張武昌，陳雪，3，李海波，3，趙麗，趙苑，董逸，肖天（1.中國(guó)科學(xué)院海洋研究所海洋生態(tài)和環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，山東　青島　266071；2.青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室，山東　青島　266071；3.中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京　100049）

海洋浮游微食物網(wǎng)對(duì)氮、磷營(yíng)養(yǎng)鹽的再生研究綜述

張武昌1，2，陳雪1，2，3，李海波1，2，3，趙麗1，2，趙苑1，2，董逸1，2，肖天1，2
（1.中國(guó)科學(xué)院海洋研究所海洋生態(tài)和環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，山東青島266071；2.青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室，山東青島266071；3.中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京100049）

海洋浮游微食物網(wǎng)包括病毒、細(xì)菌、聚球藻藍(lán)細(xì)菌、原綠球藻、微微型自養(yǎng)真核生物、微型浮游動(dòng)物（混合營(yíng)養(yǎng)和異養(yǎng)鞭毛蟲、纖毛蟲）等生物類群，其中病毒、細(xì)菌及微型浮游動(dòng)物等異養(yǎng)生物類群是海洋中氮、磷營(yíng)養(yǎng)鹽再生的重要貢獻(xiàn)者。海洋中細(xì)菌吸收還是釋放營(yíng)養(yǎng)鹽取決于細(xì)菌與底物中元素的比例，在多數(shù)海區(qū)，異養(yǎng)細(xì)菌都是吸收營(yíng)養(yǎng)鹽。病毒主要通過溶解宿主來釋放宿主細(xì)胞中的物質(zhì)，釋放的營(yíng)養(yǎng)元素的存在形態(tài)大多為有機(jī)物。微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生主要通過排泄來完成，目前在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)測(cè)定微型浮游動(dòng)物排泄率的研究比較少，進(jìn)行研究的主要困難有兩個(gè)：第一，微型浮游動(dòng)物的室內(nèi)培養(yǎng)較難；第二，測(cè)定微型浮游動(dòng)物的代謝率技術(shù)難度較高。根據(jù)已有研究結(jié)果，鞭毛蟲的單位體重排氮率為2.8~140 μg N（mg DW）-1h-1，最大排氮率為7.0×10-9~13.8×10-6μg NH4+N cell-1h-1，再生效率為0~100%；最大排磷率為3.8×10-9~6.6×10-7μg P cell-1h-1，再生效率為0~100%。鞭毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率和再生效率受鞭毛蟲自身的生長(zhǎng)階段和生活策略、餌料中元素比例及溫度的影響。纖毛蟲的單位體重排氮率為0.25~178 μg N（mg DW）-1h-1，最大排氮率為1.59×10-7~ 1.2×10-4μg NH4+N cell-1h-1；單位體重排磷率為13~363 μg P（mg DW）-1h-1，最大排磷率為0~1.3×10-5μg P cell-1h-1。影響纖毛蟲排泄率和再生速率的主要因素為纖毛蟲生長(zhǎng)階段和溫度。自然海區(qū)測(cè)定微型浮游生物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生的方法主要為同位素稀釋法，此外還可以根據(jù)其他資料推算微型浮游生物的營(yíng)養(yǎng)鹽再生速率及產(chǎn)生率以反映再生能力。多數(shù)野外實(shí)驗(yàn)結(jié)果證明微型浮游動(dòng)物是營(yíng)養(yǎng)鹽主要的再生者。

微食物網(wǎng)；微型浮游動(dòng)物；營(yíng)養(yǎng)鹽再生；排泄

海洋浮游微食物網(wǎng)包括病毒、細(xì)菌、聚球藻藍(lán)細(xì)菌、原綠球藻、微微型自養(yǎng)真核生物、微型浮游動(dòng)物（混合營(yíng)養(yǎng)和異養(yǎng)鞭毛蟲、纖毛蟲）等生物類群，除聚球藻藍(lán)細(xì)菌、原綠球藻和微微型自養(yǎng)真核生物外，其他類群都是異養(yǎng)生物。海洋中的氮、磷等營(yíng)養(yǎng)鹽隨生物地球化學(xué)循環(huán)在生物體和環(huán)境間循環(huán)。異養(yǎng)生物（含混合營(yíng)養(yǎng)生物）在生長(zhǎng)過程中會(huì)將溶解態(tài)營(yíng)養(yǎng)鹽釋放到海水中，這一過程即為營(yíng)養(yǎng)鹽再生（nutrient regeneration）。海洋浮游微食物網(wǎng)的營(yíng)養(yǎng)鹽再生過程主要是異養(yǎng)生物類群來完成，微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生主要通過排泄（excretion）來完成，細(xì)菌對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生也被稱為再礦化（remineralization） （Glibert et al，1982；Glibert，1982）。營(yíng)養(yǎng)鹽再生效率（R，regeneration efficiency）可以用來衡量生物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽再生的貢獻(xiàn)，即在一定時(shí)間段內(nèi)攝食者排出的營(yíng)養(yǎng)鹽（E）和攝入的營(yíng)養(yǎng)鹽（I）的比值（E/I×100%），或者是整個(gè)培養(yǎng)時(shí)間段內(nèi)排出的所有的營(yíng)養(yǎng)鹽和培養(yǎng)開始時(shí)顆粒態(tài)營(yíng)養(yǎng)鹽的比值（Goldman et al，1985b）。

