盧倩穎， 付 曠

哈爾濱醫(yī)科大學附屬第二醫(yī)院核磁共振科，黑龍江 哈爾濱 150086

專題·大腸癌

MRI在直腸癌診療中的應用價值

盧倩穎， 付 曠

哈爾濱醫(yī)科大學附屬第二醫(yī)院核磁共振科，黑龍江 哈爾濱 150086

核磁共振(magnetic resonance imaging，MRI)因其軟組織分辨率較高，且可多參數(shù)、多方位成像，目前被公認為診斷直腸癌最好的影像學方法。本文就直腸癌MRI技術(shù)、直腸癌的TNM分期、新輔助放化療療效評價及局部復發(fā)的評估四個方面展開概述。

直腸癌；磁共振成像；分期

直腸癌被定義為在腸道內(nèi)距離肛門齒狀線15 cm以內(nèi)的惡性腫瘤。隨著人們生活方式、生活環(huán)境及飲食結(jié)構(gòu)的改變，近年來發(fā)病率逐漸上升。直腸癌的確診主要依據(jù)病理活檢結(jié)果，盡管影像學方法可以協(xié)助診斷，但其最主要的作用是幫助病理明確直腸癌分期，從而進一步制定不同的治療方案。早期直腸癌可通過手術(shù)切除獲得較高的無瘤生存率；而進展期直腸癌可以通過新輔助放化療降低分期后再行手術(shù)切除。

與直腸內(nèi)超聲和CT相比，MRI對腫瘤邊界和直腸系膜筋膜、周圍臟器受累情況、盆腔轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的評估更為準確。因此，MRI是診斷直腸癌的最佳影像學方法[1]。本文主要針對直腸癌核磁共振(magnetic resonance imaging，MRI)技術(shù)、初步分期、再次分期及復發(fā)評價幾個方面進行概述。

1 直腸癌MRI技術(shù)

MRI對軟組織具有較高的空間分辨率和信噪比，且能多參數(shù)多方位成像，這些優(yōu)點使MRI能更好地顯示直腸壁的四層結(jié)構(gòu)，即黏膜層、黏膜下層、肌層和漿膜層。Beets-Tan等[1]認為如果成像參數(shù)合適，1.5 T、3.0 T可以同樣準確地進行直腸癌分期。盡管直腸內(nèi)線圈能很好地顯示腸壁各層結(jié)構(gòu)，但因其獲取信號范圍有限、體弱者及腸腔狹窄者不能耐受等因素而不能廣泛應用于臨床[2]，所以常規(guī)使用體表線圈進行檢查。直腸腔內(nèi)灌入對比劑有利于發(fā)現(xiàn)微小癌變，但由于腸腔膨脹所致的直腸系膜脂肪壓縮可能會改變分期，因其會導致腫瘤到直腸系膜筋膜的距離縮小及直腸系膜淋巴結(jié)受壓難以觀察到。因此，Beets-Tan等[3]不建議使用腸腔內(nèi)對比劑。

直腸MRI的常規(guī)序列包括軸、矢、冠狀位T2WI、斜軸位T2WI及軸位T1WI。矢狀位T2WI可提供腫瘤的最初定位，根據(jù)腫瘤的大小和形狀在矢狀位一個或多個平面垂直于腫瘤，以避免容積效應導致腫瘤過度分期[4]。高分辨率斜軸位圖可提供最佳的解剖信息-浸潤深度、腫瘤(尤其是低位直腸癌)與括約肌復合體和肛提肌的關(guān)系。T1WI則主要被建議用來補充信息和觀察骨盆情況。

功能性MRI包括擴散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)、動態(tài)對比增強MRI(dynamic contrast-enhanced，DCE-MRI)及磁共振波譜成像(MRI spectroscopy，MRS)等，可反映腫瘤功能狀態(tài)，近年來也已逐漸廣泛應用于臨床。DWI的定量測量值，即表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)能客觀地反映腫瘤的惡性程度。體素內(nèi)不相干運動(intravoxel incoherent motion，IVIM)成像是基于多b值的DWI序列，采用雙指數(shù)模型計算相關(guān)參數(shù)，能夠?qū)铙w組織內(nèi)水分子擴散和微血管灌注同時進行定量分析，主要參數(shù)包括真實擴散系數(shù)(D值)、灌注分數(shù)(f值)、灌注相關(guān)加擴散系數(shù)(D*值)[5]。DCE-MRI通過測量血流動力學變化反映血管的通透性，其測量參數(shù)由血液滲漏到血管外細胞外液間隙(Ktrans)、血液從血管外細胞外液間隙(EES)滲回血管的速率(Kep)、對比劑EES容積(=Ktrans/Kep)、對比劑血漿容積(Vp)等。通過對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和療效更準確地判定，功能性MRI在直腸癌新輔助放化療療效評估方面有重要作用[6]。

