系作出了初步的研究分析。

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌；植物；根粉蚧；共生關(guān)系

1 暗褐網(wǎng)柄牛肝菌的研究簡介

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌（Phlebopus portentosus）隸屬于小牛肝菌科（Boletinellaceae），網(wǎng)柄牛肝菌屬（Phlebopus）［1］。國內(nèi)主要分布在云南、廣西和海南，國外分布于泰國和斯里蘭卡，越南、印度尼西亞、澳大利亞、新西蘭、墨西哥、阿根廷、哥倫比亞、巴西、南非、剛果和馬達(dá)加斯加等國有近似種分布［2～4］。

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌味美，俗稱“黑牛肝菌”，每年雨季到來時(shí)，云南西雙版納農(nóng)貿(mào)市場的暗褐網(wǎng)柄牛肝菌十分搶手，市售每千克60～80元，是當(dāng)?shù)叵M(fèi)者最喜愛的食用菌之一。隨著大量的商業(yè)化采收，野生的暗褐網(wǎng)柄牛肝菌資源逐年減少。為了保護(hù)和擴(kuò)大資源，云南省熱帶作物科學(xué)研究所對暗褐網(wǎng)柄牛肝菌人工栽培進(jìn)行了系統(tǒng)研究。目前實(shí)現(xiàn)了菇房人工周年栽培和穩(wěn)定供應(yīng)，每個(gè)菌袋平均產(chǎn)牛肝菌鮮品100克；且出菇周期短，僅60天左右，出菇整齊，產(chǎn)量穩(wěn)定（圖1）。出菇后的廢菌渣在鳳凰木林下進(jìn)行仿生栽培，接種的第2年就能出菇，畝產(chǎn)鮮菇60千克左右，實(shí)現(xiàn)了林菇雙豐收的立體栽培（圖2）。

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌不同于牛肝菌科（Boletaceae）的種類，不是共生菌，營養(yǎng)方式十分復(fù)雜，特別是其可與土壤中的粉蚧形成一種特殊的蟲癭。這種蟲癭由暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲組成，這可能是暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與粉蚧形成營養(yǎng)關(guān)系的紐帶，被命名為“菌腔蟲癭”（圖3）。暗褐網(wǎng)柄牛肝菌和粉蚧通過菌腔蟲癭又和植物產(chǎn)生一種特殊的寄生關(guān)系。菌腔蟲癭的發(fā)現(xiàn)是解開暗褐網(wǎng)柄牛肝菌營養(yǎng)關(guān)系的一個(gè)突破口，為研究暗褐網(wǎng)柄牛肝菌田間仿生栽培提供了一個(gè)新思路。

圖1 菇房人工栽培

圖2 田間鳳凰木林下仿生栽培

圖3 含羞草根系上的菌腔蟲癭

圖4 菌腔蟲癭內(nèi)部

圖5 菌腔蟲癭上的通氣孔

2 暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與根粉蚧的關(guān)系

在生長暗褐網(wǎng)柄牛肝菌子實(shí)體的植物根系上，常生長有念珠狀的菌腔蟲癭，在這種蟲癭中居住著根粉蚧的幼蟲及成蟲。顯微觀察發(fā)現(xiàn)，與一般的蟲癭不同，這種蟲癭的腔壁不是由植物組織組成，而是由暗褐網(wǎng)柄牛肝菌的菌絲組成，由此而命名為“菌腔蟲癭”［5］。菌腔蟲癭為根粉蚧提供了庇護(hù)場所，根粉蚧分泌的蜜露為菌絲生長提供額外的營養(yǎng)，兩者形成共生關(guān)系。我們還發(fā)現(xiàn)菌腔蟲癭的形成和暗褐網(wǎng)柄牛肝菌子實(shí)體的發(fā)生有密切的關(guān)系，當(dāng)菌腔蟲癭多時(shí)，暗褐網(wǎng)柄牛肝菌子實(shí)體發(fā)生就多。當(dāng)菌腔蟲癭大量生長于植物根表面時(shí)，暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲會入侵植物根的表皮層，乃至皮層細(xì)胞，對宿主植物造成一定的傷害，但不會造成病理性傷害。

