陳　云，馬克明

中國科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心城市與區(qū)域國家重點實驗室，北京　100085

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城市菌根真菌多樣性、變化機制及功能應(yīng)用

陳云，馬克明*

中國科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心城市與區(qū)域國家重點實驗室，北京100085

菌根真菌能夠與大多數(shù)陸生植物的根系形成菌根共生體，具有改善宿主植物礦質(zhì)營養(yǎng)、增強抗逆性、改良土壤結(jié)構(gòu)等重要生態(tài)功能。城市化過程中氣候、土壤、植被、土地利用等因素的改變，對菌根真菌的多樣性產(chǎn)生了直接或間接的影響。目前城市菌根真菌的研究多側(cè)重對其空間分布及群落組成的簡單描述，缺乏針對城市典型生態(tài)現(xiàn)象及生態(tài)問題系統(tǒng)性的探討。分別從城市菌根真菌的多樣性變化、影響機制及功能應(yīng)用等3方面進行了綜述，全面揭示城市菌根真菌的研究現(xiàn)狀及研究的復(fù)雜性，發(fā)現(xiàn)當前研究存在多樣性評估簡單化、研究層次單一化、內(nèi)在機制現(xiàn)象化及功能應(yīng)用停滯化等問題，認為今后應(yīng)建立更為系統(tǒng)、綜合、標準的研究體系以深刻而準確地認識與理解城市化對菌根真菌多樣性的影響，為城市微生物資源的保存及綠地系統(tǒng)維持提供理論依據(jù)。

叢枝菌根真菌；外生菌根真菌；多樣性；人類干擾；城市綠地；城市化

城市化已成為全球性的發(fā)展趨勢[1]。城市不僅是人類物質(zhì)生產(chǎn)、消費與廢物產(chǎn)生的集中地[2-3]，更是生態(tài)與環(huán)境問題頻發(fā)的焦點地區(qū)[4]。城市環(huán)境污染、水體富營養(yǎng)化、生境破碎化、熱島效應(yīng)、生物地球化學(xué)循環(huán)過程改變等一系列問題對城市生物多樣性構(gòu)成了嚴重威脅[3, 5]，直接或間接地改變了城市生物群落的組成與維持，進而影響了其在城市生態(tài)系統(tǒng)中的功能發(fā)揮。

菌根真菌與植物根系形成菌根(mycorrhiza)共生體的結(jié)構(gòu)，使宿主植物根系得以延伸，增大了其表面積，從而有效促進了根系對土壤礦質(zhì)元素及水分的吸收，同時真菌通過宿主植物獲取光合作用產(chǎn)物[6]。此外，菌根真菌還具有增強宿主植物抗逆性[7]、改良土壤結(jié)構(gòu)[8-9]、促進幼苗建成[10]等重要生態(tài)功能，對植物群落多樣性及生產(chǎn)力的維持起著決定性作用[11]。菌根真菌的研究起步較早，但主要針對農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)[12-14]及各類自然生態(tài)系統(tǒng)[15-18]，往往忽略了以人類為主導(dǎo)因子的城市生態(tài)系統(tǒng)。在Web of Science核心數(shù)據(jù)庫中查閱1990—2014年以“mycorrhiz*”(*為檢索通配符)為主題詞的文獻，共檢索到15685篇；而同時以“urban”和“mycorrhiz*”為主題詞的文獻僅檢索到106篇(2014年11月24日)。采用HistCite軟件[19]對這106條文獻記錄進行分析，并根據(jù)LCS (local citation score, 本地引用次數(shù))最高的23篇文獻繪制引文關(guān)系圖(圖1)。通過文獻圖譜分析可以看出，這些文獻主要分為兩個研究主題，一方面是城市菌根真菌多樣性、影響因素及功能應(yīng)用的研究(圖1a)，另一方面主要圍繞城市垃圾作為有機肥料的添加對菌根真菌造成的影響(圖1b，附表1)。前者多集中于2008年之后，說明近些年該研究方向得到較多關(guān)注，為當前研究熱點，也是本文主要的討論內(nèi)容；后者研究高峰期出現(xiàn)在2000年前后，且較重要的成果(LCS較高)多為20世紀90年代報道。

圖1　基于LCS最高的23篇城市菌根真菌研究文獻所繪制的引文關(guān)系圖Fig.1　Citation diagram based on top 23 LCS papers about urban mycorrhizal fungal studies圖中每個圓圈各代表一篇文獻，圓圈大小與LCS成正比，旁邊注明了該文獻的出版年;圓圈之間連接的線表示文獻的引用關(guān)系，箭頭指向表示被引用;(a)、(b)圖中的空心圓圈代表各部分LCS最高的前5篇文獻

盡管微生物具有重要的生態(tài)功能，但在城市生態(tài)系統(tǒng)中的相關(guān)研究長期以來為人們所忽視[20]。菌根真菌是微生物的重要組成成分，開展城市菌根真菌的研究對城市微生物資源保存與城市綠地系統(tǒng)維持具有重要意義。本文以文獻圖譜分析結(jié)果為框架，針對城市菌根真菌的多樣性變化、影響機制、功能應(yīng)用等3方面進行了綜述，全面揭示了城市菌根真菌的研究現(xiàn)狀及研究的復(fù)雜性，總結(jié)了當前研究中存在的不足，并對未來研究方向進行了展望。

1　城市菌根真菌多樣性變化

1.1不同土地利用/覆蓋類型上的變化

土地利用/覆蓋類型變化是城市化典型特征之一，是導(dǎo)致城市區(qū)域氣候、水文系統(tǒng)、生物地球化學(xué)循環(huán)、生物多樣性等方面發(fā)生改變的重要驅(qū)動因子[3]。Cousins等[21]采用孢子分離及誘集培養(yǎng)(trap culture)的方法，對美國亞利桑那州Phoenix城中不同土地利用類型(居民區(qū)、非居民區(qū)、農(nóng)業(yè)區(qū)及沙漠地區(qū)) AM真菌(arbuscular mycorrhizal fungi)多樣性的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，AM真菌群落結(jié)構(gòu)與當前土地利用類型、土地利用歷史及植被類型密切相關(guān)。城市居民區(qū)及農(nóng)業(yè)用地的真菌孢子密度與豐富度均低于周邊沙漠地區(qū)，且城區(qū)土壤樣品的AM真菌優(yōu)勢種(Glomusmicroaggregatum)不同于農(nóng)業(yè)區(qū)與沙漠區(qū)的優(yōu)勢種(G.eburneum，現(xiàn)已更正為Diversisporaeburneum)。盡管有研究表明，土壤養(yǎng)分(速效磷含量、C/N)是造成不同土地類型(耕地、牧場、針葉林、闊葉林)真菌群落組成差異的決定性因素[22]，但在上述Cousins等的研究中，AM真菌物種豐富度與土壤性質(zhì)并沒有表現(xiàn)出顯著相關(guān)性。此外，唐宏亮等[23]研究了不同土地利用類型(農(nóng)田、人工草地、果園、撂荒地)對球囊霉素(glomalin)土層分布的影響，發(fā)現(xiàn)球囊霉素在不同土地利用類型與土層剖面之間均表現(xiàn)出顯著差異，其中人工草地在0—10cm表土層具有最高的球囊霉素含量。球囊霉素是AM真菌菌絲分泌產(chǎn)生的一類含金屬離子的糖蛋白，在調(diào)節(jié)土壤有機碳平衡、增強土壤團聚體穩(wěn)定性等方面發(fā)揮著重要作用[24]，其含量變化也反映了菌根真菌生態(tài)功能的改變。

