鄭澤純，李小毛

·論著·

低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌分型歸屬探討

鄭澤純，李小毛

目的：探討低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌分型歸屬問(wèn)題。方法：收集2000年1月1日—2010年12月31日廣東省婦幼安康工程子宮內(nèi)膜癌防治項(xiàng)目醫(yī)院高分化和中分化子宮內(nèi)膜樣腺癌（grade 1 and grade 2 endometrioid endometrial carcinoma，G1EEC/G2EEC）4 026例，低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌（grade 3 endometrioid endometrial carcinoma，G3EEC）619例，子宮漿液性腺癌（uterine serous carcinoma，USC）和透明細(xì)胞癌（clear cell carcinoma，CCC）166例，進(jìn)行回顧性分析，比較3組患者的臨床病理特征和預(yù)后，探討G3EEC分型歸屬問(wèn)題。結(jié)果：①G3EEC組與USC+CCC組的超重/肥胖（40.6％vs.37.7％，P=0.625）以及未產(chǎn)的比例（4.2％vs.2.5％，P=0.323）相比較差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，且低于G1EEC/ G2EEC組；G3EEC組與USC+CCC組的絕經(jīng)患者（64.1％vs.70.5％，P=0.127）、首發(fā)癥狀為腹痛和腹脹（4.7％vs.6.0％，P= 0.481）以及手術(shù)病理分期為晚期患者的比例（32.8％vs.31.3％，P=0.720）相比較差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，且高于G1EEC/ G2EEC組。②G3EEC組與USC+CCC組腫瘤局限于宮腔下部（14.1％vs.18.1％，P=0.279）、深肌層浸潤(rùn)（43.6％vs.39.8％，P=0.372）、淋巴血管間隙受累（9.4％vs.11.4％，P=0.425）、宮頸間質(zhì)侵犯的比例（23.6％vs.21.7％，P=0.607）以及盆腔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率（24.7％vs.24.3％，P=0.927）相比較差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，且高于G1EEC/G2EEC組。③G3EEC組與USC+CCC組的生存時(shí)間和無(wú)進(jìn)展生存時(shí)間比較差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P分別為0.544和0.939）。Cox回歸分析顯示，G3EEC組的生存時(shí)間（HR=4.147，95％CI：2.573～6.683，P＜0.001）和無(wú)進(jìn)展生存時(shí)間（HR=3.365，95％CI：2.300～4.923，P＜0.001）低于G1EEC/G2EEC組。結(jié)論：G3EEC與USC及CCC有相似的臨床病理特征及預(yù)后，而不同于G1EEC/G2EEC，低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌歸為Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌更為合理。

子宮內(nèi)膜腫瘤；癌；組織學(xué)；臨床病理學(xué)；預(yù)后；回顧性研究

【Abstract】Objective：To determine whether grade 3 endometrioid endometrial carcinoma（G3EEC）could be more akin to typeⅠorⅡcancer.Methods：Between January 2000 and December 2010，4 811 patients were extracted from the collaboration hospitals in the center for endometrial cancer control and presentation in Guangdong，China.We performed a retrospective study of clinicopathological parameters and survival data in three different populations including grade 1 and grade 2 endometrioid endometrial carcinoma（G1EEC/G2EEC，n=4 026），G3EEC（n=619），uterine serous carcinoma and clear cell carcinoma（USC/CC，n=166）.Results：In G3EEC group and USC+CCC group，propotion of obese and fatty women（40.6％vs.37.7％，P=0.625），propotion of nulparity（4.2％vs.2.5％，P=0.323），percentage of menopause（64.1％vs.70.5％，P=0.127），percentage of abodominal symptoms（4.7％vs.6.0％，P=0.481），percentage of advanced surgical stage（32.8％vs.31.3％，P=0.72）were assembled，and there was a significant difference while compared to G1EEC/G2EEC.G3EECs shared similar pathological features including percentage of lower uterine segment involvement（14.1％vs.18.1％，P=0.279），deep myometrial invasion （43.6％vs.39.8％，P=0.372），invasion of lymph-vascular spaces（9.4％vs.11.4％，P=0.425），incidence rates of cervical stromal invasion（23.6％vs.21.7％，P=0.607）and lymph node metastasis incidence（24.7％vs.24.3％，P=0.927），higher than G1EEC/ G2EECs.There was no significant difference in overall survival（P=0.544）and progress free survival（P=0.939）for G3EECs and USCs/CCCs.Using a Cox regression analysis，G3EECs had a significantly decreased overall survival and progress free survival compared to G1EEC/G2EECs ［HR=4.147，95％CI（2.573-6.683），P＜0.001；HR=3.365，95％CI（2.300-4.923），P＜0.001］.Conclusions：According to clinicopathologic features and outcome，G3EEC may be better characterized as typeⅡendometrial cancer.