2 MRI對直腸癌的初步分期

2.1 常規(guī)MRI序列在直腸癌TNM分期的應用根據(jù)2009年美國腫瘤聯(lián)合協(xié)會[7](The American Joint Committee on Cancer，AJCC)第七版TNM分期定義，T1期為腫瘤侵犯黏膜下層，T2期為腫瘤侵犯固有肌層，T3期為腫瘤穿透固有肌層到達漿膜下層，或侵犯無腹膜覆蓋的直腸旁組織，T4a期為腫瘤穿透腹膜臟層，T4b期為腫瘤直接侵犯或粘連于其他器官或結(jié)構(gòu)。其中T3期腫瘤基于壁外浸潤深度(侵犯固有肌層之上的部分)可進行亞分期腫瘤侵出<5 mm為T3a期；5～10 mm為T3b期；>10 mm為T3c期。因為T3a期腫瘤有著較高的5年生存率，最近有研究[8]提出只需手術(shù)切除后定期隨訪或術(shù)前短程放療。由于浸潤穿透血管而破壞固有肌層不應過度分期為T3期[9]，直腸系膜脂肪的毛刺征可能是結(jié)締組織增生反應(T2WI上的低信號即T2期腫瘤)或腫瘤浸潤(T2WI上的等信號，即早期T3腫瘤)。對于T3期腫瘤，以腹膜反折為界將直腸癌分為上段直腸癌和下段直腸癌：上段直腸前面和兩側(cè)有腹膜覆蓋，下段完全位于腹膜外，只有外膜而無漿膜。因此當腫瘤侵及有漿膜層的上段直腸軸位的脂肪間隙者應分為T4期，而侵及無腹膜包繞的下段直腸周圍脂肪組織未侵及鄰近器官者應分為T3期。要特別注意直腸系膜筋膜的描述。因術(shù)后環(huán)周切緣陰性是直腸癌局部治愈的唯一標準，術(shù)前環(huán)周切緣陰性的標準為在影像學上腫瘤浸潤最遠端及轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)到直腸系膜筋膜的最短距離<1 mm。

NCCN指南[10]中指出任何T分期腫瘤，只要出現(xiàn)區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移都推薦新輔助放化療，N分期對術(shù)前決策尤為重要，且淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移途徑影響手術(shù)方式的選擇。區(qū)分良惡性淋巴結(jié)已成為難點，盡管惡性淋巴結(jié)通常比良性淋巴結(jié)大，但反應性增生淋巴結(jié)與惡性淋巴結(jié)在大小上是重疊的[9]，淋巴結(jié)大小結(jié)合形態(tài)不規(guī)則、信號不均勻及功能性MRI表現(xiàn)可提高診斷準確性。除此之外，An等[11]認為腫瘤的浸潤深度與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移呈正相關(guān)，而術(shù)前臨床信息及病理結(jié)果都與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移無關(guān)，包括年齡、性別、CEA水平及活檢的腫瘤組織分級。

2.2 功能性MRI及MRI新技術(shù)在直腸癌TNM分期的應用DWI是在細胞水平上對水分子運動的量化，而非與細胞代謝活動直接相關(guān)。惡性腫瘤組織內(nèi)腫瘤細胞異常增殖，細胞外容積減少，組織間隙縮窄，因此DWI為異常稍高信號或高信號,ADC值降低。ADC值越低，提示腫瘤惡性程度越高[12]。陸志華等[13]通過研究得出腫瘤的ADC值隨著直腸癌T分期的進展呈下降趨勢。Cho等[14]認為轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)ADC值明顯低于非轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)，尤其對于小淋巴結(jié)定性診斷明顯優(yōu)于大小及形態(tài)學診斷。但Kosinski等[4]認為轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)與非轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)ADC值無差異。這兩種截然相反的結(jié)果可能因為傳統(tǒng)的DWI忽略了微灌注的影響，而IVIM技術(shù)考慮到毛細血管微循環(huán)灌注對ADC值的影響，可同時得出組織的擴散和灌注信息。有研究表明轉(zhuǎn)移組淋巴結(jié)有著更低的D值和D*值。李健明等[15]對多b值技術(shù)的研究發(fā)現(xiàn)，隨著b值減小(0～1 000 s/mm2)，淋巴結(jié)檢出率增高，但淋巴結(jié)信噪比降低，即微小淋巴結(jié)得以顯示，卻無法鑒別良惡性。而DWI經(jīng)多b值處理后所得的融合圖像，使得圖像信噪比有所提高，進一步增加了ADC值的真實性和準確性，在判斷腫瘤性質(zhì)方面具有較高的特異性。

