李淮周，鐘 寧，4，楊 陽，周海燕，楊孝敬，郭家梁，馬小萌

（1.北京工業(yè)大學(xué)國際WIC研究院，北京 100124；2.磁共振成像腦信息學(xué)北京市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100124；3.腦信息智慧服務(wù)北京市國際科技合作基地，北京 100124；4.前橋工業(yè)大學(xué)生命科學(xué)與信息工程系，前橋 371-0816）

大腦白質(zhì)纖維束與算術(shù)能力的關(guān)系

李淮周1，2，3，鐘 寧1，2，3，4，楊 陽2，3，4，周海燕1，2，3，楊孝敬1，2，3，郭家梁1，2，3，馬小萌1，2，3

（1.北京工業(yè)大學(xué)國際WIC研究院，北京 100124；2.磁共振成像腦信息學(xué)北京市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100124；3.腦信息智慧服務(wù)北京市國際科技合作基地，北京 100124；4.前橋工業(yè)大學(xué)生命科學(xué)與信息工程系，前橋 371-0816）

為了探索大腦白質(zhì)纖維束與算術(shù)運(yùn)算能力的關(guān)系，設(shè)計(jì)了一個(gè)認(rèn)知功能實(shí)驗(yàn)測(cè)試所有受試者的算術(shù)能力，然后采集T1結(jié)構(gòu)像和彌散張量成像.使用約翰霍普金斯大學(xué)白質(zhì)纖維束圖譜提取每條纖維束的平均各向異性分?jǐn)?shù)（fractional anisotropy，F(xiàn)A），并與行為數(shù)據(jù)進(jìn)行相關(guān)性分析.結(jié)果顯示:減法得分與右扣帶束（扣帶回區(qū)域）和右下縱束的FA值呈正相關(guān)，算術(shù)運(yùn)算的反應(yīng)時(shí)均與右上縱束（顳葉部分）的FA值呈負(fù)相關(guān)，并且這些相關(guān)與任務(wù)的困難差異無關(guān).結(jié)果表明:大腦白質(zhì)纖維束連貫性或髓鞘化的增強(qiáng)可能會(huì)提高某些算術(shù)能力，進(jìn)一步為算術(shù)運(yùn)算的神經(jīng)基礎(chǔ)提供了新的證據(jù).

彌散張量成像；白質(zhì)纖維束；各向異性分?jǐn)?shù)；算術(shù)運(yùn)算

算術(shù)運(yùn)算在生活中必不可少，加減及數(shù)字匹配作為數(shù)字運(yùn)算的最基本組成，是眾多復(fù)雜運(yùn)算的基礎(chǔ)，應(yīng)用最為廣泛.近年來，關(guān)于數(shù)字處理和算術(shù)認(rèn)知過程的腦功能磁共振成像（functional magnetic resonance imaging，F(xiàn)MRI）研究已經(jīng)很多，而關(guān)于成人大腦白質(zhì)纖維束與算術(shù)處理之間關(guān)系研究比較少［1］.一般認(rèn)為對(duì)于加法左角回和緣上回是重要的神經(jīng)基礎(chǔ)，多使用自動(dòng)化的記憶提??；減法通常使用頂內(nèi)溝和上頂葉的支持，一般使用程序化解決策略［2-4］.白質(zhì)由被髓鞘包裹著的神經(jīng)軸突組成，控制著神經(jīng)元共享的信號(hào)，很顯然，在解決算術(shù)問題時(shí)要求額葉和顳頂葉區(qū)域的充分協(xié)作，這就需要白質(zhì)纖維束來實(shí)現(xiàn)充足的通信.

