孫怡 王振華 王榮榮 張云香

261041山東，濰坊市人民醫(yī)院皮膚科（孫怡、王振華），檢驗科（王榮榮），病理科（張云香）

Syndecan-1蛋白在皮膚鱗狀細胞癌的表達及意義

孫怡 王振華 王榮榮 張云香

261041山東，濰坊市人民醫(yī)院皮膚科（孫怡、王振華），檢驗科（王榮榮），病理科（張云香）

目的 檢測皮膚鱗狀細胞癌（鱗癌）患者血清可溶性多配體蛋白聚糖1（SDC1）水平和SDC1蛋白在組織中的表達及兩者的相關性。方法 免疫組化方法檢測93例鱗癌及30例健康對照者表皮SDC1的表達，酶聯(lián)免疫吸附測定（ELISA）檢測81例鱗癌患者和30例健康對照者血清中可溶性SDC1的表達水平。結果鱗癌組織中，SDC1表達明顯低于健康對照組（Z=3.85，P＜0.01）。在不同腫瘤厚度和分化程度的鱗癌中，SDC1表達強度隨腫瘤厚度的增加和分化程度地降低而有下降趨勢（χ2分別為11.66和12.51，均P＜0.01）。鱗癌患者中伴淋巴結轉移組SDC1表達強度顯著低于無淋巴結轉移組（Z=2.20，P＜0.05）。鱗癌患者血清可溶性SDC1表達水平顯著高于健康對照組（Z=4.12，P＜0.01），且隨著腫瘤厚度的增加和臨床分期的變晚血清可溶性SDC1水平逐漸升高。侵襲性鱗癌的SDC1水平高于原位鱗癌的患者（Z=3.02，P＜0.01），但不同分化程度的侵襲性鱗癌血清SDC1水平比較，差異無統(tǒng)計學意義（均P＞0.05）。有淋巴結轉移的鱗癌患者血清SDC1水平明顯高于無淋巴結轉移組（Z=5.30，P＜0.01）。鱗癌患者血清中可溶性SDC1的水平與組織中SDC1表達強度呈負相關（rs=-0.625，P＜0.01）。用受試者工作曲線法判斷血清可溶性SDC1水平對診斷有無淋巴結轉移的最佳臨界點為65.5 μg/L，其敏感度為73.7%，特異度為87.1%，曲線下面積值為0.904（0.840～0.968）。結論 鱗癌組織中，SDC1表達減弱和血清中可溶性SDC1水平升高與鱗癌的侵襲性相關，血清SDC1水平升高對鱗癌患者淋巴結轉移的診斷具有一定的價值。

癌，鱗狀細胞；皮膚；血清；病理學；多配體蛋白聚糖1

皮膚鱗狀細胞癌（鱗癌）是起源于表皮角質(zhì)形成細胞的一種惡性腫瘤，近年來其發(fā)病率有增長趨勢［1］。多配體蛋白聚糖 1（syndecan-1，SDC1）屬于黏附分子，其表達減少或者缺如可致細胞-細胞和細胞-基質(zhì)間的黏附功能降低，從而促進腫瘤生長、侵襲和轉移［2］。研究［3-7］發(fā)現(xiàn)，一些腫瘤患者血清可溶性SDC1的水平升高，且其水平越高，腫瘤預后越差。我們用酶聯(lián)免疫吸附測定（ELISA）檢測鱗癌患者血清可溶性SDC1的水平，并用免疫組化法觀察組織中SDC1的表達，探討兩者相關性及其與鱗癌臨床病理特征的關系。