綠化用地是城市生態(tài)系統(tǒng)重要的土地覆蓋類型之一，不僅為居民提供宜居的生存環(huán)境，同時也是城市生物主要棲息地，與生物多樣性維持、資源保存及人類福祉密切相關(guān)。Lurdes等[25]對葡萄牙Coimbra市中心大型綠化用地(54.2 hm2)中三類主要植被類型(橡樹林、桉樹林、橄欖樹林)大型真菌(macromycete)的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，盡管研究區(qū)土地利用歷史相似，但不同植被類型ECM真菌(ectomycorrhizal fungi)物種豐富度與多樣性指標均具有顯著差異，其中橡樹林ECM真菌類群最為豐富。鑒于城市綠地系統(tǒng)的復(fù)雜性及重要生態(tài)服務(wù)功能，確立可行、可靠的生物指示種用以評估和預(yù)測其健康程度及發(fā)展水平，對城市的可持續(xù)發(fā)展、科學(xué)管理與規(guī)劃具有重要意義。ECM真菌群落結(jié)構(gòu)與多樣性對土地利用/覆蓋類型變化較為敏感，并且有些種類產(chǎn)生大型子實體方便調(diào)查鑒定，因此可作為城市土地利用強度、綠地系統(tǒng)變化的指示種[25-27]。

不同土地利用/覆蓋類型上多樣性的變化最能直接體現(xiàn)城市化對菌根真菌的影響。上述Cousins等的報道在城市菌根真菌多樣性變化的研究領(lǐng)域具有最高的本地引用次數(shù)(LCS值為9，圖1a中的a1)，由此也說明了此類研究的重要意義，然而相關(guān)研究卻鮮有報道。此外，目前研究多選擇城市森林作為研究對象，往往忽視了其他常見綠地類型，如道路綠地、生產(chǎn)綠地、居住綠地、社區(qū)公園等。這些綠地類型與城市居民生活息息相關(guān)，從土壤管理、植被建成到后期維護、使用均受到人類活動的強烈干擾，因而更能體現(xiàn)城市化過程的特征與影響。因此，為了更加深刻地了解城市化對菌根真菌生長狀況的影響，更為普遍、典型的城市土地利用/覆蓋類型上菌根真菌多樣性變化的研究亟待開展。

1.2城郊梯度上的變化

城市化過程對城市生物多樣性的影響受到城市的地理位置、人口密度、歷史文化、經(jīng)濟狀況以及研究的空間尺度等因素的影響[5]。對城市地區(qū)物種多樣性直接進行調(diào)查往往受到這些復(fù)雜因素的限制，因此城市化梯度分析成為研究城市生態(tài)問題的有效手段[28-29]。

城市地區(qū)菌根真菌多樣性低于相鄰郊區(qū)，城市化對菌根真菌的生長狀況造成了一定威脅。Bainard 等[30]分別對加拿大安大略省南部城區(qū)森林和郊區(qū)森林中26種喬木菌根真菌的侵染狀態(tài)進行了研究，發(fā)現(xiàn)城區(qū)樹木的AM真菌與ECM真菌侵染水平均顯著低于郊區(qū)。Karpati等[31]研究表明，受城市化高度影響的地區(qū)宿主植物紅橡(Quercusrubra)幼苗的ECM真菌侵染率及物種豐富度(species richness)顯著低于未被干擾的森林對照區(qū)，并且ECM真菌的群落結(jié)構(gòu)也發(fā)生了改變，城區(qū)菌根真菌多樣性的降低及菌根繁殖體的減少可能會限制城市植物群落的發(fā)展，尤其是對處于演替后期的城市森林生態(tài)系統(tǒng)。此外，Jumpponen等[32]利用454焦磷酸測序(pyrosequencing)的方法進一步對城區(qū)與相鄰郊區(qū)生長的橡樹所共生的ECM真菌群落的季節(jié)動態(tài)變化進行研究，發(fā)現(xiàn)3個不同采樣期(5月、7月、9月)城區(qū)橡樹根系中ECM真菌的OTU (operational taxonomic unit)豐富度、Shannon多樣性指數(shù)及均勻度均顯著低于郊區(qū)。Wiseman等[33]分別對城區(qū)及相鄰郊區(qū)森林中的紅楓(Acerrubrum)根系內(nèi)的AM真菌侵染強度進行了研究，發(fā)現(xiàn)作為城市景觀植物的紅楓比生長于郊區(qū)森林中的紅楓具有較低的AM真菌侵染率及較低的接種潛力(inoculum potential)。Ochimaru等[34]沿城市、半郊區(qū)、郊區(qū)的梯度對常綠闊葉林中真菌群落進行了長達4年的調(diào)查采樣，發(fā)現(xiàn)城市及半郊區(qū)森林斑塊中ECM真菌物種豐富度與多樣性均低于郊區(qū)。

上述研究結(jié)果一致表明，沿城郊梯度(即城市化梯度)菌根真菌的物種豐富度表現(xiàn)出下降趨勢，且城區(qū)與郊區(qū)菌根真菌的群落組成不同，這意味著人為干擾頻繁的城區(qū)生境與鄰近相對自然的郊區(qū)環(huán)境相比，明顯影響了菌根真菌的生存。然而也有研究表明，分別生長于城區(qū)與郊區(qū)環(huán)境中的景觀植物馬栗樹(AesculushippocastanumL.)其細根AM真菌的侵染率并沒有顯著差異，這可能是由于該城區(qū)環(huán)境毒性效應(yīng)較低或馬栗樹對不同土壤條件具有較強的適應(yīng)性[35]。

目前有關(guān)城市菌根真菌多樣性變化的研究多側(cè)重多樣性指數(shù)及群落組成的簡單描述與比較，反映菌根真菌多樣性不同特征的多指標研究應(yīng)當加強。同時對差異性結(jié)果多歸因于“城市化過程”、“人為干擾”、“城市不利的環(huán)境條件”等，缺乏對關(guān)鍵影響機制的深入闡釋。鑒于不同城市之間發(fā)展水平、干擾程度的差異以及研究尺度、調(diào)查方法的不同，如何準確評估城市菌根真菌多樣性變化是個明顯挑戰(zhàn)，系統(tǒng)化、標準化、綜合化的研究方法有待提出。

2　城市菌根真菌多樣性的變化機制

城市建設(shè)過程中人類活動對城市景觀高強度、高頻率的干擾與管理造成了很多城市生態(tài)因子的改變，菌根真菌對環(huán)境變化較為敏感，這些因子的改變直接或間接地影響了菌根真菌的生長狀況。史立君等[36]對城市AM真菌群落結(jié)構(gòu)的影響因素進行了總結(jié)，指出城市棲息地改變、外來植物引入、植被管理、植被重建與維護、土壤狀況等均在一定程度上改變了AM真菌的侵染狀態(tài)、多樣性及群落結(jié)構(gòu)。Newbound等[20]也對城市生態(tài)系統(tǒng)中影響真菌生存的生物與非生物因素進行了較全面綜述，上述報道均提供了很好的借鑒意義。因而以下本文將側(cè)重對各類因素對菌根真菌多樣性的影響機制，產(chǎn)生的生態(tài)效應(yīng)及未來的研究重點進行探討。