彌散張量成像（diffusion tensor imaging，DTI）是唯一的一種非侵入的活體白質(zhì)纖維束檢測(cè)技術(shù)，它對(duì)腦中水分子的彌散非常敏感.在灰質(zhì)和腦脊液中由于沒有邊界所有方向上發(fā)生彌散的概率幾乎相等，稱為各向同性.相反，白質(zhì)中因?yàn)樗枨屎图?xì)胞膜的存在，水分子橫穿軸突顯著小于沿著軸突的彌散，導(dǎo)致有一個(gè)很強(qiáng)的方向性，稱為各向異性，常用擴(kuò)散參數(shù)各向異性分?jǐn)?shù)（fractional anisotropy，F(xiàn)A）進(jìn)行量化［5］.這個(gè)各向異性分?jǐn)?shù)可以用來獲得腦白質(zhì)完整性和軸突組織信息，是探索腦微觀結(jié)構(gòu)與認(rèn)知功能關(guān)系的有用方法［6］.最近的研究結(jié)果顯示算術(shù)運(yùn)算涉及的白質(zhì)纖維束并不一致.Van Eimeren等［7］使用感興趣區(qū)域（region of interest，ROI）方法發(fā)現(xiàn)上放射冠和下縱束的FA值與兒童的數(shù)字操作得分相關(guān).Klein等［8］使用功能的ROI作為概率追蹤的種子點(diǎn)，發(fā)現(xiàn)簡單和困難計(jì)算分別涉及了2個(gè)白質(zhì)通路，一個(gè)是大小相關(guān)處理的回路包括背側(cè)上縱束和外囊的內(nèi)外側(cè)，另一個(gè)是事實(shí)檢索的回路包括額頂腹側(cè)纖維束和扣帶束.Navas-Sanchez等［9］使用基于圖譜的全腦體素分析發(fā)現(xiàn)在鉤束、上縱束、下縱束和胼胝體壓部算術(shù)天才組具有較高的FA值.可見，大腦白質(zhì)纖維束確實(shí)在算術(shù)運(yùn)算中起了重要作用.

為了探索大腦白質(zhì)纖維束與算術(shù)運(yùn)算能力的關(guān)系，本文選擇了約翰霍普金斯大學(xué)（Johns Hopkins University，JHU）基于概率纖維束成像分割的人類白質(zhì)纖維束圖譜［10］中每條纖維束作為研究的ROI，提取平均FA值，然后與認(rèn)知功能實(shí)驗(yàn)測(cè)得的算術(shù)能力進(jìn)行相關(guān)性分析，并評(píng)估這些相關(guān)是不是因?yàn)槿蝿?wù)的困難差異引起的.

1　資料與方法

1.1臨床資料

共有21名右利手健康成年人參與本實(shí)驗(yàn)，因2名幽閉恐懼癥患者（n=2）中止實(shí)驗(yàn)，最終樣本有19名（8名女性），年齡25.78±3.87歲，范圍18～38歲，本科或以上文化程度，無神經(jīng)系統(tǒng)疾病家族史，無酒精和藥物濫用史，所有受試者雙眼裸視或矯正視力正常.本研究經(jīng)首都醫(yī)科大學(xué)附屬宣武醫(yī)院倫理委員會(huì)批準(zhǔn)，所有受試者均簽署知情同意書.

1.2試驗(yàn)設(shè)計(jì)

試驗(yàn)的主要目的是測(cè)試被試簡單運(yùn)算能力.為了促使被試對(duì)數(shù)的處理，而不是運(yùn)用自動(dòng)化的記憶提取策略，任務(wù)選擇了2位數(shù)而不是1位數(shù)的數(shù)學(xué)運(yùn)算，同時(shí)為了降低運(yùn)算難度對(duì)結(jié)果的影響，所有的計(jì)算沒有進(jìn)退位.實(shí)驗(yàn)一共設(shè)置了3種任務(wù)分別是加法計(jì)算、減法計(jì)算和數(shù)字匹配，為了保持所有的任務(wù)出現(xiàn)機(jī)會(huì)相等，采取偽隨機(jī)出現(xiàn).

