蘇彥冰，馬芳芳，溫思鈺，劉銳，禾璐，劉龍龍，李紅英，韓淵懷,2,*

(1.山西農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院，山西 太谷 030801； 2.農(nóng)業(yè)部黃土高原作物基因資源與種質(zhì)創(chuàng)制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，山西 太原 030031；3.雜糧種質(zhì)資源發(fā)掘與遺傳改良山西省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，山西 太谷 030801)

?

谷子擴(kuò)展蛋白與品種抗旱性關(guān)系的研究

蘇彥冰1，馬芳芳1，溫思鈺1，劉銳1，禾璐1，劉龍龍3，李紅英1，韓淵懷1,2,3*

(1.山西農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院，山西 太谷 030801； 2.農(nóng)業(yè)部黃土高原作物基因資源與種質(zhì)創(chuàng)制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，山西 太原 030031；3.雜糧種質(zhì)資源發(fā)掘與遺傳改良山西省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，山西 太谷 030801)

[目的]擴(kuò)展蛋白是植物細(xì)胞壁的重要組成部分，普遍存在于植物中，除了具有增加細(xì)胞壁柔韌性的作用外，在植物的生長(zhǎng)發(fā)育及抵御生物和非生物脅迫等方面都起著重要的作用。為發(fā)掘谷子抗旱基因。[方法]本文采用生物信息學(xué)手段結(jié)合表達(dá)驗(yàn)證，分析了谷子擴(kuò)展蛋白基因家族中的16個(gè)成員。[結(jié)果]發(fā)現(xiàn)它們分屬于EXPA、EXPB、EXPLA和EXPLB 4個(gè)亞家族；對(duì)谷子擴(kuò)展蛋白基因進(jìn)行啟動(dòng)子分析，發(fā)現(xiàn)了與干旱脅迫相關(guān)的響應(yīng)元件，包括干旱響應(yīng)MYB結(jié)合位點(diǎn)MBS、脫落酸響應(yīng)元件ABRE等；通過對(duì)兩個(gè)谷子品種勾勾母雞咀(GG，耐干旱品種)和晉汾16(JF16，干旱敏感品種)擴(kuò)展蛋白基因表達(dá)的分析比較，發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下不同谷子品種中同一基因的表達(dá)水平存在顯著差異。[結(jié)論]結(jié)合親緣關(guān)系圖及啟動(dòng)子順式調(diào)控元件的預(yù)測(cè)結(jié)果，并未發(fā)現(xiàn)基因親緣關(guān)系與擴(kuò)展蛋白基因表達(dá)間的規(guī)律；也未發(fā)現(xiàn)脅迫相關(guān)的調(diào)控元件與擴(kuò)展蛋白表達(dá)之間的關(guān)聯(lián)，初步了解了擴(kuò)展蛋白基因與谷子抗旱的關(guān)系，為發(fā)掘谷子抗旱基因提供基礎(chǔ)。

谷子；擴(kuò)展蛋白；干旱脅迫；抗旱性

谷子(Setariaitalica)，禾本科狗尾草屬，是我國(guó)北方重要的雜糧作物，主要產(chǎn)區(qū)分布在河北省、山西省、陜西省和內(nèi)蒙古自治區(qū)[1]。隨著人們飲食結(jié)構(gòu)的變化，對(duì)小米的需求不斷增加，市場(chǎng)缺口逐漸擴(kuò)大，但由于華北地區(qū)干旱情況十分嚴(yán)重，當(dāng)谷子遇到干旱脅迫時(shí)其生理生化都會(huì)發(fā)生變化以適應(yīng)干旱環(huán)境，導(dǎo)致低產(chǎn)等狀況[2]。所以發(fā)掘谷子抗旱相關(guān)基因，提高谷子抗旱性從而增加谷子產(chǎn)量，成為當(dāng)前對(duì)谷子抗旱研究亟待解決的重要問題之一。