2.1宿主植物變化對城市菌根真菌多樣性的影響

菌根真菌與宿主植物的多樣性密切相關(guān)，宿主植物的多樣性對菌根真菌的群落組成，產(chǎn)孢數(shù)量與孢子體積均有一定的影響[37]。城市化過程導(dǎo)致植物物種空間組成同質(zhì)化，城市植物物種豐富度的增加并不代表遺傳多樣性的增加，而是由適應(yīng)城市環(huán)境且功能相似的物種增加所致[38]。最新研究表明，不同生活型及不同抗逆性的宿主植物所共生的AM真菌群落組成不同[39]。并有研究指出，宿主植物的選擇作用會導(dǎo)致同種菌根真菌產(chǎn)生不同表型及遺傳型的分化[40]。因此城市植物同質(zhì)化可能會造成宿主植物生活型、抗逆性及選擇作用等趨同，從而導(dǎo)致城市生態(tài)系統(tǒng)菌根真菌的遺傳多樣性降低。

由于園林綠化、觀賞、農(nóng)業(yè)生產(chǎn)等需求，城市大量引進外來植物，外來物種增加的速率甚至超過了本土植物物種滅絕的速率，從而導(dǎo)致城市植物種類的增加[41]。Lothamer等[42]對美國曼哈頓城中常見本土景觀樹與外來景觀樹所共生的ECM真菌群落進行了比較，發(fā)現(xiàn)盡管兩類宿主植物外生菌根根尖密度及侵染率沒有顯著差異，但外來植物較本土植物所共生的ECM真菌物種豐富度偏低，且偏好于宿主特異性不強的特定類群，而其他非菌根真菌的真菌類群則相對豐富。該研究結(jié)果表明，外來植物對本土菌根真菌的選擇作用可能會造成城市菌根真菌某些類群的減少或喪失；同時也反映出城市背景下本土植物對當?shù)鼐婢Y源保存的重要性。該研究結(jié)果對城市綠地建設(shè)、生物多樣性保護及城市可持續(xù)發(fā)展均起到了一定的指導(dǎo)意義。

此外，城市植物物種豐富度的增加還表現(xiàn)在：城市地區(qū)多樣化的地質(zhì)類型維系了一系列環(huán)境高度異質(zhì)性的植被斑塊；城市熱島效應(yīng)、降水量增加等中度干擾促進了植物類群的豐富[43-44]。這些生態(tài)現(xiàn)象對菌根真菌的群落組成及多樣性有哪些影響，是有利的還是有害的，對城市的發(fā)展與建設(shè)有哪些指導(dǎo)意義，在今后的研究中均應(yīng)予以關(guān)注。

2.2土壤性質(zhì)變化對城市菌根真菌多樣性的影響

城市生態(tài)系統(tǒng)中，市政建設(shè)、城市交通、土地利用類型變化等對城市土壤造成了嚴重干擾，導(dǎo)致城市土壤在物理、化學(xué)、生物特性及養(yǎng)分循環(huán)等方面發(fā)生了變化[45-46]。城市土壤的主要問題包括：地表廣泛封閉、土壤壓實與板結(jié)、堿性增強、養(yǎng)分富集、微生物群體結(jié)構(gòu)改變、土壤結(jié)構(gòu)嚴重毀壞、土壤質(zhì)量退化等[47-48]。此外，大量非自然物質(zhì)如建筑廢棄物、煤渣等的加入，導(dǎo)致城市土壤質(zhì)地粗化，砂粒含量增加[49]，而土壤質(zhì)地的不同對菌根真菌侵染率、孢子密度、侵染強度等均具有一定影響[50]。不同的土壤類型、土層深度、土地利用強度及土壤環(huán)境(包括土壤水分、溫度、pH、營養(yǎng)狀況)等還對菌根真菌的孢子分布、菌根結(jié)構(gòu)的形成及物種豐富度均具有顯著影響[12, 18,51]。城市土壤質(zhì)量的普遍下降，致使菌根真菌的生存環(huán)境遭到惡化，改變了菌根真菌的分布情況，進而影響其功能發(fā)揮。以城市土壤壓實為例，壓實導(dǎo)致土壤容重增加、孔隙度降低、土壤結(jié)構(gòu)遭到破壞，從而影響到植物生長、微生物活動及溶質(zhì)運移等過程，產(chǎn)生了一系列負面的環(huán)境效應(yīng)[52]。研究表明，土壤緊實度增加對菌根結(jié)構(gòu)的形成具有顯著抑制作用，并降低了宿主植物根系對P的吸收，從而導(dǎo)致菌根生長效應(yīng)下降[53-55]。

此外，城市土壤發(fā)生的一系列不可逆變化對城市綠地植被也造成了一定影響，間接干擾了宿主植物-菌根真菌之間的共生關(guān)系。人類活動導(dǎo)致的土壤脅迫對菌根植物造成的初級影響，使分配到地下菌根真菌的光合產(chǎn)物發(fā)生改變，進而對共生結(jié)構(gòu)造成次級影響[56]。

2.3污染對城市菌根真菌多樣性的影響

城市垃圾與城市污水污泥是城市化進程中不可避免的產(chǎn)物，由于其中含有豐富的氮、磷、鉀等營養(yǎng)元素，因而作為肥料廣泛地應(yīng)用于城市園林綠化、城市造林、農(nóng)作物及牧草種植等活動中。盡管經(jīng)過了一系列復(fù)雜的物理、化學(xué)、生物方法的處理，城市垃圾及污水污泥中仍含有較高水平的重金屬及病原體等毒害物質(zhì)，具有較高的病理與環(huán)境風(fēng)險[57]。研究表明，將城市垃圾作為有機肥料添加到土壤中能顯著降低AM真菌的孢子數(shù)、根系侵染率、具侵染性繁殖體等[58-59]。值得注意的是，這種負效應(yīng)的產(chǎn)生不僅可能來自重金屬的毒害作用，也可能是由于肥料中較高的P含量對菌根真菌產(chǎn)生了抑制作用[60]。

目前，有關(guān)污染對菌根真菌群落多樣性及生理結(jié)構(gòu)的影響已有大量的報道，幾乎涉及了所有污染物的種類，包括各種重金屬污染物、化學(xué)污染物、氮沉降、硫沉降、酸沉降、臭氧等。從目前研究來看，基本上所有的污染物對菌根真菌都具有顯著的負效應(yīng)[51,61]，如導(dǎo)致菌絲生物量及侵染力下降、物種豐富度降低、繁殖體密度減少、生理結(jié)構(gòu)發(fā)生改變等[62-64]。