采用美國PST公司針對(duì)心理與行為實(shí)驗(yàn)開發(fā)的E-Prime軟件設(shè)計(jì)了該認(rèn)知功能實(shí)驗(yàn)，任務(wù)使用塊（BLOCK）設(shè)計(jì)，共設(shè)計(jì)2個(gè)段（SESSION），1個(gè)段中有加法、減法和數(shù)字匹配3個(gè)任務(wù)各4個(gè)塊，每2個(gè)塊間隔24 s，一個(gè)塊中有4個(gè)相同類型的測(cè)試（TRIALS）總共持續(xù)24 s，采用相同的呈現(xiàn)形式.在每個(gè)測(cè)試中顯示順序?yàn)椤暗?個(gè)操作數(shù)”（250 ms），“第2個(gè)操作數(shù)”（250 ms），“運(yùn)算符”（500 ms），和“參考答案”（2 000 ms）.每2個(gè)刺激間隔為500 ms（只有黑色背景），每2個(gè)測(cè)試間隔為1 500 ms.用標(biāo)記“#”作為數(shù)字匹配的操作符，它要求受試者判斷參考答案是否在前2個(gè)操作數(shù)中出現(xiàn).加法任務(wù)塊中試驗(yàn)刺激呈現(xiàn)形式及試驗(yàn)中任務(wù)塊的順序如圖1所示.

在所有的試驗(yàn)中錯(cuò)誤的問題有50%，錯(cuò)誤參考答案的范圍是“正確答案的±1或±10”，要求受試者當(dāng)參考答案出現(xiàn)時(shí)按下按鈕判斷正誤，左手為正確，右手為錯(cuò)誤，有E-Prime軟件同時(shí)記錄正（標(biāo)記1）誤（標(biāo)記0）和從參考答案出現(xiàn)到按下按鈕的時(shí)間作為受試者的反應(yīng)時(shí)（ms）.每個(gè)題1分，每個(gè)任務(wù)共2段×4塊×4試驗(yàn)=32分，采用百分制，即任務(wù)得分=正確總數(shù)/題的總數(shù)×100.試驗(yàn)完成后，從E-Prime軟件產(chǎn)生的結(jié)果文件中逐個(gè)抽取每個(gè)試驗(yàn)的正誤及其反應(yīng)時(shí)，從而得到每個(gè)被試的行為數(shù)據(jù).

1.3檢測(cè)方法

使用德國西門子3.0T MAGNETOM Trio Tim核磁共振成像掃描儀，12通道相控陣頭部線圈.受試者試驗(yàn)時(shí)仰臥，同時(shí)使用耳機(jī)來減少掃描噪聲干擾，并在頭部襯墊泡沫來限制其移動(dòng)，掃描均由專業(yè)的影像科醫(yī)生進(jìn)行操作.

首先掃描受試者的全腦T1結(jié)構(gòu)像，掃描參數(shù)為:TR=1 600 mm，TE=3.28 mm，TI=800 mm，層厚1 mm，翻轉(zhuǎn)角度9°，視野（FOV）=256 mm×256 mm，總層數(shù)192層，分辨率為1 mm×1 mm×1 mm.由影像科醫(yī)生對(duì)掃描結(jié)果進(jìn)行肉眼觀察，任何結(jié)構(gòu)異常都未發(fā)現(xiàn)的，進(jìn)行DTI掃描.DTI掃描參數(shù)為:TR= 6000 ms，TE=87 ms，層厚=3 mm，F(xiàn)OV=256 mm× 256 mm，總層數(shù)45層，b-value=2∶1 000 s/mm2.施加彌散敏感梯度在12個(gè)不同的非共線方向上.由影像科醫(yī)生對(duì)掃描出的DTI圖像進(jìn)行檢查，對(duì)出現(xiàn)的較大位移的進(jìn)行排除.