菌腔蟲癭最初單生，后逐漸成串群生，呈念珠狀。菌腔蟲癭多為球形或半球形，初期黃褐色，與暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲體顏色相近，成熟后為黑褐色。菌腔蟲癭直徑1～5毫米，蟲癭內(nèi)可見各齡蚧蟲，包括卵、幼蟲和成蟲，數(shù)量和齡期不一（圖4）。每數(shù)個(gè)菌腔頂部有類似煙囪似的通氣孔，實(shí)是蚧蟲的出入口（圖5）。老化后的菌腔蟲癭變黑褐色，表面干癟，蚧蟲轉(zhuǎn)移。蚧蟲轉(zhuǎn)移后，通氣口閉合（圖6）。

蟲癭的腔是由暗褐網(wǎng)柄牛肝菌的菌絲體所形成，腔壁厚350～500微米，由三層菌絲組成（圖7，圖8）。最外面一層黑褐色，厚25微米，是由菌絲或菌絲摻雜一些土壤顆粒組成。中間一層，也是菌腔的主體，厚250微米，由交織的污白色的菌絲組成，菌絲直徑5.5～11.0微米。與外面一層的交界處黃褐色，與里面一層的交界處由延伸菌絲組成，延伸菌絲長40微米，直徑20微米。里面一層菌絲，100微米厚，由平行的黃色菌絲組成，部分菌絲因被腔內(nèi)的蚧蟲消化呈粘液狀（圖9）。菌腔內(nèi)有蜜蠟和未知的黑色顆粒狀結(jié)晶體（圖10，圖11）。

圖6 通氣孔閉合

圖7 菌腔蟲癭在根上的生長情況

圖8 菌腔蟲癭的腔

圖9 腔內(nèi)菌絲成粘液狀

圖10 腔內(nèi)蜜蠟

圖11 黑色顆粒狀結(jié)晶體

3 暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與植物的關(guān)系

在自然條件下，盡管暗褐網(wǎng)柄牛肝菌在沒有植物的參與下也可以產(chǎn)生子實(shí)體，但在多數(shù)情況下，暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與植物的關(guān)系十分密切。調(diào)查結(jié)果表明，暗褐網(wǎng)柄牛肝菌的發(fā)生和鳳凰木、菠蘿蜜、柚子、枇杷、蟛蜞菊、粉葉金花、蔓花、橘子、含羞草、小蓬草、藿香薊等21科37種植物有關(guān)系［5］。暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲和菌索生長在這些植物的根系周圍和根的表面，而且在大多數(shù)植物根系上形成菌腔蟲癭。在調(diào)查到的37種宿主植物中，形成菌腔蟲癭的植物有21種。

暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與植物的營養(yǎng)關(guān)系，有人認(rèn)為是外生菌根的關(guān)系。調(diào)查發(fā)現(xiàn)，與暗褐網(wǎng)柄牛肝菌有關(guān)系的植物均屬于叢枝狀菌根（AM）植物。暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲和菌索生長在這些植物的根系周圍和根的表面，但無任何外生菌根結(jié)構(gòu)的形成。我們在室內(nèi)進(jìn)行的暗褐網(wǎng)柄牛肝菌與思茅松和栲樹的菌根合成試驗(yàn)，均未見有菌根結(jié)構(gòu)的形成，也可說明其并不是一種菌根共生真菌（圖12，圖13）。