目前國(guó)內(nèi)外在浮游微食物網(wǎng)對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生的研究還很少，本文對(duì)以往的研究進(jìn)行綜述，以期為此類研究提供借鑒。

1　異養(yǎng)細(xì)菌對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生

在微食物環(huán)概念（Azam et al，1983）提出之前，Johannes（1964 b）就發(fā)現(xiàn)海洋異養(yǎng)細(xì)菌能夠吸收無機(jī)磷營(yíng)養(yǎng)鹽。隨著微食物環(huán)概念的提出，人們逐漸意識(shí)到單細(xì)胞異養(yǎng)生物（細(xì)菌和原生動(dòng)物）也是大部分營(yíng)養(yǎng)鹽再生的貢獻(xiàn)者（Caron，1994）。

海洋中沒有被攝食消耗的有機(jī)碳被稱為碎屑（Fenchel et al，1977），海洋浮游細(xì)菌依靠分解海水中的碎屑進(jìn)行生長(zhǎng)和代謝，這些碎屑被稱為細(xì)菌的底物（substrate）。碎屑的化學(xué)組成變化很大，如大型海藻和海草的殘?bào)w是一類高分子量、結(jié)構(gòu)復(fù)雜的惰性碳化合物碎屑，而海洋浮游生物排出的單糖、氨基酸等則是極易被氧化的溶解性碎屑。在大洋中，細(xì)菌的主要底物是后者。傳統(tǒng)觀點(diǎn)認(rèn)為細(xì)菌利用這些溶解和顆粒碎屑物質(zhì)并向海水中釋放氮、磷元素。但是在20世紀(jì)80年代，很多研究表明這些異養(yǎng)浮游細(xì)菌可以吸收海水中的無機(jī)氮、磷營(yíng)養(yǎng)鹽，與浮游植物是競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系（Kirchman，1994；Wheeler et al，1986）。

Caron（1994）指出細(xì)菌是吸收還是釋放營(yíng)養(yǎng)鹽取決于細(xì)菌和底物的元素比例。當(dāng)?shù)孜锏腃∶N比例遠(yuǎn)高于細(xì)菌C∶N含量時(shí)，底物中氮營(yíng)養(yǎng)鹽缺乏，細(xì)菌就主要是吸收海水中的氮營(yíng)養(yǎng)鹽；反之細(xì)菌就主要向海水中釋放氮營(yíng)養(yǎng)鹽。例如，Goldman等（1987 a）利用不同CN（1.5∶1到10∶1）的底物喂養(yǎng)細(xì)菌研究氮元素的再生效率，細(xì)菌的C∶N比值為5∶1，當(dāng)?shù)孜锏腃∶N比值為10∶1時(shí)，底物中氮營(yíng)養(yǎng)鹽缺乏，細(xì)菌吸收海水中的氮營(yíng)養(yǎng)鹽，因此氮的再生效率（RN）為0%；當(dāng)?shù)孜锏腃∶N比值為1.5∶1時(shí)，細(xì)菌釋放氮營(yíng)養(yǎng)鹽，RN為86%。雖然至今仍不能確定浮游異養(yǎng)細(xì)菌的底物的化學(xué)組成，但是一般認(rèn)為海洋中碳水化合物是細(xì)菌生長(zhǎng)和代謝的主要底物，其C∶N可能大于10∶1；而細(xì)菌的核酸含量較高，N元素含量較高，在生長(zhǎng)率較高的時(shí)候，細(xì)菌的C∶N含量可低至4∶1。所以海洋中快速生長(zhǎng)的細(xì)菌主要吸收海水中的氮營(yíng)養(yǎng)鹽，不太可能是引起氮再生的主要生物類群。

在海洋中，細(xì)菌的底物中溶解有機(jī)碳?xì)w根結(jié)底來自浮游植物。由于底物中的C∶N比值是細(xì)菌是否吸收無機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽的因素，Kirchman（1994）提出假說：在寡營(yíng)養(yǎng)海區(qū)，浮游植物缺乏氮營(yíng)養(yǎng)鹽，形成的底物C∶N比值較高，因此，細(xì)菌會(huì)從海水中吸收更多無機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽；在近岸富營(yíng)養(yǎng)海區(qū)，浮游植物產(chǎn)生的底物C∶N比值較低，細(xì)菌能從底物中獲得足夠的氮營(yíng)養(yǎng)鹽，對(duì)海水中無機(jī)氮營(yíng)養(yǎng)鹽的吸收會(huì)較少。同理，在層化較好的水體中，真光層中營(yíng)養(yǎng)鹽較缺乏，浮游植物產(chǎn)生的底物C∶N比值較高，細(xì)菌會(huì)吸收海水中的無機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽；而在真光層以下，營(yíng)養(yǎng)鹽豐富，浮游植物產(chǎn)生的底物C∶N比值低，細(xì)菌很可能是營(yíng)養(yǎng)鹽的再生者（Caron，1994）。