但部分結(jié)果表明，某些濃度水平下的污染物對菌根真菌無顯著影響甚至有促進作用。如Val等[65]研究表明，中度重金屬污染水平的土壤(每年100 m3/hm2及每年300 m3/hm2低重金屬含量的污泥施加量)中，AM真菌物種豐富度及Shannon多樣性指數(shù)均顯著高于對照組(無污泥添加)。而分別在大田試驗與溫室試驗中研究硫酸銨對菌根真菌的影響，隨污染物濃度升高，同一宿主植物的菌根真菌侵染率則表現(xiàn)出了不同的變化趨勢[66]。此類研究結(jié)果的差異往往與所選用污染物的形態(tài)、處理濃度、處理時間、處理方式及所研究的菌根真菌種類等因素密切相關(guān)。

總而言之，大量相關(guān)研究結(jié)果為評估城市污染對菌根真菌的影響提供了重要參考，其中多數(shù)研究為小尺度上的控制試驗。Louise等[67]調(diào)查了因車輛排放所造成的氮沉降梯度上AM真菌的分布情況，發(fā)現(xiàn)氮素富集不僅顯著降低了AM真菌的物種豐富度，而且導(dǎo)致生產(chǎn)大孢子的Scutellospora與Gigaspora種類被生產(chǎn)小孢子的Glomus種類所替代，從而降低了AM真菌群落的功能多樣性。由此作者指出AM真菌可作為氮素營養(yǎng)化的指示物種。類似建立在區(qū)域尺度上，針對特定城市所開展的研究鮮有報道，由于各城市間污染情況差別很大，此類調(diào)查對當?shù)鼐婢Y源的保存具有重要意義，今后應(yīng)重視具有研究區(qū)區(qū)域特色的研究，真正為城市發(fā)展而服務(wù)。

2.4綠地管理對城市菌根真菌多樣性的影響

城市綠地是城市生態(tài)系統(tǒng)的重要組成成分，具有降溫增濕、凈化空氣、美化環(huán)境、維持生物多樣性等重要生態(tài)服務(wù)功能[68]，因而往往受到人們的密集管理與維護。研究表明，城市綠地的施肥管理在提高土壤肥力的同時，降低了菌根真菌的侵染水平及孢子產(chǎn)率，進而降低了城市綠化植物對菌根真菌的依賴性[69]。Martin等[70]研究表明，頻繁修剪抑制了德州鼠尾草(Texas sage)根系的AM真菌侵染強度，卻提高了夾竹桃(oleander)根系A(chǔ)M真菌的侵染強度。Koske等[71]研究結(jié)果顯示，定期進行施肥、灌溉、雜草防除、修剪等養(yǎng)護措施的草坪草與缺乏這些常規(guī)管理的草坪草相比，具有更高的AM真菌孢子產(chǎn)率和多樣性?？梢?，不同人工管護措施對菌根真菌的影響不同，宿主植物的特性可能對菌根真菌的響應(yīng)也起著一定的作用。鑒于菌根真菌對城市綠地健康與生產(chǎn)力的積極意義，城市綠地管理對菌根真菌多樣性的干擾機制、干擾程度及由此帶來的生態(tài)效應(yīng)有待進一步研究。

綜上所述，城市生態(tài)系統(tǒng)的復(fù)雜性增大了探究城市菌根真菌多樣性影響機制的難度。今后研究應(yīng)從以下兩方面予以加強：(1)單因子作用機制的深入化。目前研究多限于對照試驗所觀察到的現(xiàn)象描述，各影響因子對菌根真菌的作用機理尚不清楚，應(yīng)積極運用分子、同位素標記等先進手段，從不同尺度、不同層次上揭示各因子的作用機制[72]；(2)多因子作用機制的綜合化。菌根真菌與宿主植物、各種環(huán)境因子及其他生物等密切相關(guān)，城市生態(tài)系統(tǒng)中這些因素的任何擾動都會影響到菌根真菌的生存狀態(tài)、繁殖體的傳播與定植，繼而導(dǎo)致其多樣性及群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，如Baxter等[73]認為城區(qū)與郊區(qū)森林ECM真菌群落結(jié)構(gòu)、侵染率及物種豐富度的差異可能與蚯蚓活動、N沉降、土壤重金屬等多方面因素有關(guān)。因而在城市菌根生態(tài)學(xué)的研究中應(yīng)根據(jù)研究區(qū)實際情況，綜合考慮多類影響因素，否則將難以對研究結(jié)果做出很好的解釋。

3　城市菌根真菌的功能應(yīng)用

城市地區(qū)土壤結(jié)構(gòu)改變、土壤質(zhì)量退化等現(xiàn)象普遍存在，嚴重影響了園林植物的生長發(fā)育。菌根真菌能夠提高土壤團聚體的穩(wěn)定性，減少和抑制土傳病原菌[74]；并且直徑較小的菌絲比植物細根更容易穿過土壤小空隙而獲得更多的養(yǎng)分及空氣，從而減輕土壤壓實效應(yīng)[75]。因此菌根真菌可有效提高城市土壤質(zhì)量，緩解對城市植物的負面作用。例如城市荒地進行草地恢復(fù)時，土壤pH、石塊含量等不利因素顯著降低了目標植物的物種豐富度，但對經(jīng)菌根接種的目標植物無顯著影響[76]。此外，菌根真菌對Cu、Zn、Cd、Pb、Hg、Ni、Mn等多種重金屬具有耐受性，能夠減輕重金屬對植物的毒害作用[77]；同時可降解多種有機污染物，如多鹵化聯(lián)苯、多環(huán)芳烴、甲苯、四氯乙烯等[78]。因此，在污染嚴重的城市地區(qū)有選擇地進行菌根植物培植具有廣闊的應(yīng)用前景。實際上，利用菌根生物修復(fù)技術(shù)針對土壤重金屬污染、有機物污染、放射性污染及貧瘠化、鹽堿化、荒漠化、酸化等各類退化土壤生態(tài)系統(tǒng)的研究已有大量報道，多數(shù)得到明顯修復(fù)效果[79]。盡管部分作用機理尚不明確，但這些結(jié)果為城市土壤污染的菌根修復(fù)提供了重要依據(jù)。

生長在城市地區(qū)的植物常常遭受著生物與非生物等多種因子的脅迫，如污染、機械損傷、高鹽、干旱、樹冠與根系生長空間的限制等[80]。菌根真菌可促進植物對土壤養(yǎng)分及水分的吸收，增強植物對逆境的抵抗能力，因此對城市植物的生長、健康狀態(tài)及生產(chǎn)力均起著至關(guān)重要的作用。Charest等研究表明，在P缺失或供應(yīng)不足的情況下，AM真菌可顯著提高草坪草的地上生物量，菌根共生關(guān)系的建立具有減少肥料施用量的潛在應(yīng)用價值[81]。城市道路無機融雪劑的大量使用引發(fā)土壤Na、Cl-濃度急劇增加，致使城市綠化植物吸收后造成鹽害脅迫而枯死，ECM真菌能顯著降低Na在植物體內(nèi)的積累，提高植物的抗鹽能力，因此菌根共生關(guān)系的建立對城市植物具有重要意義[75]。