擴(kuò)展蛋白(Expansin)是一類存在于植物細(xì)胞壁中的松弛蛋白，具有松弛和修飾細(xì)胞壁的功能，廣泛存在于植物中，是植物細(xì)胞壁的重要組成部分。又稱膨脹素[3]。1989年Cosgrove等人從黃瓜(Cucumissativus)的根尖細(xì)胞壁中提取出擴(kuò)展蛋白[4]；1992年McQueen-Mason等人將該類蛋白分離提純[5,6]。擴(kuò)展蛋白一直以來(lái)備受關(guān)注，現(xiàn)已證明，擴(kuò)展蛋白在植物生長(zhǎng)發(fā)育及植物抗逆性過程中[7～9]具有重要作用。如，擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)對(duì)水分脅迫產(chǎn)生響應(yīng)，植物在干旱脅迫下通過提高擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)水平，提高擴(kuò)展蛋白含量，以增加細(xì)胞壁的韌性，從而舒緩水分脅迫對(duì)植物細(xì)胞造成的壓力[10]。

目前關(guān)于擬南芥[11]、水稻[12]和商陸[8]等物種擴(kuò)展蛋白的研究已經(jīng)出現(xiàn)，但谷子中關(guān)于其抗旱的分子機(jī)制和抗旱基因的研究相對(duì)較少，尤其對(duì)于谷子擴(kuò)展蛋白基因家族的研究鮮有報(bào)道。本文擬通過對(duì)谷子擴(kuò)展蛋白基因進(jìn)行生物信息學(xué)分析，并對(duì)勾勾母雞咀(GG，耐干旱品種)和晉汾16(JF16，干旱敏感品種)[13]兩個(gè)谷子品種在PEG模擬干旱脅迫下擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)情況進(jìn)行分析，旨在為后續(xù)該蛋白的功能鑒定和研究奠定理論基礎(chǔ)。

1　材料與方法

1.1研究材料

本文研究材料勾勾母雞咀和晉汾16由山西農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)業(yè)生物工程研究所提供[13]。

1.2研究方法

1.2.1谷子擴(kuò)展蛋白基因的生物信息學(xué)分析

利用Phytozome v 11.0中豫谷1號(hào)基因組數(shù)據(jù)庫(kù)(https://phytozome.jgi.doe.gov/pz/portal.html)進(jìn)行關(guān)鍵詞搜索，進(jìn)一步結(jié)合NCBI、GenBank等數(shù)據(jù)庫(kù)獲取谷子擴(kuò)展蛋白基因的信息，并下載整理。

使用phytozome v 11.0中JBrowse功能下載豫谷1號(hào)擴(kuò)展蛋白基因在染色體上的位置信息。

使用MEGA 7.0軟件中的Neibor-joining算法對(duì)下載的谷子擴(kuò)展蛋白氨基酸序列構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹。

利用DNAMAN 6.0預(yù)測(cè)蛋白質(zhì)分子量和等電點(diǎn)等理化性質(zhì)。

通過PlantCARE網(wǎng)站(http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/plantcare/html/)在線分析啟動(dòng)子元件。

1.2.2干旱脅迫下谷子擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)情況分析

GG和JF16在人工氣候室中培養(yǎng)，采用營(yíng)養(yǎng)土∶蛭石= 3∶1的混合土種植，培養(yǎng)于14 h光照28 ℃/10 h黑暗23 ℃的條件下，出苗后兩天澆一次蒸餾水，培養(yǎng)21 d后，釆用20% PEG-6000模擬干旱，處理材料0.5 h，對(duì)照用蒸餾水處理相同時(shí)間，每個(gè)處理取3株用于RNA的提取，進(jìn)行表達(dá)譜測(cè)序。