此后的研究在以上假說的基礎(chǔ)上進(jìn)行了細(xì)化研究，在近岸河口等富營(yíng)養(yǎng)海區(qū)也發(fā)現(xiàn)異養(yǎng)細(xì)菌吸收營(yíng)養(yǎng)鹽，不過是有機(jī)形態(tài)的營(yíng)養(yǎng)鹽（王秋璐等，2010；白潔等，2005）。因此目前普遍認(rèn)為異養(yǎng)細(xì)菌在多數(shù)海區(qū)都吸收營(yíng)養(yǎng)鹽，海洋浮游原生動(dòng)物才是營(yíng)養(yǎng)鹽再生的主要貢獻(xiàn)者。

2　病毒對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生

海洋浮游病毒會(huì)導(dǎo)致浮游細(xì)菌和浮游植物死亡，在有些情況下病毒導(dǎo)致的死亡率甚至?xí)笥诒粩z食導(dǎo)致的死亡率。病毒感染宿主，導(dǎo)致宿主溶解，宿主細(xì)胞中的物質(zhì)釋放到周圍海水中，營(yíng)養(yǎng)元素的存在形態(tài)大多為有機(jī)物的形態(tài)，這一點(diǎn)不同于浮游動(dòng)物排泄的營(yíng)養(yǎng)鹽，因此這一過程又被稱為再活化（remobilization） （Wilhelm et al，2000）。

到目前為止，直接測(cè)量病毒對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再活化是非常困難的。在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)，研究在病毒和宿主培養(yǎng)體系中用放射性標(biāo)記法研究病毒感染對(duì)營(yíng)養(yǎng)元素的釋放，發(fā)現(xiàn)病毒感染單胞藻 Aureococcus anophagefferens后，在培養(yǎng)體系中沒有發(fā)現(xiàn)溶解態(tài)的有機(jī)氮營(yíng)養(yǎng)鹽，可能說明釋放的有機(jī)氮營(yíng)養(yǎng)鹽很快被細(xì)菌分解利用（Gobler et al，1997）。

因?yàn)橹苯訙y(cè)定比較困難，間接估計(jì)病毒對(duì)營(yíng)養(yǎng)元素再活化是另一種選擇。間接估計(jì)的方法估計(jì)病毒通過溶解細(xì)菌釋放到水體中的營(yíng)養(yǎng)鹽，需要的參數(shù)包括病毒的周轉(zhuǎn)率和裂解量、細(xì)菌的死亡率和生長(zhǎng)率、細(xì)菌的元素含量等。利用這種方法，Wilhelm等（2000）估計(jì)墨西哥灣病毒對(duì)氮營(yíng)養(yǎng)鹽的再活化速率為0.02~1.0μgL-1d-1，佐治亞海峽病毒對(duì)氮、磷和鐵營(yíng)養(yǎng)鹽的再活化速率分別為0.25~1.98 μg L-1d-1，0.02~0.18 μg L-1d-1和0.05~0.17 μg L-1d-1。

除了病毒殺死細(xì)菌釋放營(yíng)養(yǎng)鹽外，病毒自身死亡導(dǎo)致的營(yíng)養(yǎng)鹽釋放正在引起關(guān)注（Thomas et al，1999；Jover et al，2014）。在自然條件下，病毒衰亡會(huì)釋放其體內(nèi)的營(yíng)養(yǎng)元素。病毒顆粒與其宿主相比，磷元素的含量較高，因此，與氮元素相比，病毒衰亡對(duì)海洋磷循環(huán)的重要性要更大（Jover et al，2014）。

3　微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生

在測(cè)定微型浮游動(dòng)物的排泄率的研究開展之前，Johannes（1964a） 就以磷循環(huán)為例首次指出研究微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生的重要性。浮游動(dòng)物代謝釋放的營(yíng)養(yǎng)鹽是海洋浮游植物生長(zhǎng)所需營(yíng)養(yǎng)鹽的重要來源。Johannes（1964a）用等體重代謝時(shí)間（Body-weightEquivalentExcretionTime，BEET），即動(dòng)物排出等同于自身體內(nèi)所含營(yíng)養(yǎng)鹽總量的營(yíng)養(yǎng)鹽所需的時(shí)間，來衡量不同粒級(jí)的生物的代謝率的快慢。根據(jù)當(dāng)時(shí)已有的資料，確立了幾種浮游動(dòng)物排泄磷的BEET與動(dòng)物體重的關(guān)系。動(dòng)物的體重越小，單位體重的代謝率越高，BEET越短。根據(jù)這些數(shù)據(jù)的關(guān)系，推論出體重為2.5×10-7μg dry wt（體積為1 μ3）的鞭毛蟲，其BEET為2 min。微型浮游動(dòng)物在浮游動(dòng)物生物量中占的比例比中型浮游動(dòng)物大，因此微型浮游動(dòng)物的代謝對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生的作用比中型浮游動(dòng)物大。