值得注意的是，盡管菌根真菌接種技術(shù)具有較大的應(yīng)用潛力，但目前這項技術(shù)并沒有實際應(yīng)用于城市的景觀管理中。Findlay和Kendle[82]認為，這主要是由于太多不確定性因素導(dǎo)致菌根共生體沒有發(fā)揮促進作用甚至表現(xiàn)出負效應(yīng)：(1)城市地區(qū)普遍存在的干旱等脅迫導(dǎo)致植株呼吸消耗的碳水化合物的量超過了光合作用產(chǎn)生的量，從而造成植株體內(nèi)碳水化合物的缺乏，影響了菌根共生體的作用；(2)土壤中有充足的養(yǎng)分供應(yīng)，從而掩蓋或抑制了菌根真菌的作用；(3)自然狀態(tài)下，菌根真菌對植株的侵染強度已經(jīng)很高，人為接種的作用不明顯；(4)人工接種技術(shù)不成熟，只有少數(shù)真菌種類實現(xiàn)了商業(yè)化；(5)極端pH、水澇、厭氧條件及殺菌劑的廣泛應(yīng)用，導(dǎo)致菌根真菌無法存活。此外還可能是由于接種的菌根真菌并非本地種，因而不能很好地適應(yīng)當?shù)丨h(huán)境，或被接種的植物并不能與真菌形成有效的互惠共生關(guān)系，因而選用從應(yīng)用區(qū)城市直接分離獲得、具有優(yōu)良性能的菌根真菌接種物(孢子、菌絲)作為菌劑是一種高效、經(jīng)濟、可行的方法[83]。

由此可見，生態(tài)功能多樣化使菌根真菌在城市地區(qū)具有較大的應(yīng)用價值。除此之外，還應(yīng)重視城市生態(tài)系統(tǒng)中菌根真菌特殊功能群的研究。盡管菌根真菌對宿主植物的選擇具有廣譜性，但地理上鄰近的不同生境中菌根真菌多樣性也具有較大差異，這通常是由于不同生存環(huán)境對菌根真菌具有過濾的作用。例如農(nóng)業(yè)用地中，產(chǎn)孢率高且孢子侵染力強的菌根真菌種類往往作為優(yōu)勢種群[84]。因此，獨特的城市生境中可能也生存著某些功能特殊的菌根真菌類群，比如對重金屬或環(huán)境變化具有較強抵抗能力的種類可能會相對豐富。而這些獨特的功能群在城市生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的生態(tài)作用，具有重大的研究意義。

4　研究展望

多樣性變化是反映城市化過程對菌根真菌影響最為直觀的表征，是揭示城市菌根真菌變化機制與功能應(yīng)用的基礎(chǔ)，目前仍受到較多研究者的關(guān)注。但這類研究往往受限于城市生態(tài)系統(tǒng)的復(fù)雜性而存在評估指標簡單化、研究層次單一化等問題，系統(tǒng)、綜合、標準的研究體系亟待建立。由于各城市之間發(fā)展歷史、經(jīng)濟水平、環(huán)境背景等方面的巨大差異，今后還應(yīng)加強研究區(qū)生態(tài)現(xiàn)象的典型性及生態(tài)問題的針對性，并積極采用一些新視角、新技術(shù)以深化對城市菌根真菌多樣性變化的研究與理解。

人類活動所帶來的干擾無處不在，形式多種多樣，城市地區(qū)菌根真菌的生長與分布不僅受當下各種生態(tài)因子的影響，同時還與土地利用歷史密切相關(guān)[21,31]。因此僅關(guān)注宿主植物、土壤營養(yǎng)、氣候因子等環(huán)境指標是遠遠不夠的，必須同時結(jié)合研究區(qū)典型的生態(tài)現(xiàn)象與生態(tài)問題，包括城市化水平、污染狀況、當前與過去的土地管理情況等。例如，北京市土壤重金屬的含量與街道環(huán)路布局有關(guān)，而多環(huán)芳烴化合物(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)的分布主要受到工廠點源的影響[85]，若只考慮污染因素，這種空間分布特征對菌根真菌的分布起著決定性的作用。此外，城市熱島效應(yīng)、地表硬化、中水灌溉、城市地表徑流增大等是城市地區(qū)普遍存在的生態(tài)問題，它們均在一定程度上改變了城市的局地氣候及局部水文循環(huán)，這些城市典型性生態(tài)過程對菌根真菌多樣性有哪些影響目前未見報道。但只有從這些研究入手，才能更加深刻地理解城市化過程對菌根共生關(guān)系的影響。

一些新視角、新技術(shù)的應(yīng)用也有助于加深對城市菌根共生關(guān)系及菌根真菌多樣性的認識。例如，Jacquemyn等[86]與Navarro等[87]近些年的研究，分別從系統(tǒng)發(fā)育及植物群落的角度構(gòu)建了宿主植物-AM真菌共生網(wǎng)絡(luò)，并揭示了嵌套性(nestedness)結(jié)構(gòu)的存在。同樣也可以通過網(wǎng)絡(luò)分析來模擬與預(yù)測在人為干擾強烈的城市環(huán)境中植物與菌根真菌之間的共生關(guān)系是變得更加脆弱還是抗性更強[88]。此外，近些年來第二代高通量測序技術(shù)的快速發(fā)展為環(huán)境樣品微生物多樣性的研究掀開了新的篇章，利用這些測序手段，各種土壤、水體、沉積物、消化道內(nèi)容物、糞便等環(huán)境樣品中的微生物群落得以更深層次的研究[89]。?pik等[15]于2009年首次將454焦磷酸測序技術(shù)應(yīng)用于AM真菌多樣性的研究中，發(fā)現(xiàn)了較傳統(tǒng)克隆測序技術(shù)更為豐富的真菌類群。Jumpponen等[32]2010年首次將該項技術(shù)應(yīng)用于城市菌根真菌多樣性的研究中。隨著高通量測序平臺的升級、測序成本的降低及數(shù)據(jù)產(chǎn)出質(zhì)量的優(yōu)化，該技術(shù)的應(yīng)用將成為未來研究的主流方法。

多樣性的變化機制及功能應(yīng)用是城市菌根真菌研究的重要內(nèi)容與最終目標，但目前幾乎處于停滯狀態(tài)，城市生態(tài)系統(tǒng)的復(fù)雜性同樣成為此類研究的瓶頸。在野外直接開展更為精巧、細致的試驗可能會成為未來的研究突破。

總而言之，鑒于城市生態(tài)系統(tǒng)的復(fù)雜性，城市菌根真菌的研究充滿了挑戰(zhàn)，更為系統(tǒng)化且具城市生態(tài)特色的研究亟待開展，這樣才能深刻認識城市化過程對菌根真菌生長狀況的影響，準確了解城市背景下植物-菌根真菌共生關(guān)系的變化，從而真正地為城市菌根真菌多樣性的保存與應(yīng)用，為城市的綠地建設(shè)與維護提供理論基礎(chǔ)。

致謝：本文得到中國科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心曲來葉、張育新、張霜等老師及中國科學(xué)院植物研究所陳永亮老師的幫助，特此致謝。

[1]Angel S, Sheppard S C, Civco D L, Buckley R, Chabaeva A, Gitlin L, Kraley A, Parent J, Perlin M. The Dynamics of Global Urban Expansion. Washington D C: World Bank, 2005: 1-11.

[2]Ash C, Jasny B R, Roberts L, Stone R, Sugden A M. Reimagining cities. Science, 2008, 319(5864): 739-739.

[3]Grimm N B, Faeth S H, Golubiewski N E, Redman C L, Wu J G, Bai X M, Briggs J M. Global change and the ecology of cities. Science, 2008, 319(5864): 756-760.