2　結(jié)果與分析

2.1谷子擴(kuò)展蛋白基因的基本信息

本文研究的16個(gè)谷子擴(kuò)展蛋白基因分別屬于EXPA、EXPB、EXPLA、EXPLB 4個(gè)亞家族(表1)，利用豫谷1號(hào)的氨基酸序列制作了16個(gè)擴(kuò)展蛋白的親緣關(guān)系分布圖(圖1)。進(jìn)一步結(jié)合NCBI獲取的信息發(fā)現(xiàn)，各亞家族成員會(huì)聚集到一起。其中擴(kuò)展蛋白A亞家族基因7個(gè)；擴(kuò)展蛋白B亞家族基因5個(gè)；擴(kuò)展蛋白LB亞家族基因和LA亞家族基因各2個(gè)。

圖1　谷子擴(kuò)展蛋白基因家族系統(tǒng)進(jìn)化樹Fig.1　Phylogenetic tree of expansion family in foxtail millet

表1　谷子擴(kuò)展蛋白基本信息及理化性質(zhì)

由Phytozome V11.0中JBrowse下載的基因位置信息可知，9號(hào)染色體上包含6個(gè)擴(kuò)展蛋白基因家族成員，最遠(yuǎn)相距56.9 Mb，其中Si037029m和Si038663m距離最近，約為343.1 kb。第1和7條染色體上包含3個(gè)家族成員，其中1號(hào)染色體上的Si019241m和Si018104m基因距離最近，約為2.3 kb。第4條染色體上包含2個(gè)家族成員，距離約為6.7 Mb。

谷子擴(kuò)展蛋白基因家族中不同擴(kuò)展蛋白基因在內(nèi)含子數(shù)目及大小方面都存在差異。16個(gè)擴(kuò)展蛋白基因中8(50%)個(gè)基因含有2個(gè)內(nèi)含子，其中6個(gè)屬于EXPA亞家族；4(25%)個(gè)基因含有3個(gè)內(nèi)含子，都屬于EXPB亞家族；3(18.75%)個(gè)基因含有4個(gè)內(nèi)含子，其中2個(gè)屬于EXPLA亞家族(表1)。

2.2谷子擴(kuò)展蛋白理化性質(zhì)

根據(jù)豫谷1號(hào)擴(kuò)展蛋白基因的cDNA序列預(yù)測(cè)得到的氨基酸序列，發(fā)現(xiàn)谷子擴(kuò)展蛋白的氨基酸序列長(zhǎng)度處于251～321 aa之間，平均長(zhǎng)度為271 aa(表1)。分子量處于26.22～34.15 kDa之間，A類擴(kuò)展蛋白均值達(dá)到27.95 kDa，B類擴(kuò)展蛋白均值達(dá)到29.56 kDa，總平均值為28.97 kDa。理論等電點(diǎn)處于5.03～9.13之間，平均值為7.93(表1)。

2.3谷子擴(kuò)展蛋白基因家族啟動(dòng)子元件

根據(jù)豫谷1號(hào)全基因組序列，獲取谷子擴(kuò)展蛋白基因CDS區(qū)上游3 000 bp的核苷酸序列，用PlantCARE進(jìn)行啟動(dòng)子在線分析，發(fā)現(xiàn)除了基本啟動(dòng)子元件TATA-box和CAAT-box外，谷子擴(kuò)展蛋白基因還包含多種與脅迫響應(yīng)相關(guān)的順式作用元件(表2)，包括乙烯響應(yīng)元件ERE、水楊酸響應(yīng)元件TCA-element、熱脅迫響應(yīng)元件HSE、低溫脅迫響應(yīng)元件LTR、植物激素響應(yīng)元件TGA-element、赤霉素響應(yīng)元件P-box、真菌誘導(dǎo)響應(yīng)元件Box-Wl等。