目前對(duì)微型浮游動(dòng)物的營(yíng)養(yǎng)鹽再生研究主要集中在兩個(gè)方面：針對(duì)微型浮游動(dòng)物的某一種類，研究其對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的排泄率（excretion rates）；針對(duì)某一海區(qū)的所有微型浮游動(dòng)物，研究其對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生速率（regeneration rates）。

3.1實(shí)驗(yàn)室內(nèi)測(cè)定微型浮游動(dòng)物的排泄率

測(cè)定微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的排泄率主要在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)進(jìn)行，此類研究比較少（表1，表2）。目前進(jìn)行研究的主要困難有兩個(gè)。第一，微型浮游動(dòng)物的室內(nèi)培養(yǎng)較難。第二，測(cè)定微型浮游動(dòng)物的代謝率技術(shù)難度較高。由于微型浮游動(dòng)物個(gè)體微小，雖然單位體重的代謝率較高，但個(gè)體的代謝率卻很小，要克服單個(gè)個(gè)體代謝率低的困難，就要加長(zhǎng)培養(yǎng)時(shí)間（例如Goldman等（1985 b）培養(yǎng)7 d），為了在培養(yǎng)時(shí)間內(nèi)使動(dòng)物保持好的狀態(tài)，就要投喂浮游植物、細(xì)菌等作為餌料，這時(shí)就產(chǎn)生了餌料吸收浮游動(dòng)物釋放的營(yíng)養(yǎng)鹽的問題。目前主要有兩種方法消除投喂餌料對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的影響：第一種培養(yǎng)在持續(xù)黑暗的條件下進(jìn)行，從而避免餌料浮游植物在培養(yǎng)過程中吸收營(yíng)養(yǎng)鹽；第二種方法是設(shè)立對(duì)照組，估計(jì)餌料對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的吸收率。除此之外，Eccleston-Parry等（1995）用細(xì)菌為餌料測(cè)定鞭毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽再生作用時(shí)，用細(xì)菌抑制劑阻止細(xì)菌生長(zhǎng)，以消除細(xì)菌對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的影響。

表1　實(shí)驗(yàn)室內(nèi)測(cè)定海洋鞭毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率

異養(yǎng)原生動(dòng)物排泄物中，NH4+和PO4-是營(yíng)養(yǎng)鹽的主要存在形式，還有溶解有機(jī)氮（DON）和溶解有機(jī)磷（DOP），其中溶解有機(jī)氮主要有氨基酸、多肽、尿素、尿酸、次黃嘌呤、二氫尿嘧啶、腺嘌呤、鳥嘌呤等。這些溶解有機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽也很重要，但是其絕對(duì)量比無機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽要小，例如尿素在穩(wěn)定生長(zhǎng)期開始排放，大約占總排放量的15%（Goldman et al，1985b），Bidigare（1983）的研究結(jié)果表明氨基酸只占總氮排放的10%~15%，Andersson等（1985）和Goldman等（1985b）在其研究中則發(fā)現(xiàn)氨基酸占比更少，只有0.02%。由于和無機(jī)磷酸鹽（等）是原生動(dòng)物排泄的主要形式，本文僅介紹和無機(jī)磷酸鹽（等）的排泄率。

3.1.1鞭毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率

表2　實(shí)驗(yàn)室內(nèi)測(cè)定海洋纖毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率

Goldman等（1985b）在將浮游植物、細(xì)菌單獨(dú)培養(yǎng)時(shí)和兩者混合培養(yǎng)時(shí)，培養(yǎng)液中非常少；當(dāng)培養(yǎng)液中加入以浮游植物、細(xì)菌為餌料的異養(yǎng)鞭毛蟲Paraphysomonas imperforata時(shí)，培養(yǎng)液中的含量很高，這說明鞭毛蟲是再生的主要貢獻(xiàn)者，細(xì)菌的貢獻(xiàn)可以忽略。

到目前為止，已經(jīng)測(cè)定9種鞭毛蟲的排氮率，9種鞭毛蟲的排磷率。根據(jù)這些研究，鞭毛蟲的單位體重排氮率為2.8~40 μg N（mg DW）-1h-1，最大排氮率為7.0×10-9~13.8×10-6μgN cell-1h-1，再生效率為0~100%。最大排磷率為3.8×10-9~6.6× 10-7μg P cell-1h-1，再生效率為0~100%（表1）。