[4]Pickett S T A, Cadenasso M L, Grove J M, Nilon C H, Pouyat R V, Zipperer W C, Costanza R. Urban ecological systems: linking terrestrial ecological, physical, and socioeconomic components of metropolitan areas. Annual Review of Ecology and Systematics, 2001, 32: 127-157.

[5]McKinney M L. Effects of urbanization on species richness: a review of plants and animals. Urban Ecosystems, 2008, 11(2): 161-176.

[6]Smith S E, Read D J. Mycorrhizal Symbiosis. 2nd ed. San Diego, London: Academic Press, 1997.

[7]Augé R M. Water relations, drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza, 2001, 11(1): 3-42.

[8]Piotrowski J S, Denich T, Klironomos J N, Graham J M, Rillig M C. The effects of arbuscular mycorrhizas on soil aggregation depend on the interaction between plant and fungal species. New Phytologist, 2004, 164(2): 365-373.

[9]Rillig M C, Mummey D L. Mycorrhizas and soil structure. New Phytologist, 2006, 171(1): 41-53.

[10]van der Heijden M G A. Arbuscular mycorrhizal fungi as support systems for seedling establishment in grassland. Ecology Letters, 2004, 7(4): 293-303.

[11]van der Heijden M G A, Klironomos J N, Ursic M, Moutoglis P, Streitwolf-Engel R, Boller T, Wiemken A, Sanders I R. Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature, 1998, 396(6706): 69-72.

[12]Oehl F, Sieverding E, Ineichen K, Ris E A, Boller T, Wiemken A. Community structure of arbuscular mycorrhizal fungi at different soil depths in extensively and intensively managed agroecosystems. New Phytologist, 2005, 165(1): 273-283.

[13]Douds Jr D D, Millner P D. Biodiversity of arbuscular mycorrhizal fungi in agroecosystems. Agriculture, Ecosystems & Environment, 1999, 74(1/3): 77-93.

[14]Verbruggen E, van der Heijden M G A, Weedon J T, Kowalchuk G A, R?ling W F M. Community assembly, species richness and nestedness of arbuscular mycorrhizal fungi in agricultural soils. Molecular Ecology, 2012, 21(10): 2341-2353.

[15]?pik M, Metsis M, Daniell T J, Zobel M, Moora M. Large-scale parallel 454 sequencing reveals host ecological group specificity of arbuscular mycorrhizal fungi in a boreonemoral forest. New Phytologist, 2009, 184(2): 424-437.

[16]Santos-González J C, Finlay R D, Tehler A. Seasonal dynamics of arbuscular mycorrhizal fungal communities in roots in a seminatural grassland. Applied and Environmental Microbiology, 2007, 73(17): 5613-5623.

[17]Bohrer K E, Friese C F, Amon J P. Seasonal dynamics of arbuscular mycorrhizal fungi in differing wetland habitats. Mycorrhiza, 2004, 14(5): 329-337.

[18]Oehl F, Laczko E, Bogenrieder A, Stahr K, B?sch R, van der Heijden M, Sieverding E. Soil type and land use intensity determine the composition of arbuscular mycorrhizal fungal communities. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(5): 724-738.

[19]Garfield E. From the science of science to Scientometrics visualizing the history of science withHistCitesoftware. Journal of Informetrics, 2009, 3(3): 173-179.

[20]Newbound M, Mccarthy M A, Lebel T. Fungi and the urban environment: A review. Landscape and Urban Planning, 2010, 96(3): 138-145.

[21]Cousins J R, Hope D, Gries C, Stutz J C. Preliminary assessment of arbuscular mycorrhizal fungal diversity and community structure in an urban ecosystem. Mycorrhiza, 2003, 13(6): 319-326.

[22]Lauber C L, Strickland M S, Bradford M A, Fierer N. The influence of soil properties on the structure of bacterial and fungal communities across land-use types. Soil Biology and Biochemistry, 2008, 40(9): 2407-2415.

[23]唐宏亮, 劉龍, 王莉, 巴超杰. 土地利用方式對球囊霉素土層分布的影響. 中國生態(tài)農(nóng)業(yè)學(xué)報, 2009, 17(6): 1137-1142.

[24]田慧, 劉曉蕾, 蓋京蘋, 張俊伶, 李曉林. 球囊霉素及其作用研究進展. 土壤通報, 2009, 40(5): 1215-1220.

[25]Barrico L, Azul A M, Morais M C, Coutinho A P, Freitas H, Castro P. Biodiversity in urban ecosystems: plants and macromycetes as indicators for conservation planning in the city of Coimbra (Portugal). Landscape and Urban Planning, 2012, 106(1): 88-102.

[26]Azul A M, Sousa J P, Agerer R, Martín M P, Freitas H. Land use practices and ectomycorrhizal fungal communities from oak woodlands dominated byQuercussuberL. considering drought scenarios. Mycorrhiza, 2010, 20(2): 73-88.

[27]Azul A M, Castro P, Sousa J P, Freitas H. Diversity and fruiting patterns of ectomycorrhizal and saprobic fungi as indicators of land-use severity in managed woodlands dominated byQuercussuber-a case study from southern Portugal. Canadian Journal of Forest Research, 2009, 39(12): 2404-2417.

[28]McDonnell M J, Pickett S T A. Ecosystem structure and function along urban-rural gradients: an unexploited opportunity for ecology. Ecology, 1990, 71(4): 1232-1237.

[29]McDonnell M J, Hahs A K. The use of gradient analysis studies in advancing our understanding of the ecology of urbanizing landscapes: current status and future directions. Landscape Ecology, 2008, 23(10): 1143-1155.

[30]Bainard L D, Klironomos J N, Gordon A M. The mycorrhizal status and colonization of 26 tree species growing in urban and rural environments. Mycorrhiza, 2011, 21(2): 91-96.

[31]Karpati A S, Handel S N, Dighton J, Horton T R.Quercusrubra-associated ectomycorrhizal fungal communities of disturbed urban sites and mature forests. Mycorrhiza, 2011, 21(6): 537-547.

[32]Jumpponen A, Jones K L, Mattox J D, Yaege C. Massively parallel 454-sequencing of fungal communities inQuercusspp. ectomycorrhizas indicates seasonal dynamics in urban and rural sites. Molecular Ecology, 2010, 19(Suppl 1): 41-53.

[33]Wiseman P E, Wells C. Soil inoculum potential and arbuscular mycorrhizal colonization ofAcerrubrumin forested and developed landscapes. Journal of Arboriculture, 2005, 31(6): 296-302.

[34]Ochimaru T, Fukuda K. Changes in fungal communities in evergreen broad-leaved forests across a gradient of urban to rural areas in Japan. Canadian Journal of Forest Research, 2007, 37(2): 247-258.

[35]Karliński L, Jagodziński A M, Leski T, Butkiewicz P, Brosz M, Rudawska M. Fine root parameters and mycorrhizal colonization of horse chestnut trees (AesculushippocastanumL.) in urban and rural environments. Landscape and Urban Planning, 2014, 127: 154-163.

[36]史立君, 刁志凱, 劉潤進. 城市生態(tài)系統(tǒng)中AM真菌侵染與群落結(jié)構(gòu)特征. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報, 2011, 22(7): 1939-1943.