對象與方法

一、對象

1.標本來源：2009年9月至2014年3月在濰坊市人民醫(yī)院皮膚科就診，經(jīng)病理檢查證實為鱗癌患者93例行免疫組化檢測。其中男51例，女42例，年齡38～83（59.36±16.57）歲。入選病例均排除合并糖尿病、炎癥性腸病及結締組織病的患者和合并其他腫瘤的患者，最終符合條件的鱗癌患者81例行ELISA檢測。其中男44例、女37例，年齡38～80（59.74±15.69）歲。所有入選的病例按發(fā)病部位分為曝光部位（頭面部+四肢）和生殖器部位，按組織學分級分為原位鱗癌、高分化鱗癌、中分化鱗癌和低分化鱗癌，見表1。另外，收集接受美容整形外科手術的健康皮膚標本和健康體檢者的靜脈血各30份，分別作為健康對照組。健康對照組性別、年齡與鱗癌組相比，差異無統(tǒng)計學意義，均與病例組相匹配。本研究通過醫(yī)院倫理委員會批準，患者與健康對照者均簽署知情同意書。

2.臨床分期：根據(jù)美國癌癥協(xié)會非黑素瘤皮膚腫瘤TNM分期系統(tǒng)，將鱗癌分為5期：0期為原位癌；Ⅰ期為腫瘤直徑＜2 cm，無局部淋巴結轉移及遠處轉移；Ⅱ期為腫瘤直徑＞2 cm，但＜5 cm，或腫瘤直徑＞5 cm，無局部淋巴結轉移及遠處轉移；Ⅲ期為腫瘤侵犯其他組織（如，軟骨、骨骼肌或骨），無局部淋巴結轉移及遠處轉移；或無論腫瘤大小，有局部淋巴結轉移，但無遠處轉移；Ⅳ期為無論腫瘤大小，無論有無局部淋巴結轉移，有遠處轉移。根據(jù)臨床分期標準，分別對鱗癌患者的組織標本和血液樣本進行分組，見表1。Ⅲ期患者中有淋巴結轉移的其原發(fā)部位腫瘤直徑均＞2 cm，僅有1例腫瘤直徑＞5 cm且侵及骨骼肌，但未發(fā)生淋巴結轉移。

二、方法

1.主要試劑及儀器：鼠抗人Syndecan-1單克隆抗體和通用型免疫組化PV-9000通用型試劑盒均為北京中杉金橋生物技術有限公司產(chǎn)品，Syndecan-1 ELISA試劑盒為法國Diaclone公司產(chǎn)品，酶標儀為美國BioTek公司產(chǎn)品。

2.ELISA檢測鱗癌患者血清SDC1表達：取鱗癌患者及健康對照組外周EDTA抗凝血2ml，400×g離心10 min，提取血清，分裝入凍存管中，置于-70℃凍存?zhèn)溆谩肊LISA同批試劑盒檢測血清SDC1水平，操作步驟按試劑盒說明書進行。用酶標儀在450nm波長測定吸光度，并根據(jù)標準品的吸光度所對應的濃度繪制標準曲線，根據(jù)標準曲線計算樣品濃度。

3.免疫組化染色及結果判定：標本經(jīng)4%甲醛固定，常規(guī)制成蠟塊，3 μm厚連續(xù)石蠟切片，切片脫蠟至水。按免疫組化二步法常規(guī)操作，Tris-EDTA（pH=8.0）溶液進行微波抗原修復，滴加一抗（SDC1一抗?jié)舛葹?∶150），PBS徹底沖洗后滴加二抗，操作步驟按PV-9000試劑盒說明書進行，DAB顯色，蘇木素復染，脫水透明后中性樹膠封片。陰性對照以PBS代替一抗。SDC1染色陽性信號主要位于細胞的胞膜，在顯微鏡下觀察并計數(shù)，每張切片觀察10個高倍視野（×200），取其均數(shù)。根據(jù)膜著色反應強度及比例進行評分：①無著色為0，淡黃色為1，棕黃色為2，棕褐色為3；②陽性范圍＜5%為0，5% ～25%為 1，26% ～50%為 2，51% ～75%為 3，＞75%為4。兩項評分結果相乘，＜3為陰性（-），3～4為弱陽性（+），5～8為中度陽性（++），9～12為強陽性（+++）。所有組織切片與免疫組化結果由兩位病理科醫(yī)師進行盲法評估。