鞭毛蟲的排氨率和再生效率在培養(yǎng)的不同時(shí)期不同。在餌料的生長(zhǎng)不受營(yíng)養(yǎng)鹽限制的條件下，鞭毛蟲P.imperforata的排氨率在指數(shù)生長(zhǎng)期最高，在進(jìn)入穩(wěn)定生長(zhǎng)期后明顯變??；再生效率在指數(shù)生長(zhǎng)期最低（15%~30%），當(dāng)餌料生物受到氮限制時(shí)，鞭毛蟲的氮再生效率降為8% （Goldman et al，1985b）。

鞭毛蟲P.imperforata在攝食浮游植物時(shí)，浮游植物的N∶P含量對(duì)鞭毛蟲進(jìn)行氮再生和磷再生有影響。餌料中氮缺乏越嚴(yán)重，鞭毛蟲再生的滯后期越長(zhǎng)，甚至到穩(wěn)定生長(zhǎng)期才有再生；在餌料中磷缺乏的情況下，的排出在指數(shù)生長(zhǎng)期即開始，直到穩(wěn)定生長(zhǎng)期后還有排出。當(dāng)餌料中缺乏氮時(shí)，鞭毛蟲在整個(gè)生長(zhǎng)周期中都有磷的排泄，且排泄速度大體相同；當(dāng)餌料中缺乏磷時(shí)，磷的排泄在鞭毛蟲的任何生長(zhǎng)期都沒有發(fā)生（Goldman et al，1987）。

Eccleston-Parry等（1995）發(fā)現(xiàn)除了餌料中N: P之外，不同生活策略的鞭毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽再生效率不同。以4種鞭毛蟲P.imperforata、Bodo designs、Jakobalibera和Stephanoecadiplocostata為例，前兩者是高生長(zhǎng)率（分別為0.2和0.14 h-1）的鞭毛蟲，后兩者為低生長(zhǎng)率的鞭毛蟲（分別為0.029和0.026 h-1）。這4種鞭毛蟲對(duì)氮的再生效率相差不大（46%~69%），但是對(duì)磷的再生效率有明顯差異，高生長(zhǎng)率鞭毛蟲為63%~85%，而低生長(zhǎng)率鞭毛蟲為33~35%。

大多數(shù)實(shí)驗(yàn)研究的溫度都比較溫和，處于15℃~ 25℃的范圍。Sherr等（1983）的實(shí)驗(yàn)溫度為3℃~ 30℃，研究發(fā)現(xiàn)鞭毛蟲Monas sp.在18~23.5℃的排氨率較低，而在低溫和高溫時(shí)排氨率明顯提高。這種變化可能是鞭毛蟲在低溫和高溫處于生理不適應(yīng)狀態(tài)造成的。從南極海域分離的P.imperforata在0~10℃的溫度范圍內(nèi)生長(zhǎng)率隨溫度升高而明顯升高，但是溫度的變化對(duì)氮和磷的再生沒有明顯影響（Rose et al，2008）。

3.1.2纖毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率

表2列舉了幾種纖毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率，其中真正屬于浮游類群的只有 Codonella、Colpidium、Stokesia、Strombidium和Tintinnopsis，因?yàn)楦∮晤惾禾伲?也列出了一些底棲類群的數(shù)據(jù)以供比較。這些研究表明纖毛蟲單位體重排氮率為0.25~ 178 μg N（mg DW）-1h-1，最大排氮率為1.59×10-7~ 1.2×10-4μg NH4+N cell-1h-1；單位體重排磷率為13~363 μg P（mg DW）-1h-1，最大排磷率為0~ 1.3×10-5μg P cell-1h-1。

纖毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率和再生效率在培養(yǎng)的不同時(shí)期不同。排氨率在指數(shù)生長(zhǎng)期一般比較高，F(xiàn)errier-Pages等（1994） 用活的細(xì)菌喂養(yǎng)無殼纖毛蟲（Strombidiumsulcatum）時(shí)，排氨率在指數(shù)生長(zhǎng)期一直保持高值，進(jìn)入穩(wěn)定生長(zhǎng)期時(shí)迅速降低。再生效率在指數(shù)生長(zhǎng)前期一直較低（<30%），在指數(shù)生長(zhǎng)期后期開始升高（>100%），穩(wěn)定生長(zhǎng)期保持高值（30%~100%） （Ferrier-Pages et al，1994）。Allali等（1994）用同種無殼纖毛蟲研究了纖毛蟲的排磷率，在培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)剛開始的停滯期排磷率最高（13±12×10-6μg P cell-1h-1），隨后降低，到穩(wěn)定生長(zhǎng)后期為0 μg P cell-1h-1。