然后將所有受試者的DTI數(shù)據(jù)傳輸?shù)焦ぷ髡?，使用北京師范大學(xué)基于Matlab和FSL（http://www.fmrib.ox.ac.uk/fsl/）［11-13］開發(fā)的PANDA軟件（http://www.nitrc.org/projects/panda/）［14］進(jìn)行處理，如圖2所示.首先，預(yù)處理，包括渦電流矯正和頭動(dòng)矯正，先對(duì)DTI數(shù)據(jù)中的每個(gè)卷（Volume）做預(yù)測(cè)，并與實(shí)際數(shù)據(jù)做比較得到信號(hào)誤差，用這個(gè)誤差更新渦電流產(chǎn)生場(chǎng)和被試位置（位移）的估計(jì)，重復(fù)這一過程直到得到可接受結(jié)果.預(yù)測(cè)使用高斯過程計(jì)算，其中超參數(shù)從實(shí)際數(shù)據(jù)中獲得［15］.其次是經(jīng)一系列局部自適應(yīng)模型去除DTI圖像中腦的頭皮［16］.過程見圖2（a）.再次，計(jì)算每個(gè)被試的FA值并配準(zhǔn)，使用基于多尺度的Levenberg-Marquardt極小化方法，配準(zhǔn)所有個(gè)體的FA圖像到一個(gè)1 mm×1 mm×1 mm的標(biāo)準(zhǔn)空間FMRIB58_FA上［17］.最后，提取JHU白質(zhì)纖維束圖譜的各條纖維束的FA值，JHU白質(zhì)纖維束圖譜是FSL軟件已經(jīng)做好了的與FMRIB58_FA對(duì)應(yīng)的模板，然后調(diào)用該模板逐個(gè)提取出每條纖維束的FA值，見圖2（b）.

1.4統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

用Matlab軟件先對(duì)算術(shù)運(yùn)算（加、減、數(shù)字匹配）得分及其反應(yīng)時(shí)記錄與JHU白質(zhì)纖維束成像圖譜的20條纖維束平均FA值進(jìn)行Pearson相關(guān)性分析，并應(yīng)用P值檢驗(yàn)相關(guān)的顯著性.然后，以算術(shù)運(yùn)算的操作作為被試內(nèi)的因素進(jìn)行單因素方差分析，并使用Tukey's HSD多重比較進(jìn)行檢驗(yàn)，用于評(píng)估任務(wù)困難差異對(duì)結(jié)果的影響.在多重比較中Bonferroni矯正被使用.P＜0.05差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義.

2　結(jié)果與討論

表1　受試者的行為數(shù)據(jù)Table 1 Behavior data of the subjects

受試者執(zhí)行算術(shù)運(yùn)算（加、減、數(shù)字匹配）得分及其反應(yīng)時(shí)的記錄，如表1所示.加法、減法、數(shù)字匹配得分分別為84.38～100、81.25～100、90～100，反應(yīng)時(shí)間的分別為499.6～832.6、522.7～915.2、556.3～915.2 ms.受試者JHU白質(zhì)纖維束成像圖譜20條纖維束內(nèi)的FA值，如表2所示.使用Pearson相關(guān)性檢驗(yàn)算術(shù)運(yùn)算得分及其反應(yīng)時(shí)與大腦各條纖維束FA值的關(guān)系，如圖3所示，結(jié)果表明減法得分與右扣帶束（扣帶回區(qū)域）和右下縱束的FA值呈正相關(guān)，算術(shù)運(yùn)算的反應(yīng)時(shí)加法（r= -0.530，P=0.020）、減法（r=-0.536，P=0.018）、數(shù)字匹配均與右上縱束（顳葉部分，見圖3（c））的FA值呈負(fù)相關(guān)，它們均是顯著的線性關(guān)系（P＜0.05）.其他大腦纖維束的FA值與算術(shù)運(yùn)算得分及其反應(yīng)時(shí)均不相關(guān)（P＞0.05），如表3所示.