DCE-MRI通過測量血流動力學變化反映血管的通透性，而腫瘤的生長及轉(zhuǎn)移均與腫瘤血管密切相關(guān)。惡性腫瘤的新生血管多豐富，其微血管的密度增加和通透性增加，因此比良性腫瘤增強更加明顯，速度更快；其量化參數(shù)Ktrans值隨腫瘤惡性程度升高而升高。但淋巴結(jié)的強化沒有特異性，因為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)和炎性淋巴結(jié)均可強化。

MRS是一種利用磁共振現(xiàn)象和化學位移作用進行特定原子核及其化合物定量分析的方法，是測定體內(nèi)某一特定區(qū)域內(nèi)化學成分唯一的無損傷技術(shù)。姚宏偉等[16]通過對離體直腸組織的分析發(fā)現(xiàn)：正常黏膜較相應癌組織脂肪酸含量偏高，癌組織中膽堿類化合物含量及乳酸等較相應正常黏膜明顯偏高。其臨床意義在于，對于直腸癌高危人群，定期監(jiān)測其血液、體液中上述指標的變化水平，就有可能在腫瘤發(fā)生早期得出診斷。但直腸靠近骶骨，通常含有氣體，易受到氣體即骨骼等偽影干擾，所以MRS在人體中直接檢測直腸癌還未有進展。

淋巴結(jié)MR成像(MR lymphography)是一種新興的MR檢查技術(shù)，通過注射對比劑，不依賴淋巴結(jié)的大小及常規(guī)的MRI表現(xiàn)，主要觀察淋巴結(jié)的強化方式，對良惡性淋巴結(jié)進行鑒別。目前應用最廣泛的是超微超順磁氧化鐵(USPIO)，它是一種鐵納米顆粒，可以被正常細胞所攝取并降低T2WI和T2*WI上正常細胞的信號強度；因此，不攝取USPIO顆粒的惡性淋巴結(jié)信號比良性淋巴結(jié)高。USPIO的使用提高了MRI區(qū)分良惡性淋巴結(jié)的準確性：其敏感性為60%～100%，特異性為91%～94%[17]。釓磷維塞(Gadofosveset)是一種釓螯合物，其可逆地結(jié)合在白蛋白上且有很長的血管內(nèi)半衰期[17]。正?；蚍磻栽錾馨徒Y(jié)攝取釓磷維塞且像血管一樣強化，但惡性淋巴結(jié)不會強化。在一些研究[18]中，增強T2WI上釓劑和釓磷維塞攝取的強度和模式已證實為惡性淋巴結(jié)的重要信號。目前淋巴結(jié)MR成像在直腸癌中的應用在國內(nèi)還鮮有報道，且多應用于實驗室研究，其向臨床的轉(zhuǎn)化還有待進一步研究。

2.3 壁外血管侵犯壁外血管侵犯(extramural vascular invasion，EMVI)是指直腸癌侵犯到固有肌層以外的血管，當靠近腫瘤的血管形態(tài)不規(guī)則或由腫瘤信號延伸即懷疑EMVI。EMVI陽性的直腸癌患者5年生存率和無瘤生存率低于EMVI陰性直腸癌患者。EMVI在結(jié)直腸癌中是一項預示遠處轉(zhuǎn)移、局部復發(fā)和新輔助治療療效的獨立診斷因素。EMVI評估不包含在TNM分期中。但有研究[19]建議在TNM分期中，EMVI應作為患者選擇治療方法的一項診斷因素，尤其是在選擇新輔助療法和其劑量時。

3 新輔助治療后再分期：療效評價

新輔助放化療可使局部進展期直腸癌分期下降，還可以通過增加環(huán)周切緣陰性來提高生存率。因此，再分期最重要的參數(shù)之一就是直腸系膜筋膜。但MRI再分期的準確性低于初次分期，原因可能在于N分期過度，不能區(qū)分腫瘤浸潤、殘余癌與結(jié)締組織增生反應、放射性纖維化，錯把放射性直腸炎當做局部浸潤。