溫度對(duì)纖毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率有一定影響。Verity（1985） 研究了兩種近岸砂殼纖毛蟲（Tintinnopsis acuminata，T.vasculum）的排氮率，發(fā)現(xiàn)這兩種砂殼纖毛蟲的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率隨溫度升高而升高，T.acuminata的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率在15℃時(shí)為0.05 h-1，溫度為25℃時(shí)上升至0.12~0.14 h-1；T. vasculum的營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率在5℃時(shí)為0.01~0.02 h-l，溫度為15℃時(shí)上升為0.05~0.06 h-1。

3.1.3最大營(yíng)養(yǎng)鹽排泄率和干重的關(guān)系

Dolan（1997）根據(jù)當(dāng)時(shí)已有的實(shí)驗(yàn)室內(nèi)測(cè)定的原生動(dòng)物排泄率資料，用氮和磷的最大排泄率（Excr，μg cell-1h-1）和干重（DW，mg cell-1）進(jìn)行回歸，得出兩者的關(guān)系：

Log Excr N=-1.388+0.622 log DW

（n=15，r=0.899）

Log Excr P=-2.101+0.570 log DW

（n=12，r=0.847）

根據(jù)上述等式，原生動(dòng)物最大的單位體重排磷率高于通過后生動(dòng)物“體長(zhǎng)-排泄率”關(guān)系外推得出的數(shù)值（Ikeda et al，1982；Wen et al，1994；Hargrave et al，1968；Mullin et al，1975），而最大的單位體重排氮率接近通過后生動(dòng)物“體長(zhǎng)-排泄率”關(guān)系外推得出的數(shù)值（Ikeda et al，1982；Verity，1985； Vidal et al，1982； Mullin et al，1975），表明原生動(dòng)物對(duì)磷再生的作用可能高于對(duì)于氮再生的作用。

3.2自然海區(qū)測(cè)定微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生

在自然海區(qū)進(jìn)行的研究，多以粒徑級(jí)劃分生物類群，通常很難將細(xì)菌、浮游植物和浮游動(dòng)物嚴(yán)格劃分出來。本節(jié)討論的研究對(duì)象微型浮游生物中的主要類群為微型浮游動(dòng)物，因此這些研究結(jié)果主要反映了微型浮游動(dòng)物的營(yíng)養(yǎng)鹽再生能力。

3.2.1測(cè)定微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生的方法

同位素稀釋法是測(cè)定微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生速率的方法之一，這種方法最初用于土壤生境的研究中，Alexander（1970）將這種方法用于湖泊研究中，隨后，Harrison（1978），Caperon等（1979），Glibert（1982），Paasche等（1982）將這種方法用于海洋中。

同位素稀釋法的原理如下：海水中的微型浮游動(dòng)物吸收氮營(yíng)養(yǎng)鹽，同時(shí)也在排放出氮營(yíng)養(yǎng)鹽，如果在海水中加入15N同位素標(biāo)記的氮營(yíng)養(yǎng)鹽進(jìn)行培養(yǎng)，在培養(yǎng)過程中，假設(shè)浮游生物對(duì)15N和14N的吸收沒有差別，即對(duì)海水中15N和14N按照海水中的原子比例進(jìn)行吸收，而吸收的15N并沒有排出到海水中，因此海水中氮營(yíng)養(yǎng)鹽的15N所占的比例會(huì)變小。通過測(cè)量海水中氮營(yíng)養(yǎng)鹽15N和14N的原子比例的變化（一般是變小，這種方法也因此被稱為同位素稀釋法（isotope dilution technique） Caperon et al，1979），就可以估計(jì)氮營(yíng)養(yǎng)鹽的吸收速率和再生效率（Glibert et al，1982）。用同位素稀釋法也可以同時(shí)得出浮游動(dòng)物對(duì)氨、尿素等氮營(yíng)養(yǎng)鹽的吸收速率和再生速率（μg atoms L-1h-1），Caperon等（1979）給出了計(jì)算公式，Glibert等（1982）和Laws（1984）對(duì)這個(gè)方法的理論和操作進(jìn)行了完善。此方法也可以用于磷再生速率的測(cè)定，Harrison（1983）利用33P同位素稀釋技術(shù)計(jì)算了磷的再生速率。

除了直接測(cè)定外，也可以根據(jù)其他參數(shù)推算微型浮游動(dòng)物的營(yíng)養(yǎng)鹽再生速率。Sorokin（1985）根據(jù)微型浮游動(dòng)物生物量、呼吸率和P∶C（1.4%）來估計(jì)磷的再生速率。Sorokin（2002）和Sorokin等（2008）則是利用環(huán)境中磷濃度的變化率和吸收率計(jì)算磷再生速率。此外，Caron等（1988）根據(jù)C和N的代謝模型，用微型浮游動(dòng)物的攝食率來估計(jì)其營(yíng)養(yǎng)鹽產(chǎn)生率，以此來反映其對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生能力。Landry（1993）對(duì)這個(gè)模型進(jìn)行了改進(jìn)：