表2　JHU白質(zhì)纖維束成像圖譜20條纖維束的FA值Table 2 FA values of 20 fiber tracts in JHU white matter tractography atlas

表3　白質(zhì)纖維束的FA值與行為數(shù)據(jù)的相關(guān)性檢驗(yàn)結(jié)果（r，P）Table 3 Results of correlation analysis between the FA values of fiber tracts and behavior data（r，P）

扣帶束環(huán)繞在從額葉到顳葉的胼胝體上方，主要根據(jù)當(dāng)前任務(wù)要求在相關(guān)腦區(qū)中有效分配注意資源，它在執(zhí)行功能神經(jīng)網(wǎng)絡(luò)中可能是一個(gè)高級(jí)調(diào)控結(jié)構(gòu).下縱束連接了顳葉和枕葉，又稱為枕顳束，位于舌回和海馬旁回之下，顳下回之上的區(qū)域，在解決算術(shù)運(yùn)算時(shí)可能涉及了記憶加工以及數(shù)字符號(hào)的處理［18］.Klein等［8］和Navas-Sanchez等［9］分別使用fMRI研究結(jié)果作為概率纖維束追蹤的種子區(qū)域和基于纖維束的空間統(tǒng)計(jì)方法（tract-based spatial statistics，TBSS）進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)右扣帶束（扣帶回區(qū)域）和右下縱束在大腦執(zhí)行減法任務(wù)時(shí)起到了重要作用.減法計(jì)算相對(duì)于加法計(jì)算和數(shù)字匹配更多的基于量的程序化策略解決［2，4］，右扣帶束（扣帶回區(qū)域）和右下縱束可能與程序化策略的使用有關(guān).

上縱束（顳葉部分）起源于顳上回的尾部和顳上溝區(qū)域，通過大腦外側(cè)裂尾部，終止于背側(cè)前額葉皮層，有些研究者也稱為弓形束［19］，上縱束（顳葉部分）已經(jīng)被證明在讀，特別是在讀的初始階段或語音解碼中起到重要作用［20-21］.Van Beek等［19］在研究弓形束與算術(shù)運(yùn)算能力的關(guān)系中發(fā)現(xiàn)左前弓形束的FA值與加法和乘法呈正相關(guān).

本文卻發(fā)現(xiàn)右下縱束（顳葉部分）的FA值與加法、減法及數(shù)字匹配任務(wù)的反應(yīng)時(shí)都呈負(fù)相關(guān)，加法計(jì)算更多基于來自長期記憶的事實(shí)檢索策略解決［3］，右下縱束（顳葉部分）可能是算術(shù)運(yùn)算共同使用的白質(zhì)纖維束.其FA值的增大可能反應(yīng)了白質(zhì)纖維束連貫性或髓鞘化的增強(qiáng)［22］，從而提高了任務(wù)得分，減少了運(yùn)算的反應(yīng)時(shí).

必須指出的是，樣本的差異和方法的不同，可能導(dǎo)致發(fā)現(xiàn)的纖維束并不完全一致［1］.Cantlon等［23］在研究胼胝體在數(shù)字判斷任務(wù)中的作用時(shí)，發(fā)現(xiàn)這個(gè)白質(zhì)纖維束可能整合左右腦中數(shù)字信息，這可能說明在這個(gè)數(shù)字判斷任務(wù)中可能左右腦中均有白質(zhì)纖維束參與.與之相比本文僅僅發(fā)現(xiàn)右側(cè)的白質(zhì)纖維束與加減及數(shù)字匹配能力相關(guān)，這很可能是因?yàn)闃颖净蚍治龇椒ǖ牟町愒斐傻?

為了評(píng)估本文發(fā)現(xiàn)的顯著相關(guān)是不是因任務(wù)的困難差異造成的，使用算術(shù)運(yùn)算的操作作為被試內(nèi)的因素進(jìn)行單因素方差分析，結(jié)果顯示3個(gè)任務(wù)之間的平均得分（F（2，54）=1.393；P=0.257）及其反應(yīng)時(shí)（F（2，54）=0.672；P=0.515）均沒有顯著性差異.然后使用Tukey's HSD多重比較進(jìn)行檢驗(yàn)，結(jié)果顯示3個(gè)任務(wù)得分及其反應(yīng)時(shí)也均沒有顯著性差異（P＞0.05）.這就表明觀察到的顯著相關(guān)并不能僅僅通過算術(shù)操作的困難差異來解釋，也就是說，本文觀察到的顯著相關(guān)確實(shí)是算術(shù)操作本身的差異引起的，這進(jìn)一步為算術(shù)運(yùn)算的神經(jīng)基礎(chǔ)提供了新的證據(jù).