4.統(tǒng)計學處理：用SPSS17.0統(tǒng)計軟件進行統(tǒng)計學分析，非正態(tài)分布的計量資料用中位數(shù)（P25～P75）表示，兩組間比較采用Mann-Whitney檢驗，多組間比較采用Kruskal-WallisH檢驗，多重比較時，將數(shù)據(jù)進行秩變換后用LSD進行比較。四格表資料采用χ2檢驗，單向有序資料采用秩和檢驗，雙向有序等級資料采用有序分組資料的線性趨勢χ2檢驗。相關性分析采用Spearman相關分析。用受試者工作曲線（ROC）法評價血清中SDC1的水平對判斷有無淋巴結轉移的診斷價值。P＜0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

結 果

一、鱗癌組織中SDC1的表達及其與臨床病理特征的關系

免疫組化染色（圖1～3）顯示，SDC1在30例健康對照組中呈陽性或強陽性表達，強陽性表達21例，中度陽性表達7例，弱陽性表達1例，陰性1例，陽性率為 96.67%（29/30），強陽性率為 70.00%（21/30）。SDC1在鱗癌組中表達陽性率較低，染色強度明顯減弱，強陽性表達29例，中度陽性表達31例，弱陽性表達25例，陰性8例，陽性率為91.40%（85/93），強陽性率為31.18%（29/93）。經(jīng)秩和檢驗，兩組SDC1不同表達陽性程度差異有統(tǒng)計學意義（Z=3.85，P＜0.01；χ2=13.17，P＜0.01）。

圖1 健康皮膚Syndecan-1呈強陽性表達（免疫組化×100）SDC1染色陽性信號主要位于胞膜，染色呈棕褐色

圖2 低分化鱗狀細胞癌Syndecan-1呈陰性表達（免疫組化×400）

圖3 中分化鱗狀細胞癌Syndecan-1陽性表達，在腫瘤邊緣表達減弱（免疫組化×100）

圖4 高分化鱗狀細胞癌Syndecan-1呈陽性表達，著色強度高于中分化鱗癌（免疫組化×100）

不同年齡、性別、病程及腫瘤發(fā)病部位的患者間，鱗癌組織中SDC1的表達差異無統(tǒng)計學意義（均P＞0.05）。在不同腫瘤厚度的鱗癌中，SDC1表達強度隨著厚度的遞增有下降趨勢（P＜0.01）。在不同分化程度的鱗癌中，SDC1表達強度隨分化程度地降低有下降趨勢，低分化鱗癌中SDC1表達強度明顯減弱（P＜0.01）。在不同臨床分期的鱗癌中，SDC1表達強度隨著臨床分期的變晚亦有下降趨勢（P＜0.05）。伴有局部淋巴轉移的鱗癌組織中SDC1陽性表達強度明顯低于無局部淋巴結轉移的鱗癌組織，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。見表1。

二、鱗癌患者血清中可溶性SDC1水平及其與臨床病理特征的關系

ELISA檢測顯示，鱗癌組血清中可溶性SDC1水平［45（31.5～67.5）μg/L］高于健康對照組［28（22～39）μg/L］，差異有統(tǒng)計學意義（Z=4.12，P＜0.01）。不同年齡、性別、病程及腫瘤發(fā)病部位的患者間，血清中可溶性SDC1水平的差異無統(tǒng)計學意義（均P＞0.05）。原位鱗癌患者的血清SDC1水平［33（27～ 43）μg/L］低于侵襲性鱗癌患者［51.5（34.5～72.5）μg/L］，差異有統(tǒng)計學意義 （Z=3.02，P＜0.01），而不同分化程度的侵襲性鱗癌中血清SDC1水平差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05）。在不同腫瘤厚度的鱗癌中，血清SDC1水平隨著腫瘤厚度的增加有遞增的趨勢，腫瘤厚度2～5 mm鱗癌組高于＜2 mm組（LSD-t=2.01，P＜0.05），腫瘤厚度 ＞5 cm 組明顯高于2～5 mm和＞5 cm鱗癌組（LSD-t分別為6.55和4.14，均P＜0.01）。除腫瘤厚度＜2 mm的鱗癌組織，2～5 mm和＞5 cm鱗癌組血清SDC1水平均明顯高于健康對照組，差異有統(tǒng)計學意義（Z分別為2.30和5.67，P＜0.05和P＜0.01）。在不同臨床分期的鱗癌中，血清SDC1水平隨分期的遞增有升高的趨勢，Ⅱ期鱗癌組高于0+Ⅰ期鱗癌組（LSD-t=3.10，P＜0.05），Ⅲ期鱗癌組明顯高于0+Ⅰ期和Ⅱ期鱗癌組，（LSD-t分別為7.60和4.18，均P＜0.01）。除 0+Ⅰ期鱗癌，Ⅱ期和Ⅲ期鱗癌的血清可溶性SDC1水平均高于健康對照組（均P＜0.01）。伴有局部淋巴結轉移的鱗癌組織的血清SDC1水平明顯高于無淋巴結轉移組，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.01）。見表1。