利用PlantCARE在線分析16個(gè)谷子擴(kuò)展蛋白基因起始密碼子上游3 000 bp的順式作用元件(表3)，統(tǒng)計(jì)分析發(fā)現(xiàn)每個(gè)基因至少含有105個(gè)調(diào)控元件，最少的是Si037057m基因，含有106個(gè)順式作用元件。調(diào)控Si037085m基因的順式作用元件最多，高達(dá)165個(gè)，其中與病蟲害脅迫相關(guān)的茉莉酸甲酯響應(yīng)元件TGACG-motif多達(dá)14個(gè)，是家族成員中最多的。有15個(gè)擴(kuò)展蛋白基因家族成員包含2～10個(gè)脫落酸響應(yīng)元件ABRE，其中Si037029m基因含10個(gè)；Si010632m基因沒有脫落酸響應(yīng)元件ABRE。有14個(gè)家族成員包含1～5個(gè)干旱響應(yīng)MYB結(jié)合位點(diǎn)MBS，其中Si007953m基因含有5個(gè)。16個(gè)谷子擴(kuò)展蛋白基因家族成員中都包含20個(gè)以上的光響應(yīng)調(diào)控元件，其中Si038663m基因最多，高達(dá)50個(gè)。

表2　谷子擴(kuò)展蛋白基因啟動(dòng)子順式作用元件

2.4谷子擴(kuò)展蛋白基因在干旱脅迫下的表達(dá)模式

用20% PEG-6000模擬干旱脅迫，處理耐干旱品種勾勾母雞咀(GG)和干旱敏感品種晉汾16(JF16)，通過表達(dá)譜分析發(fā)現(xiàn)，在干旱脅迫下GG轉(zhuǎn)錄組中有4個(gè)擴(kuò)展蛋白基因(SiEXP12,SiEXP14,SiEXP15, 和SiEXP16)，JF16轉(zhuǎn)錄組中有5個(gè)擴(kuò)展蛋白基因(SiEXP12,SiEXP13,SiEXP14,SiEXP15, 和SiEXP16)。

兩個(gè)品種中SiEXP12基因僅在干旱脅迫下表達(dá)，且在JF16中表達(dá)水平較GG高(圖2-a)。

SiEXP13基因僅在干旱敏感品種JF16中表達(dá)，且在干旱脅迫下表達(dá)量顯著上調(diào)(圖2-b)。

在正常澆水條件下，SiEXP14基因在JF16中的表達(dá)水平較GG高；干旱脅迫處理后，該基因在兩個(gè)谷子品種中的表達(dá)水平均上調(diào)，且在JF16中上調(diào)幅度較大(圖2-c)。

GG中，SiEXP15基因僅在干旱脅迫下表達(dá)；JF16中，該基因在干旱脅迫處理后表達(dá)水平顯著下調(diào)(圖2-d)。

SiEXP16基因在JF16品種中的表達(dá)水平較GG高。干旱脅迫處理后該基因在兩個(gè)品種中表達(dá)水平均下調(diào)(圖2-e)。

表3　谷子擴(kuò)展蛋白基因家族啟動(dòng)子順式元件預(yù)測(cè)

注：以上數(shù)據(jù)除去了基本啟動(dòng)子元件TATA-box和CAAT-box。

Note：The data does not include the basic promoter elements such as TATA-box and CAAT-box.

圖2　GG和JF16擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)模式Fig.2　Expression profiles of expansin genes in GG and JF16

3　討論與結(jié)論

擴(kuò)展蛋白是植物細(xì)胞壁重要的組成成分。通過對(duì)谷子擴(kuò)展蛋白基因組的分析，有利于我們了解擴(kuò)展蛋白基因基本特征及功能，對(duì)后續(xù)研究具有重要意義。

在已測(cè)序的單子葉植物水稻基因組中發(fā)現(xiàn)擴(kuò)展蛋白家族成員為56個(gè)，其中EXPA和EXPB兩種蛋白比例分別為59%和33%，谷子中兩類蛋白比例分別為44%和31%，由此可見，這兩類蛋白表現(xiàn)出一定的保守性[12]。在內(nèi)含子數(shù)目方面，谷子擴(kuò)展蛋白基因也表現(xiàn)出保守性，如85%以上的EXPA亞家族含有2個(gè)內(nèi)含子，80%以上的EXPB亞家族含有3個(gè)內(nèi)含子，對(duì)于EXPLA和EXPLB兩個(gè)亞家族基本含有3個(gè)或4個(gè)內(nèi)含子。