EN=（AEN×IC×N:CPP）-（IC×GGEC×N:CMZ）

其中：EN是N排泄率（μg N L-1d-1），AEN是微型浮游動(dòng)物對(duì)N的同化效率，IC是微型浮游動(dòng)物對(duì)C的攝食率，N∶CPP和N∶CMZ分別是餌料浮游植物和微型浮游動(dòng)物體內(nèi)N和C的比值，GGEC是微型浮游動(dòng)物攝食碳的毛生長(zhǎng)率。Lehrter等（1999），曾祥波等（2007）使用這個(gè)方法估計(jì)微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的產(chǎn)生率。

3.2.2自然海區(qū)微型浮游生物對(duì)NH4+的再生

多數(shù)野外實(shí)驗(yàn)結(jié)果驗(yàn)證了Johannes（1964a）提出的微型浮游動(dòng)物是營(yíng)養(yǎng)鹽主要的再生者的假說（表3）。在加利福尼亞沿岸，大于90%的再生的NH4+來自微型浮游生物 （粒級(jí)小于 183 μm）（Harrison，1978）。在夏威夷卡內(nèi)奧赫灣（Kaneohe Bay），微型浮游動(dòng)物排泄的NH4+是大型浮游動(dòng)物的30~40倍，主要的排泄者粒級(jí)小于 35 μm （Caperon et al，1979）。在上升流區(qū)，大于95%的NH4+再生是由粒級(jí)小于15 μm的浮游生物貢獻(xiàn)的（Probyn，1987）。在英吉利海峽，粒級(jí)為1~15 μm的生物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生速率全年都大于粒級(jí)為15~ 200 μm和粒級(jí)小于1 μm的生物（Le Corre et al，1996）。在挪威奧斯陸峽灣，粒級(jí)為45~200 μm的微型浮游生物是最主要的營(yíng)養(yǎng)鹽再生者（Paasche et al，1982）。例如在切薩皮克灣（Glibert et al，1992），粒級(jí)小于10 μm的生物對(duì)NH4+的再生速率遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于粒級(jí)超過200 μm的生物。在密西西比河羽流區(qū)也出現(xiàn)類似的情況（Jochem et al，2004）。

表3　自然海區(qū)微型浮游生物對(duì)NH4+的再生速率

表4　自然海區(qū)微型浮游生物對(duì)磷的再生速率 (μg P L-1d-1)

在添加不同豐度（最大豐度20 L-1）橈足類的實(shí)驗(yàn)中，再生速率在橈足類豐度達(dá)到一定數(shù)值時(shí)達(dá)到最大，然后隨著添加橈足類豐度的增加而降低（Glibert et al，1992）。這些現(xiàn)象說明，浮游動(dòng)物各個(gè)營(yíng)養(yǎng)級(jí)之間的攝食作用對(duì)的再生有影響。

3.2.3自然海區(qū)微型浮游動(dòng)物對(duì)尿素的再生

微型浮游動(dòng)物對(duì)尿素的再生可以用15N同位素稀釋法進(jìn)行測(cè)定（Slawyk et al，1990）。在切薩皮克灣，尿素的再生速率為0.42~2.58 μg N L-1h-1，尿素的再生速率一直大于吸收速率（Lomas et al，2002）。在英吉利海峽，粒級(jí)小于200 μm的浮游生物對(duì)尿素的再生速率為0.6~20.6 nmol N L-1h-1，nano級(jí)和micro-級(jí)浮游生物再生尿素分別為51% 和36%，pico級(jí)的再生尿素很低，只在4月和10月才能測(cè)到；再生速率在冬季最低，夏季最高；再生和吸收速率的比值在不同的季節(jié)和水層都接近1，說明異養(yǎng)生物再生的尿素幾乎完全被浮游植物吸收；在周年內(nèi)，再生尿素占再生氮（和尿素）的33%（L’Helguen et al，2005）。

3.2.4自然海區(qū)微型浮游動(dòng)物對(duì)磷的再生

目前在自然海區(qū)進(jìn)行微型浮游動(dòng)物對(duì)磷的代謝的研究較少，多數(shù)研究?jī)?nèi)容是微型浮游生物對(duì)磷的吸收速率（Sorokin,1985;Sorokin et al,1996）。磷的再生速率變化范圍很大（0.02~2100 μg P L-1d-1），富營(yíng)養(yǎng)化程度越高，再生速率越高（表4）。再生速率和吸收速率的比值為0.1~1.4，總體來說再生和被吸收保持平衡（Sorokin et al，2008）。

4　總結(jié)