經(jīng)新輔助放化療后，8%～24%的患者可以達到病理完全緩解(pathologic complete response，pCR)[20]。pCR組可避免根治手術(shù)，且復發(fā)率和遠處轉(zhuǎn)移率低，5年生存率是non-pCR組的3倍[21]。而non-pCR組即療效有限者可直接手術(shù)或進行改進的新輔助放化療，例如只化療或加強的放化療。評價pCR主要是通過病理，但是放療后組織的纖維化、水腫及壞死使得預測pCR更加困難?；顧z結(jié)果經(jīng)常由于抽樣誤差表現(xiàn)為假陰性[22]。因此MRI這種非創(chuàng)傷性檢查就被寄予厚望。在最初MRI分期的壁外侵犯深度(extramural depth，EMD)可以作為預測新輔助放化療后pCR患者的影像學生物標記。EMD預測pCR的截斷值是5.6 mm。與EMD≥5 mm的患者相比，更多EMD<5 mm者可獲得pCR，而EMD與良性退化、分期下降無關(guān)[23]。DCE-MRI通過顯示血流動力學變化反映血管的通透性[24]，提示腫瘤組織灌注及血管結(jié)構(gòu)的破壞，pCR組治療前定量參數(shù)Ktrans值高于non-pCR組，提示化療藥更易進入通透性高的血管；Ktrans=0.66是pCR組和non-pCR組最好的截斷值[25]。Ktrans值和Kep值在治療后明顯降低，與放化療引起的腫瘤壞死和間質(zhì)纖維化有關(guān)，結(jié)果顯示，Ktrans可以作為潛在的指標來預測和評價療效[26]。Yeo等[27]認為ΔKtrans=32%為截斷值對預測GR(療效好：完全緩解和接近完全緩解，根據(jù)腫瘤退化分級)有著100%的陽性預測率，是最好的預測值。新輔助放化療后，細胞的減少、纖維化及壞死導致了ADC值的增加。因此，新輔助治療療效好的患者比療效差的患者ADC值高。在放化療后直腸癌的再分期里，DWI的敏感性為62%～94%、特異性為74%～91%。

4 局部復發(fā)

由于新輔助療法和手術(shù)方法的進步，直腸癌復發(fā)率在近二十年來逐漸下降。盆腔復發(fā)大約發(fā)生在4%～8%的術(shù)后患者，且多發(fā)生在治療后3年內(nèi)。腫瘤大小、腫瘤體積減小速度、腫瘤退化等級、T分期或N分期都與腫瘤復發(fā)不相關(guān)，MR直腸筋膜系膜性質(zhì)(腫瘤外緣與鄰近MRF最短距離<2 mm為陽性)和MR壁外血管侵犯是術(shù)后腫瘤復發(fā)的危險因素[28]。復發(fā)直腸癌提高生存率的最佳治療方法就是手術(shù)切除實現(xiàn)切緣陰性。但術(shù)前評價切緣陰性具有挑戰(zhàn)性，因為直腸與周圍臟器之間的脂肪間隙在術(shù)后或放化療后消失或不完整，只有在鄰近組織看到解剖結(jié)構(gòu)破壞或腫瘤信號時才考慮局部浸潤。

盡管T2WI是直腸癌最初分期的主要序列，但對于復發(fā)的評價還不夠特異。在T2WI上，復發(fā)腫瘤與手術(shù)或放療后持續(xù)幾個月的炎癥或水腫無法區(qū)分。而DWI可以幫助診斷微小局部復發(fā)；盡管DWI可能增加假陽性率，但大多數(shù)的假陽性病例在隨訪中也發(fā)展為腫瘤再生長，DWI信號的改變可能要早于病理和內(nèi)鏡上的變化。區(qū)分治療相關(guān)變化與復發(fā)直腸癌最準確的是DCE-MRI：腫瘤組織的強化比治療后良性纖維化出現(xiàn)得更早、信號更高、更不均勻。除此之外，它可以很好地辨別出復發(fā)直腸癌的遠處轉(zhuǎn)移[29]。

綜上所述，MRI在直腸癌的分期、療效評價及評估復發(fā)等方面有著明顯的優(yōu)越性，尤其是MRI平掃序列結(jié)合功能性成像可以提高診斷直腸癌的準確性。但MRI對于區(qū)分T2期、T3早期直腸癌還未有重要的進展[2]，對N分期預測還存在困難，尤其對于直徑<5 mm的轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的診斷仍然是MRI對于直腸癌N分期的難點，多b值技術(shù)及MRS對于直腸癌各方面的評價還有待探索。

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(責任編輯：李 健)

The value of MRI technology in rectal cancer

LU Qianying, FU Kuang

Department of Magnetic Resonance Imaging, the Second Affiliated Hospital of Harbin Medical University, Harbin 150086, China

Magnetic resonance imaging (MRI) benefits from higher soft-tissue resolution, multiple position and multiple parameter， so it is the best imaging modality of choice for the evaluation of rectal cancer. This article reviewed the four dimensions: MRI technology, TNM staging, neoadjuvant chemoradiotherapy and tumor recurrence.

Rectal cancer; Magnetic resonance imaging; Staging

10.3969/j.issn.1006-5709.2016.09.001

盧倩穎，碩士研究生，研究方向：MRI在直腸癌中的應用。E-mail：ying_576928197@qq.com

付曠，博士后，主任醫(yī)師，E-mail：fukuang4858637@163.com

R735.3+7

A 文章編號：1006-5709(2016)09-0961-04

2016-04-15