圖12 思茅松根系上生長的暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲

圖13 栲樹根系被菌絲纏繞

4 根粉蚧與植物的關(guān)系

蚧蟲與宿主植物是寄生關(guān)系。在無暗褐網(wǎng)柄牛肝菌子實(shí)體發(fā)生的柚子、咖啡等林下，根粉蚧可單獨(dú)在土壤中靠吸食植物根部的汁液生存，但不形成菌腔蟲癭。在有暗褐網(wǎng)柄牛肝菌子實(shí)體發(fā)生的林下，根粉蚧既有在土壤中，又有菌腔蟲癭兩種形態(tài)。經(jīng)初步的觀察，與暗褐網(wǎng)柄牛肝菌形成菌腔蟲癭的蚧蟲有9種，其中8種隸屬粉蚧科，1種隸屬氈蚧科（表1）。

表1 與暗褐網(wǎng)柄牛肝菌形成菌腔蟲癭的蚧蟲種類

形成菌腔蟲癭的蚧蟲對寄主植物有一定的選擇性，有些寄主植物僅有1種蚧蟲與暗褐網(wǎng)柄牛肝菌菌絲形成“菌腔蟲癭”，如銀合歡根部僅發(fā)現(xiàn)核桃皚粉蚧，蟛蜞菊根部僅發(fā)現(xiàn)伴毛地粉蚧。有些寄主植物上有兩種或兩種以上蚧蟲，如鳳凰木根部蟲癭中有伴毛地粉蚧和核桃皚粉蚧；柚子根部蟲癭中有西非壘粉蚧和柑橘棘粉蚧。也有幾種不同的寄主植物根部中有同一種介殼蟲，如伴毛地粉蚧形成菌腔蟲癭的寄主植物有菠蘿蜜、鳳凰木、蟛蜞菊、蔓花生和小蓬草等。

［1］ Kirk PM， Cannon PF， David JC， Stalpers JA. Dictionary of the Fungi， 10th edn［C］. CABI Europe， Willingford， 2008.

［2］ Singer R. The Agaricales in modern taxonomy［M］. 4thed. Koenigstein， Germany: Koeltz， 1986: 981.

［3］ Watling R. The relationships and possible distributional patterns of boletes in southeast Asia［J］. Mycol Res， 2001， 105: 1440-1448.

［4］ Palacio M， Gutiérrez Y， Franco-Molano AE. Nuevos registros de macrohongos （Basidiomycota） para Colombia procedentes de un bosque seco tropical［J］. Actual Biol， 2014， 37 （102）: 319-339.

［5］ Chun-xia Zhang， Ming-Xia He， Yang Cao， et al. Fungus-insect gall of Phlebopus portentosus［J］. Mycologia， 2015， 107（1）: 12-20.

Preliminary studies on trophic relationships of Phlebopus portentosus，soil mealybug and plant

Zhang Chunxia He Mingxia Liu Jing Cao Yang Gao Feng Xu Xinjing Wang Wenbing Wang Yun
（Yunnan Institute for Tropical Crops Research， Jinghong 666100， China）

Phlebopus portentosus， known as ‘black bolete’， is a popular edible wild mushroom in the tropical region of Yunnan， China. A unique biotrophic status among the P. portentosus， soil mealybug and plant （partrite） has been discovered in the field. This complicated biotrophic relationship among the three partners implements through a special gall formed by soil mealy bugs and the fungus. We call “fungus-insect gall”. The relationship among P. portentosus， soil mealybug and plant was reported in this paper.

Phlebopus portentosus； plant； soil mealybug； symbiotic relationship

S646

A

2095-0934（2015）06-359-05

云南省熱帶作物科技創(chuàng)新體系建設(shè)專項(xiàng)資金（RF2015-5）；云南省科研院所技術(shù)開發(fā)專項(xiàng)（2015DC014）；中國科學(xué)院“西部之光”人才培養(yǎng)項(xiàng)目（326）；云南省應(yīng)用基礎(chǔ)研究計(jì)劃項(xiàng)目（2013FZ168）；景洪市科技三項(xiàng)費(fèi)項(xiàng)目（2013.46）

張春霞（1981—），女，碩士，副研究員，主要從事暗褐網(wǎng)柄牛肝菌栽培技術(shù)研究。E-mail：zhangchunxia7084 @163.com