【Keywords】Endometrial neoplasms；Carcinoma；Histology；Pathology，clinical；Prognosis；Retrospective studies

（J Int Obstet Gynecol，2016，43：442-445）

子宮內(nèi)膜癌是女性生殖器官最常見(jiàn)的惡性腫瘤之一［1］。子宮內(nèi)膜癌根據(jù)臨床病理特征與預(yù)后的不同分為Ⅰ型和Ⅱ型［2-3］。低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌（grade 3 endometrioid endometrial carcinoma，G3EEC）是高危型子宮內(nèi)膜癌，約占子宮內(nèi)膜癌的15％，占子宮內(nèi)膜癌相關(guān)死亡的27％，以往一直認(rèn)為其歸類(lèi)于Ⅰ型子宮內(nèi)膜癌，但近年來(lái)有學(xué)者提出不同看法［4-5］。本研究收集并回顧性分析了廣東省婦幼安康工程子宮內(nèi)膜癌防治項(xiàng)目醫(yī)院的臨床資料，旨在從臨床病理特征和預(yù)后對(duì)高分化和中分化子宮內(nèi)膜樣腺癌（grade 1 and grade 2 endometrioid endometrial carcinoma，G1EEC/G2EEC）、G3EEC、子宮漿液性腺癌（uterine serous carcinoma，USC）和透明細(xì)胞癌（clear cell carcinoma，CCC）進(jìn)行比較，探討G3EEC分型歸屬問(wèn)題。

1　資料與方法

1.1臨床資料收集2000年1月1日—2010年12月31日廣東省婦幼安康工程子宮內(nèi)膜癌防治項(xiàng)目醫(yī)院經(jīng)手術(shù)病理確診且有隨訪(fǎng)資料的G1EEC/G2EEC患者4 026例，G3EEC患者619例，USC+CCC患者166例。組織學(xué)類(lèi)型和組織學(xué)分級(jí)的診斷采用2003年世界衛(wèi)生組織（WHO）/國(guó)際婦科病理協(xié)會(huì)（ISGP）標(biāo)準(zhǔn)。術(shù)前采用1971年國(guó)際婦產(chǎn)科聯(lián)盟（FIGO）頒布的臨床分期，術(shù)后采用2009年FIGO推薦的子宮內(nèi)膜癌手術(shù)病理分期。記錄患者的年齡、體質(zhì)量指數(shù)（body-mass index，BMI）、月經(jīng)史、婚育史、首發(fā)癥狀、術(shù)后病理及隨訪(fǎng)情況。根據(jù)2006年《中國(guó)成人超重和肥胖癥預(yù)防控制指南》，以24 kg/m2≤BMI＜28 kg/m2為超重，以BMI≥28 kg/m2為肥胖。

1.2隨訪(fǎng)全部患者均由專(zhuān)人進(jìn)行隨訪(fǎng)，采用電話(huà)隨訪(fǎng)、信件隨訪(fǎng)及門(mén)診隨訪(fǎng)等方式。隨訪(fǎng)截止時(shí)間為2012年12月31日。全部病例中位隨訪(fǎng)時(shí)間為56個(gè)月，G1EEC/G2EEC組426例失訪(fǎng)，隨訪(fǎng)率89.4％；G3EEC組69例失訪(fǎng)，隨訪(fǎng)率88.9％；USC+CCC組中26例失訪(fǎng)，隨訪(fǎng)率84.3％。