目前，科學(xué)界普遍認(rèn)為海洋浮游微食物網(wǎng)在海洋水體營(yíng)養(yǎng)鹽的再生中起到重要作用，其中主要的貢獻(xiàn)者為異養(yǎng)生物類群（異養(yǎng)細(xì)菌，病毒，微型浮游動(dòng)物等）。海洋中細(xì)菌吸收還是釋放營(yíng)養(yǎng)鹽取決于細(xì)菌與底物中元素的比例，在多數(shù)海區(qū)，異養(yǎng)細(xì)菌都是吸收營(yíng)養(yǎng)鹽。病毒主要通過溶解宿主來釋放宿主細(xì)胞中的物質(zhì)，釋放的營(yíng)養(yǎng)元素的存在形態(tài)大多為有機(jī)物。微型浮游動(dòng)物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生主要通過排泄來完成，但是微型浮游動(dòng)物的營(yíng)養(yǎng)鹽再生速率測(cè)定還較少，主要是因?yàn)榧夹g(shù)難度較大。微型浮游動(dòng)物自身的生長(zhǎng)階段和生活策略、餌料中元素比例及溫度等環(huán)境因子是影響微型浮游動(dòng)物排泄率和再生速率的主要因素。自然海區(qū)測(cè)定微型浮游生物對(duì)營(yíng)養(yǎng)鹽的再生的方法主要為同位素稀釋法，還可以根據(jù)其他資料推算微型浮游生物的排泄率。多數(shù)野外實(shí)驗(yàn)結(jié)果證明微型浮游動(dòng)物是營(yíng)養(yǎng)鹽主要的再生者。我國(guó)的微型浮游動(dòng)物生態(tài)學(xué)研究才剛剛起步，只在臺(tái)灣海峽估計(jì)了營(yíng)養(yǎng)鹽的再生（曾祥波等，2007）。

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（本文編輯：袁澤軼）

Review of nutrient(nitrogen and phosphorus)regeneration in the marine pelagic microbial food web

ZHANG Wu-chang1,2,CHEN Xue1,2,3,LI Hai-bo1,2,3,ZHAO Li1,2,ZHAO Yuan1,2,DONG Yi1,2,XIAO Tian1,2
(1.Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences,Institute of Oceanology,Chinese Academy of Sciences,Qingdao 266071, China;2.Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science,Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao266071,China;2.University of Chinese Academyof Sciences,Beijing 100049,China)

Marine planktonic microbial food web mainly includes viruses,bacteria,Synechococcus,Prochlorococcus, picoeukaryotes and microzooplankton(heterotrophic and pigmented nanoflagellates and ciliates).The heterotrophic taxonomic groups(including viruses,bacteria and microzooplankton)play an important role in nitrogen and phosphorus regeneration.In the sea,whether bacteria absorb or release nutrients depends on the element ratio of C:N or C:P in substrates.Most results indicate that heterotrophic bacteria absorb nutrients in the most area.Virus releases the nutrient elements mainly by dissolving the host cells.Excretion was the primary way for microzooplankton to regenerate the nutrients. However,only a few studies measuring the excretion rate of microzooplankton have been carried out in the laboratory due to the difficulties in(1)cultivation of marine microzooplankton in the lab,and(2)the determination of the microzooplanktonmetabolic rates.According to the previous research,the weight-specific nitrogen regeneration of nanoflagellates ranged from 2.8 to 140 μg N(mg DW)-1h-1.The maximum nitrogen excretion ranged from 7.0×10-9to 13.8×10-6μg NH4+N cell-1h-1.The rangeofregenerationrateswas0~100%.The maximumphosphorusexcretion ranged from3.8×10-9to6.6×10-7μgPcell-1h-1.The range of regeneration rates was 0~100%.The excretion rate and regeneration rate were influenced by growth phase and living strategy of nanoflagellates,the ratio of the elements in the prey and temperature,etc.In the case of ciliates,the weightspecific nitrogen regeneration ranged from 0.25 to 178 μg N(mg DW)-1h-1.The maximum nitrogen excretion ranged from 1.59×10-7to 1.2×10-4μg NH4+N cell-1h-1.The weight-specific phosphorus regeneration of ciliates ranged from 13 to 363 μg P(mg DW)-1h-1.The maximum phosphorus excretion ranged from 0 to 1.3×10-5μg P cell-1h-1.The main factors affecting the exretion and regeneration rate were the growth phase of ciliates and temperature,etc.Isotope dilution method was used to determine the nutrients regeneration rates of microzooplankton in situ.Most field test results supported the hypothesis that microzooplankton was the main nutrient regenerator.

microbial food web;microzooplankton;nutrient regeneration;excretion

張武昌（1973-），男，博士，研究員，主要從事海洋微型浮游生物研究。電子郵箱：wuchangzhang@163.com。

Q179

A

1001-6932（2016）03-0241-11

10.11840/j.issn.1001-6392.2016.03.001

2015-07-07；

2015-09-15

中國(guó)科學(xué)院戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項(xiàng)（XDA11030202.2）；973項(xiàng)目（2014CB441504）。