[37]Burrows R L, Pfleger F L. Arbuscular mycorrhizal fungi respond to increasing plant diversity. Canadian Journal of Botany, 2002, 80(2): 120-130.

[38]Knapp S, Kühn I, Schweiger O, Klotz S. Challenging urban species diversity: contrasting phylogenetic patterns across plant functional groups in Germany. Ecology Letters, 2008, 11(10): 1054-1064.

[39]Guo X H, Gong J. Differential effects of abiotic factors and host plant traits on diversity and community composition of root-colonizing arbuscular mycorrhizal fungi in a salt-stressed ecosystem. Mycorrhiza, 2014, 24(2): 79-94.

[40]唐明, 陳輝, 高延鋒. 5種林木的11個叢枝菌根菌株分子遺傳初步研究. 林業(yè)科學(xué), 2006, 42(1): 126-128.

[41]McKinney M L. Do human activities raise species richness? Contrasting patterns in United States plants and fishes. Global Ecology and Biogeography, 2002, 11(4): 343-348.

[42]Lothamer K, Brown S P, Mattox J D, Jumpponen A. Comparison of root-associated communities of native and non-native ectomycorrhizal hosts in an urban landscape. Mycorrhiza, 2014, 24(4): 267-280.

[43]Kent M, Stevens R A, Zhang L. Urban plant ecology patterns and processes: a case study of the flora of the City of Plymouth, Devon, U. K.. Journal of Biogeography, 1999, 26(6): 1281-1298.

[44]Kühn I, Brandl R, Klotz S. The flora of German cities is naturally species rich. Evolutionary Ecology Research, 2004, 6(5): 749-764.

[45]Scharenbroch B C, Lloyd J E, Johnson-Maynard J L. Distinguishing urban soils with physical, chemical, and biological properties. Pedobiologia, 2005, 49(4): 283-296.

[46]Kaye J P, Groffman P M, Grimm N B, Baker L A, Pouyat R V. A distinct urban biogeochemistry?. Trends in Ecology & Evolution, 2006, 21(4): 192-199.

[47]盧瑛, 龔子同, 張甘霖. 城市土壤的特性及其管理. 土壤與環(huán)境, 2002, 11(2): 206-209.

[48]張甘霖, 朱永官, 傅伯杰. 城市土壤質(zhì)量演變及其生態(tài)環(huán)境效應(yīng). 生態(tài)學(xué)報, 2003, 23(3): 539-546.

[49]吳新民, 潘根興, 姜海洋, 居玉芬. 南京城市土壤的特性與重金屬污染的研究. 生態(tài)環(huán)境, 2003, 12(1): 19-23.

[50]蔡曉布, 錢成, 彭岳林, 馮固, 蓋京平. 環(huán)境因子對西藏高原草地植物叢枝菌根真菌的影響. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報, 2005, 16(5): 859-864.

[51]Entry J A, Rygiewicz P T, Watrud L S, Donnelly P K. Influence of adverse soil conditions on the formation and function ofArbuscularmycorrhizas. Advances in Environmental Research, 2002, 7(1): 123-138.

[52]楊金玲, 汪景寬, 張甘霖. 城市土壤的壓實退化及其環(huán)境效應(yīng). 土壤通報, 2004, 35(6): 688-694.

[53]Nadian H, Smith S E, Alston A M, Murray R S. Effects of soil compaction on plant growth phosphorus uptake and morphological characteristics of vesicular-arbuscular mycorrhizal colonization ofTrifoliumsubterraneum. New Phytologist, 1997, 135(2): 303-311.

[54]Nadian H, Smith S E, Alston A M, Murray R S, Siebert B D. Effects of soil compaction on phosphorus uptake and growth ofTrifoliumsubterraneumcolonized by four species of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist, 1998, 140(1): 155-165.

[55]Entry J A, Reeves D W, Mudd E, Lee W J, Guertal E, Raper R L. Influence of compaction from wheel traffic and tillage on arbuscular mycorrhizae infection and nutrient uptake byZeamays. Plant and Soil, 1996, 180(1): 139-146.

[56]Andersen C P, Rygiewicz P T. Stress interactions and mycorrhizal plant response: understanding carbon allocation priorities. Environmental Pollution, 1991, 73(3/4): 217-244.

[57]Cabaret J, Geerts S, Madeline M, Ballandonne C, Barbier D. The use of urban sewage sludge on pastures: the cysticercosis threat. Veterinary Research, 2002, 33(5): 575-597.

[58]Sáinz M J, Taboada-Castro M T, Vilario A. Growth, mineral nutrition and mycorrhizal colonization of red clover and cucumber plants grown in a soil amended with composted urban wastes. Plant and Soil, 1998, 205(1): 85-92.

[59]Roldan A, Albaladejo J. Vesicular-arbuscular mycorrhiza (VAM) fungal populations in a xeric torriorthent receiving urban refuse. Soil Biology and Biochemistry, 1993, 25(4): 451-456.

[60]Weissenhorn I, Mench M, Leyval C. Bioavailability of heavy metals and arbuscular mycorrhiza in a sewage-sludge-amended sandy soil. Soil Biology and Biochemistry, 1995, 27(3): 287-296.

[61]Cairney J W G, Meharg A A. Influences of anthropogenic pollution on mycorrhizal fungal communities. Environmental Pollution, 1999, 106(2): 169-182.

[62]K?rén O, Nylund J E. Effects of ammonium sulphate on the community structure and biomass of ectomycorrhizal fungi in a Norway spruce stand in southwestern Sweden. Canadian Journal of Botany, 1997, 75(10): 1628-1642.

[63]Wang S G, Feng Z Z, Wang X K, Gong W L. Arbuscular mycorrhizal fungi alter the response of growth and nutrient uptake of snap bean (PhaseolusvulgarisL.) to O3. Journal of Environmental Sciences, 2011, 23(6): 968-974.

[64]Verdin A, Sahraoui A L H, Fontaine J, Grandmougin-Ferjani A, Durand R. Effects of anthracene on development of an arbuscular mycorrhizal fungus and contribution of the symbiotic association to pollutant dissipation. Mycorrhiza, 2006, 16(6): 397-405.

[65]del Val C, Barea J M, Azcón-Aguilar C. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungus populations in heavy-metal-contaminated soils. Applied and Environmental Microbiology, 1999, 65(2): 718-723.

[66]Heijne B, Hofstra J J, Heil G W, Van Dam D, Bobbink R. Effect of the air pollution component ammonium sulphate on the VAM infection rate of three heathland species. Plant and Soil, 1992, 144(1): 1-12.

[67]Egerton-Warburton L M, Allen E B. Shifts in arbuscular mycorrhizal communities along an anthropogenic nitrogen deposition gradient. Ecological Applications, 2000, 10(2): 484-496.

[68]Bolund P, Hunhammar S. Ecosystem services in urban areas. Ecological Economics, 1999, 29(2): 293-301.

[69]van der Heijden M G A, Horton T R. Socialism in soil? The importance of mycorrhizal fungal networks for facilitation in natural ecosystems. Journal of Ecology, 2009, 97(6): 1139-1150.