1.3統(tǒng)計(jì)學(xué)方法采用SPSS16.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。定性資料用例數(shù)（百分比）表示，組間比較采用卡方檢驗(yàn)或Fisher精確概率法。生存率用Kaplan-Meier法計(jì)算，與生存相關(guān)的單因素分析采用Log-rank檢驗(yàn)，多因素分析采用Cox回歸分析。P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2　結(jié)果

2.1臨床特點(diǎn)G3EEC組超重/肥胖以及未產(chǎn)的比例低于G1EEC/G2EEC組，絕經(jīng)患者、首發(fā)癥狀為腹痛或腹脹以及手術(shù)病理分期為晚期的比例高于G1EEC/G2EEC組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＜0.05），各項(xiàng)與USC+CCC組差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。見(jiàn)表1。

2.2病理特點(diǎn)G3EEC組與USC+CCC組腫瘤局限于宮腔下部、深肌層浸潤(rùn)、淋巴血管間隙受累、宮頸間質(zhì)侵犯的比例以及盆腔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率高于G1EEC/G2EEC組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＜0.05），與USC+CCC組比較差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。見(jiàn)表2。

表1　3組患者的臨床特征比較　［n1/n2（％）］

表2　3組患者的病理特征比較?。踤1/n2（％）］

2.3預(yù)后G1EEC/G2EEC組、G3EEC組和USC+ CCC組的5年總體生存率分別為94.9％、78.4％和81.3％，5年無(wú)進(jìn)展生存率分別為90.7％、70.1％和70.9％。Log-rank檢驗(yàn)結(jié)果顯示，G3EEC組和USC+ CCC組的生存時(shí)間（P=0.544）和無(wú)進(jìn)展生存時(shí)間（P= 0.939）差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。3組的總體生存曲線(xiàn)和無(wú)進(jìn)展生存曲線(xiàn)，見(jiàn)圖1和圖2（見(jiàn)封三）。

將組織學(xué)類(lèi)型、發(fā)病年齡（≤65歲vs.＞65歲）、絕經(jīng)與否、手術(shù)病理分期（Ⅰ～Ⅳ期）、肌層浸潤(rùn)深度（＜1/2 vs.≥1/2）、淋巴血管間隙受累與否、腹水細(xì)胞學(xué)檢查結(jié)果、宮頸間質(zhì)侵犯與否、盆腔淋巴結(jié)切除與否以及術(shù)后輔助治療情況納入Cox回歸分析。結(jié)果表明，G3EEC組（HR=4.147，95％CI：2.573～6.683，P＜0.001）和USC+CCC組（HR=3.601，95％CI：1.885～6.880，P＜0.001）的生存時(shí)間低于G1EEC/G2EEC組；G3EEC組（HR=3.365，95％CI：2.300～4.923，P＜0.001）和USC+CCC組（HR=3.123，95％CI：1.876～5.199，P＜0.001）的無(wú)進(jìn)展生存時(shí)間低于G1EEC/G2EEC組。