3　結(jié)論

1）右扣帶束（扣帶回區(qū)域）和右下縱束可能與減法計(jì)算中程序化策略的使用有關(guān)，右下縱束（顳葉部分）可能是算術(shù)運(yùn)算共同使用的白質(zhì)纖維束.

2）這些結(jié)果表明白質(zhì)纖維束連貫性或髓鞘化的增強(qiáng)可能會(huì)提高某些算術(shù)運(yùn)算能力，這進(jìn)一步為算術(shù)運(yùn)算的神經(jīng)基礎(chǔ)提供了新的證據(jù).

3）為了增強(qiáng)結(jié)果的說服力，擬繼續(xù)擴(kuò)大樣本的數(shù)量，并在指標(biāo)FA外引進(jìn)一些新的指標(biāo)如相對(duì)各向異性指數(shù)、容積比指數(shù)等進(jìn)行分析.

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［22］LEBEL C，BEAULIEU C.Longitudinal development of humanbrainwiringcontinuesfromchildhoodinto adulthood［J］.Journal of Neuroscience，2011，31（30）: 10937-10947.

［23］CANTLON J F，DAVIS S W，LIBERTUS M E，et al.Inter-parietal white matter development predicts numerical performance inyoungchildren［J］.Learningand Individual Differences，2011，21（6）:672-680.

（責(zé)任編輯 楊開英）

Atlas-based Analysis of Association Between Cerebral White Matter Fiber Tracts and Arithmetic Ability

LI Huaizhou1，2，3，ZHONG Ning1，2，3，4，YANG Yang2，3，4，ZHOU Haiyan1，2，3，
YANG Xiaojing1，2，3，GUO Jialiang1，2，3，MA Xiaomeng1，2，3
（1.International WIC Institute，Beijing University of Technology，Beijing 100124，China；2.Beijing Key Laboratory of Magnetic Resonance Imaging and Brain Informatics，Beijing 100124，China；3.Beijing International Collaboration Base on Brain Informatics and Wisdom Services，Beijing 100124，China；4.Department of Life Science and Informatics，Maebashi Institute of Technology，Maebashi 371-0816，Japan）

To investigate the association between cerebral white-matter fiber tracts and arithmetic ability，an experiment of cognitive function was designed to test arithmetic ability of all subjects.Then，T1 structural image and diffusion tensor imaging were collected.The average fractional anisotropy（FA）value of each fiber bundle was extracted by the white matter tractography atlas of Johns Hopkins University.The correlation between FA values of fiber tracts and behavior data was performed.Results show that the subtraction scores have a positive correlation with the FA values in the right cingulum（cingulate gyrus）and the right inferior longitudinal fasciculus.The FA values of the right superior longitudinal fasciculus（temporal part）are negatively correlated with the reaction times of arithmetic operations，respectively.These observed significant correlations are not just an effect of task difficulty.The increasing fiber coherence or myelination contribute to the improvement of arithmetic ability.This study further provides new evidences for the neural basis of sarithmetic operations.

diffusion tensor imaging；white matter tracts；fractional anisotropy；arithmetic operations

R 445.2

A

0254-0037（2016）10-1565-07

10.11936/bjutxb2015120074

2015-12-30

國家重點(diǎn)基礎(chǔ)研究發(fā)展計(jì)劃資助（2014CB744600）；北京市自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目（4164080）

李淮周（1987—），男，博士研究生，主要從事網(wǎng)絡(luò)智能與腦信息學(xué)方面的研究，E-mail:hz_lee@emails.bjut.edu.cn

周海燕（1977—），女，講師，主要從事認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)和腦信息學(xué)方面的研究，E-mail:zhouhaiyan@bjut.edu.cn