本研究對(duì)谷子擴(kuò)展蛋白構(gòu)建了系統(tǒng)發(fā)育樹，結(jié)果表明，4個(gè)亞家族的成員會(huì)聚集到一起。該結(jié)論與李昊陽(yáng)等對(duì)楊樹擴(kuò)展蛋白的研究結(jié)果類似[14]。

谷子是重要的糧食作物，然而高溫、低溫、干旱等不良環(huán)境因素會(huì)對(duì)谷子產(chǎn)量造成極大影響，因此，研究其抗逆機(jī)制顯得尤為重要。本文研究發(fā)現(xiàn)，谷子擴(kuò)展蛋白家族基因上游約3 000 bp的啟動(dòng)子序列中含有多個(gè)與逆境相關(guān)的順式作用元件，包括低溫響應(yīng)元件LTR、熱響應(yīng)元件HSE、真菌誘導(dǎo)響應(yīng)元件Box-W1、干旱響應(yīng)MYB結(jié)合位點(diǎn)MBS和脫落酸響應(yīng)元件ABRE，擴(kuò)展蛋白基因家族可能通過以上順式作用元件參與谷子對(duì)脅迫信號(hào)傳導(dǎo)途徑的應(yīng)答，在植物響應(yīng)脅迫過程中發(fā)揮作用[10]。

本研究通過分析谷子5個(gè)擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)水平，發(fā)現(xiàn)在正常澆水條件下，SiEXP12基因在兩個(gè)谷子品種中均不表達(dá)，但在干旱脅迫下表達(dá)量顯著上調(diào)，說明該基因在耐干旱品種和干旱敏感品種中不具有表達(dá)特異性；SiEXP13基因僅在JF16中表達(dá)，且在干旱脅迫下表達(dá)水平顯著上調(diào)，說明該基因?qū)Ω珊得{迫有響應(yīng)，但并未有效緩解植株干旱狀況；SiEXP14和SiEXP16基因在兩個(gè)品種受到干旱脅迫時(shí)表達(dá)水平分別顯著上調(diào)和下調(diào)，說明這兩個(gè)基因在耐干旱品種和干旱敏感品種中的作用是相同的，只是表達(dá)差異造成了兩者抗旱性差異[13]；干旱脅迫下，僅有SiEXP15基因在耐干旱品種GG中的表達(dá)水平較干旱敏感品種JF16高。

然而，結(jié)合親緣關(guān)系圖及啟動(dòng)子順式調(diào)控元件的預(yù)測(cè)結(jié)果，并未發(fā)現(xiàn)基因親緣關(guān)系與擴(kuò)展蛋白基因表達(dá)間的規(guī)律；也未發(fā)現(xiàn)脅迫相關(guān)的調(diào)控元件與擴(kuò)展蛋白表達(dá)之間的關(guān)聯(lián)。我們推測(cè)可能有3個(gè)原因：第一，同一基因在不同組織中的表達(dá)水平不同，而擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)水平可能與各組織細(xì)胞生長(zhǎng)分裂狀態(tài)呈正相關(guān)[15]。第二，擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)非常復(fù)雜，會(huì)受其他外界因素的影響，如光，植物激素等的調(diào)控。本文研究的SiEXP12、SiEXP13、SiEXP14和SiEXP16等4個(gè)基因可能與其他脅迫相關(guān)。第三，在谷子的不同生育期，GG和JF16的抗旱性也有差別，如在孕穗期GG抗旱性較JF16強(qiáng)，但在灌漿期JF16抗旱性較GG強(qiáng)[13]。以上這些因素都可能導(dǎo)致干旱脅迫下谷子擴(kuò)展蛋白基因的表達(dá)水平與品種抗旱性無(wú)關(guān)，且差異較大。由于對(duì)擴(kuò)展蛋白的具體作用機(jī)制還不清楚，為解決上述疑惑，仍需要進(jìn)一步對(duì)擴(kuò)展蛋白在植物抗逆性中的作用機(jī)制、對(duì)逆境的響應(yīng)機(jī)制等進(jìn)行深入的研究。