3　討論

3.1臨床特點(diǎn)脂肪組織中的芳香化酶可將腎上腺分泌的雄烯二酮轉(zhuǎn)化為雌酮，超重或肥胖患者脂肪組織增加，轉(zhuǎn)化能力增強(qiáng)，血漿中的雌酮水平增高，可導(dǎo)致子宮內(nèi)膜增生，甚至癌變［6］。文獻(xiàn)報(bào)道，超重在子宮內(nèi)膜癌患者的比例約占50％，是子宮內(nèi)膜癌發(fā)病的高危因素之一，超重婦女與肥胖婦女罹患子宮內(nèi)膜癌的風(fēng)險(xiǎn)分別是正常婦女的2倍和3倍［6］。Setiawan等［7］通過(guò)一項(xiàng)大樣本多中心回顧性研究發(fā)現(xiàn)，BMI增加罹患G1EEC/G2EEC的相對(duì)危險(xiǎn)度比G3EEC高（P＜0.000 1），而罹患G3EEC和Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌的相對(duì)危險(xiǎn)度差異則無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P= 0.89）。本研究中G3EEC組與USC+CCC組超重/肥胖的比例接近，且均小于G1EEC/G2EEC組。Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌更多發(fā)生于絕經(jīng)后婦女。本研究中，G3EEC患者與USC+CCC患者絕經(jīng)的比例接近，比G1EEC/ G2EEC患者高。Boruta等［8］的資料顯示，G3EEC患者與USC患者未產(chǎn)所占的比例差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。本研究中，G3EEC患者與USC+CCC患者未產(chǎn)所占比例差異亦無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，且低于G1EEC/G2EEC患者。異常子宮出血是子宮內(nèi)膜癌患者最常見(jiàn)的癥狀。絕經(jīng)后子宮出血的女性罹患子宮內(nèi)膜癌的可能性為5％～10％，且此概率隨著年齡的增長(zhǎng)和其他高危因素的存在而升高［9］。Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌的首發(fā)癥狀還可表現(xiàn)為與上皮性卵巢癌類(lèi)似的腹痛或腹脹等癥狀。本研究中，G3EEC組與USC+CCC組首發(fā)癥狀為腹痛或腹脹的比例則均高于G1EEC/G2EEC組，說(shuō)明G3EEC組與USC+CCC組在首發(fā)癥狀上更為相似。Voss等［5］將106例高危型的子宮內(nèi)膜癌患者分為2組，一組為68例G3EEC患者，另一組為38例的USC+ CCC患者，發(fā)現(xiàn)2組手術(shù)病理分期的比例差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.384），其中Ⅲ/Ⅳ期患者分別占30.9％ 和44.7％。但Boruta等［8］的研究中，USC患者子宮外轉(zhuǎn)移的比例比G3EEC患者高（OR=2.2，95％CI：1.1～4.5）。本研究中，G3EEC患者與USC+CCC患者手術(shù)病理分期Ⅲ/Ⅳ期的比例分別為32.8％和31.3％，均高于G1EEC/G2EEC組，與Voss等［5］的報(bào)道相似。

3.2病理特點(diǎn)腫瘤侵襲宮腔下部是子宮內(nèi)膜癌復(fù)發(fā)的危險(xiǎn)因素［10］。Cirisano等［11］報(bào)道，G3EEC患者腫瘤位于宮腔下部的比例低于USC+CCC患者（20％ vs.35％，P＜0.001）。但Alektiar等［12］報(bào)道，G3EEC患者腫瘤生長(zhǎng)于宮腔下部的比例與USC+CCC患者相近（29％vs.31％，P=0.9）。本研究中，G3EEC組與USC+CCC組腫瘤局限于宮腔下部的比例相近，但高于G1EEC/G2EEC組，與Alektiar等的報(bào)道一致。Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌比Ⅰ型更容易發(fā)生深肌層浸潤(rùn)［2］。Alekitiar等［12］報(bào)道，G3EEC患者深肌層浸潤(rùn)的比例與USC+CCC患者相近，分別為17％和21％（P= 0.8）。Zannoni等［4］亦報(bào)道，G3EEC患者深肌層浸潤(rùn)的比例比G1EEC/G2EEC患者高，與USC+CCC患者相近。本研究中，G3EEC組與USC+CCC組深肌層浸潤(rùn)的比例分別為43.6％和39.8％，且均比G1EEC/ G2EEC組高，與文獻(xiàn)報(bào)道一致。Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌比Ⅰ型更易發(fā)生淋巴血管間隙受累［13］。Greggi等［14］報(bào)道，G3EEC患者和USC+CCC患者有淋巴血管間隙受累的比例差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（79.7％vs.73.5％）。Ayeni等［15］亦報(bào)道，G3EEC患者和USC患者中淋巴血管間隙受累的比例分別為43.7％和40.8％（P= 0.6）。本研究中G3EEC組有淋巴血管間隙受累的比例與USC+CCC組相近，且高于G1EEC/G2EEC組。