[70]Martin C A, Whitcomb S A, Stutz J C. Effects of frequent shearing on root growth and mycorrhizal colonization of two landscape shrubs. HortScience, 2010, 45(10): 1573-1576.

[71]Koske R E, Gemma J N, Jackson N. Mycorrhizal fungi associated with three species of turfgrass. Canadian Journal of Botany, 1997, 75(2): 320-332.

[72]Simard S W, Perry D A, Jones M D, Myrold D D, Durall D M, Molina R. Net transfer of carbon between ectomycorrhizal tree species in the field. Nature, 1997, 388(6642): 579-582.

[73]Baxter J W, Pickett S T A, Carreiro M M, Dighton J. Ectomycorrhizal diversity and community structure in oak forest stands exposed to contrasting anthropogenic impacts. Canadian Journal of Botany, 1999, 77(6): 771-782.

[74]梁宇, 郭良棟, 馬克平. 菌根真菌在生態(tài)系統(tǒng)中的作用. 植物生態(tài)學(xué)報, 2002, 26(6): 739-745.

[75]Polanco M C, Zwiazek J J, Voicu M C. Responses of ectomycorrhizal American elm (Ulmusamericana) seedlings to salinity and soil compaction. Plant and Soil, 2008, 308(1/2): 189-200.

[76]Fischer L K, von der Lippe M, Rillig M C, Kowarik I. Creating novel urban grasslands by reintroducing native species in wasteland vegetation. Biological Conservation, 2013, 159: 119-126.

[77]廖繼佩, 林先貴, 曹志洪. 內(nèi)外生菌根真菌對重金屬的耐受性及機理. 土壤, 2003, 35(5): 370-377.

[78]Meharg A A, Cairney J W G. Ectomycorrhizas—extending the capabilities of rhizosphere remediation?. Soil Biology and Biochemistry, 2000, 32(11-12): 1475-1484.

[79]王發(fā)園, 林先貴, 周健民. 叢枝菌根與土壤修復(fù). 土壤, 2004, 36(3): 251-257.

[80]Alzetta C, Scattolin L, Scopel C, Accordi S M. The ectomycorrhizal community in urban linden trees and its relationship with soil properties. Trees, 2012, 26(3): 715-767.

[81]Charest C, Clark G, Dalpé Y. The impact of arbuscular mycorrhizae and phosphorus status on growth of two turfgrass species. Journal of Turfgrass Management, 1997, 2(3): 1-14.

[82]Findlay C M, Kendle A D. Towards a mycorrhizal application decision model for landscape management. Landscape and Urban Planning, 2001, 56(3/4): 149-160.

[83]Fini A, Frangi P, Amoroso G, Piatti R, Faoro M, Bellasio C, Ferrini F. Effect of controlled inoculation with specific mycorrhizal fungi from the urban environment on growth and physiology of containerized shade tree species growing under different water regimes. Mycorrhiza, 2011, 21(8): 703-719.

[84]Helgason T, Daniell T J, Husband R, Fitter A H, Young J P W. Ploughing up the wood-wide web?. Nature, 1998, 394(6692): 431-431.

[85]Peng C, Ouyang Z Y, Wang M E, Chen W P, Jiao W T. Vegetative cover and PAHs accumulation in soils of urban green space. Environmental Pollution, 2012, 161: 36-42.

[86]Jacquemyn H, Honnay O, Cammue B P A, Brys R, Lievens B. Low specificity and nested subset structure characterize mycorrhizal associations in five closely related species of the genusOrchis. Molecular Ecology, 2010, 19(18): 4086-4095.

[87]Montesinos-Navarro A, Segarra-Moragues J G, Valiente-Banuet A, Verdú M. The network structure of plant-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist, 2012, 194(2): 536-547.

[88]Albert R, Jeong H, Barabási A L. Error and attack tolerance of complex networks. Nature, 2000, 406(6794): 378-382.

[89]Shokralla S, Spall J L, Gibson J F, Hajibabaei M. Next-generation sequencing technologies for environmental DNA research. Molecular Ecology, 2012, 21(8): 1794-1805.

Mycorrhizal fungi in urban environments: diversity, mechanism, and application

CHEN Yun, MA Keming*

StateKeyLaboratoryofUrbanandRegionalEcology,ResearchCenterforEco-EnvironmentalSciences,ChineseAcademyofSciences,Beijing100085,China

Mycorrhizal fungi colonize the roots of most terrestrial plants, facilitating mineral nutrient uptake, enhancing stress resistance, and improving soil structure. Although their functional importance is well recognized, they are often overlooked in urban ecological surveys. For instance, of 15685 papers referring to mycorrhizal research published from 1990 to 2014, only 106 papers (0.68%) are related to urban areas. In addition, most of these studies focused only on preliminary assessment of mycorrhizal fungal diversity and community structure; knowledge of how these fungi are affected by urbanization and the roles they play in urban ecosystems remains relatively rare. However, mycorrhizal fungi are sensitive to various biotic and abiotic factors, and it is well documented that urbanization usually reduces their abundance and species richness, and changes their community composition. Thus, mycorrhizal fungi, especially ectomycorrhizal fungi, have potential as bioindicators of the quality of urban green-space systems. Anthropogenic activities cause many local environmental problems such as biotic homogenization, soil degradation, and pollution. Coupled with human management of landscapes, a variety of properties of urban environments are identified that may affect the survival of mycorrhizal fungi. However, given the ecological complexity of urban ecosystems, their mechanisms of action are still largely unknown. This paper first reviews the changes in mycorrhizal fungal diversity in cities, and then highlights the ecological processes and factors that may potentially affect their persistence. The subsequent discussion focuses on potential ecological benefits from mycorrhizal mutualisms. Because of its positive effect on plant nutrition and soil structure, the application of mycorrhizal technology in damaged ecosystems has been advocated. Nevertheless, because clear and comprehensive findings from field research are lacking, this technology is not available for landscape management, a field beset with many uncertainties and assumptions. Despite its promise, little work has been done on this technology, and more research is needed in the future to develop practical approaches within the context of urban landscapes. In general, knowledge of mycorrhizal fungi in cities is somewhat limited, and it is often hindered by the complexity of urban environments. A more sophisticated, systematic, and standard framework of research is needed to assess the diversity of mycorrhizal fungi in urban habitats and to clarify the impact of urbanization on their distribution and assemblages, as well as to understand the broader implications of altered fungal communities. This is of great importance in microbial resource conservation and green-space maintenance in cities.

arbuscular mycorrhizal fungi (AMF); ectomycorrhizal fungi (ECM); diversity; human disturbance; urban green space; urbanization

附表1　引文關(guān)系圖中兩個研究主題分別所對應(yīng)的文獻

國家自然科學(xué)基金重點項目(41430638)；城市與區(qū)域生態(tài)國家重點實驗室自主項目(SKLURE2013-1-01)

2014-12-10; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015-10-30

Corresponding author.E-mail: mkm@rcees.ac.cn

10.5846/stxb201412102454

陳云，馬克明.城市菌根真菌多樣性、變化機制及功能應(yīng)用.生態(tài)學(xué)報,2016,36(14):4221-4232.

Chen Y, Ma K M.Mycorrhizal fungi in urban environments: diversity, mechanism, and application.Acta Ecologica Sinica,2016,36(14):4221-4232.