綜上所述，本研究通過對(duì)谷子擴(kuò)展蛋白基因進(jìn)行生物信息學(xué)分析，并對(duì)其中5個(gè)基因家族成員的表達(dá)水平進(jìn)行分析，初步了解了擴(kuò)展蛋白基因與谷子抗旱的關(guān)系，為進(jìn)一步理解擴(kuò)展蛋白基因在谷子響應(yīng)干旱脅迫過程中的作用提供了依據(jù)，同時(shí)為后續(xù)深入研究谷子擴(kuò)展蛋白基因的功能奠定了理論基礎(chǔ)。

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(編輯：邢國(guó)芳)

收稿日期：2016-07-24

作者簡(jiǎn)介：劉德磊(1982-)，男(漢)，山東菏澤人，講師，博士，研究方向：智能計(jì)算與模式識(shí)別

*通訊作者：李富忠，教授，博士生導(dǎo)師。Tel:13734008985；E-mail:sxaulfz@126.com

基金項(xiàng)目：山西農(nóng)業(yè)大學(xué)博士科研啟動(dòng)基金(2014YJ20)

The relationship between expansin gene family and drought stress in foxtail millet

Su Yanbing1, Ma Fangfang1, Wen Siyu1, Liu Rui1, He Lu1, Liu Longlong3, Li Hongying1, Han Yuanhuai1,2,3*

(1.CollegeofAgriculture,ShanxiAgriculturalUniversity,Taigu030801,China, 2.KeyLabaratoryofCropGeneResourcesandGermplamEnhancementonLoessPlateau,MinistryofAgriculture,Taiyuan030031,China, 3.ShanxiKeyLaboratoryofGeneticResourcesandGeneticImprovementofMinorCrops,Taigu030801,China)

[Objective]As an important part of plant cell wall, expansin exists widely in almost every plant genome. Expansin can increase the flexibility of the cell wall and plays an important role in physiological process of plant growth and stress. In order to explore drought genetic resources in foxtail millet. [Methods]16 expansin genes of foxtail millet were analyzed. [Results]They were classified into 4 subfamilies (EXPA, EXPB, EXPLA and EXPLB)， through the promoter analysis, we found a number of responsive elements related to drought stress, including drought response MYB binding site MBS, ABA response element ABRE, and so on. The expression levels of expansin genes in two foxtail millet varieties GG (drought-resistant variety) and JF16 (drought-sensitive variety) were analyzed, the results showed that their expression levels were different significantly in different varieties under drought stress. [Conclusion]According tocis-acting elements of promoter and phylogenetic tree of expansin genes, we found out there are no significant relationship between drought stress and these results. But these results provide a foundation for further study on the relationship between expansin genes and stress resistance in foxtail millet.

Foxtail millet， Expansin， Drought stress， Drought tolerance

2016-04-18

2016-05-16

蘇彥冰(1993-)，女(漢)，山西臨汾人，碩士研究生，研究方向：谷子抗旱機(jī)理

韓淵懷，教授，博士生導(dǎo)師。Tel:0354-6287239;E-mail:swgctd@163.com

國(guó)家自然科學(xué)基金(31371693,31471556)；教育部高等學(xué)校博士學(xué)科點(diǎn)專項(xiàng)科研基金(20131403110001)；山西農(nóng)業(yè)大學(xué)科技創(chuàng)新基金(2014022,2014YZ2-5)

S515； Q94

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1671-8151(2016)10-0685-06