Mariani等［16］報(bào)道，宮頸間質(zhì)受累是子宮內(nèi)膜癌腹腔轉(zhuǎn)移的獨(dú)立危險(xiǎn)因素（RR=2.83，P=0.04）。Ayeni等［15］報(bào)道，G3EEC患者和USC患者宮頸間質(zhì)受累的比例分別為16.8％和11.0％（P=0.13）。Kim等［17］報(bào)道，G3EEC患者和USC+CCC患者宮頸間質(zhì)受累的比例分別為27.5％和39.1％。本研究中G3EEC組與USC+CCC組宮頸間質(zhì)受累比例差異亦無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，與該文獻(xiàn)報(bào)道一致。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是子宮內(nèi)膜癌預(yù)后的危險(xiǎn)因素。Zannoni等［4］報(bào)道，G3EEC患者和非子宮內(nèi)膜樣腺癌患者的腹膜后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。而Felix等［18］的研究中，G3EEC患者的腹膜后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為20.5％（32/156），USC患者則為33.3％（34/102），前者較低（P=0.021）。本研究中，G3EEC組與USC+CCC組盆腔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，與Zannoni等［4］的報(bào)道一致，且均高于G1EEC/G2EEC組。

3.3預(yù)后Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌易于出現(xiàn)局部復(fù)發(fā)和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移，預(yù)后較差［19］。Ayeni等［15］研究發(fā)現(xiàn)，G3EEC患者和USC患者的5年生存率分別為51.3％和45.4％（P=0.4）。Hamilton等［20］對(duì)特殊類(lèi)型的子宮內(nèi)膜癌（包括G3EEC、USC、CCC）進(jìn)行了預(yù)后分析，該研究將年齡、種族、分期、組織學(xué)類(lèi)型和是否放療納入多因素分析，結(jié)果顯示，USC患者和CCC患者的預(yù)后比G3EEC患者差。本研究中，G3EEC患者與USC+CCC患者的生存時(shí)間和無(wú)進(jìn)展生存時(shí)間差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。文獻(xiàn)報(bào)道，影響子宮內(nèi)膜癌預(yù)后的因素包括年齡、手術(shù)病理分期、組織學(xué)類(lèi)型、細(xì)胞分化程度、肌層浸潤(rùn)深度、淋巴血管間隙受累等［21-22］。本研究通過(guò)多因素分析發(fā)現(xiàn)，G3EEC組的生存時(shí)間（HR=4.147，95％CI：2.573～6.683，P＜0.001）和無(wú)進(jìn)展生存時(shí)間（HR=3.365，95％CI：2.300～4.923，P＜0.001）低于G1EEC/G2EEC組。

綜上，由于Ⅰ型子宮內(nèi)膜癌和Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌的發(fā)病機(jī)制、臨床病理特征和預(yù)后不同，其診療方案和隨訪(fǎng)策略不同。探討低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌的分型歸屬，對(duì)今后低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌的治療與隨訪(fǎng)有一定指導(dǎo)意義。分析臨床病理特征和預(yù)后，本研究認(rèn)為低分化子宮內(nèi)膜樣腺癌與高中分化子宮內(nèi)膜樣腺癌不一樣，而與子宮漿液性腺癌和透明細(xì)胞癌有更多相似之處，歸于Ⅱ型子宮內(nèi)膜癌更為合理。為進(jìn)一步證實(shí)此觀(guān)點(diǎn)，今后還需研究相關(guān)分子改變，發(fā)現(xiàn)更為精確的分子特性，從而更好地揭示各類(lèi)型子宮內(nèi)膜癌的發(fā)病機(jī)制與預(yù)后影響因素。

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［本文編輯王昕］

Grade 3 Endometrioid Endometrial Carcinoma Maybe Considered as TypeⅡEndometrial Carcinomas

ZHENG Ze-chun，LI Xiao-mao.Department of Gynecology，The Third Affiliated Hospital of Sun Yat-sen University，Guangzhou 510630，China

LI Xiao-mao，E-mail：lixmao@mail.sysu.edu.cn

國(guó)家自然科學(xué)基金（30772332）；廣東省自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目（S2012010008640）

510630中山大學(xué)附屬第三醫(yī)院婦科

李小毛，E-mail：lixmao@mail.sysu.edu.cn

2015-12-07）