三、鱗癌患者血清和組織中SDC1表達的相關性

鱗癌患者血清中可溶性SDC1的水平與組織中SDC1表達強度呈負相關，Spearman相關系數(shù)rs=-0.625，P＜0.01。

表1 皮膚鱗狀細胞癌（鱗癌）患者血清和組織中多配體蛋白聚糖1（SDC1）的表達及其與相關臨床病理特征的關系

四、ROC曲線法判斷血清可溶性SDC1水平對淋巴結轉移的診斷價值

用ROC法建立血清中SDC1的水平對鱗癌患者有無淋巴結轉移的診斷曲線，其AUC值為0.904，95%的可信區(qū)間為0.840～0.968，診斷有無淋巴結轉移的最佳臨界點為65.5 μg/L，其敏感度為73.7%，特異度為87.1%。

討 論

Syndecan家族是一類細胞表面跨膜蛋白多糖，SDC1屬于Ⅰ型跨膜蛋白，其存在于大多數(shù)上皮細胞的表面，尤其在成熟復層鱗狀上皮表達最為豐富，主要由3部分構成：①胞外區(qū)：含硫酸乙酰肝素側鏈的糖氨聚糖鏈；②短跨膜區(qū)；③高度保守胞內(nèi)區(qū)。SDC1的各種功能如，細胞間黏附、細胞遷移及信號傳導等，主要通過其胞外區(qū)來完成，因為其硫酸乙酰肝素側鏈可與多種配體（細胞因子、生長因子和細胞外基質(zhì)分子等）相結合。作為承載SDC1主要功能的胞外區(qū)可發(fā)生水解脫落，釋放的胞外區(qū)為可溶性，在健康人和癌癥患者的血清中均可以檢測到［8］。

黏附分子SDC1在多種腫瘤細胞發(fā)生、發(fā)展、轉移過程中起重要作用，隨著腫瘤惡性程度的增高，其膜表達有逐漸減弱的趨勢［9-10］。本研究免疫組化結果顯示，鱗癌組織中SDC1的陽性率（91.40%）低于健康對照組（96.67%）。原位鱗癌中SDC1的陽性率（95.24%）與健康對照組相比差別不大，但其強陽性率明顯低于健康對照組（52.38%比70%），且隨著分化程度降低，SDC1表達呈下降的趨勢（高、中、低分化鱗癌中SDC1陽性率分別為96.30%、93.33%、73.33%）。提示SDC1的表達強度與組織學分型相關，這與 Kurokawa 等［11］和Ro 等［12］在口腔鱗癌和舌鱗癌中的研究結果相同。另外，在不同腫瘤厚度及不同臨床分期的鱗癌中，SDC1表達強度分別隨著腫瘤厚度及臨床分期的的遞增有下降的趨勢。SDC1在伴有淋巴結轉移的鱗癌中陽性表達率也明顯低于無轉移者。鱗癌分化越差、臨床分期越晚、侵襲性愈強，SDC1的表達愈弱，提示SDC1的表達減弱或缺失與鱗癌的侵襲和轉移有關。此外，在發(fā)生部位不同的鱗癌中，SDC1的表達強度無明顯差異，而鱗癌組與健康對照組的部位沒有匹配性是本研究的局限之處。

多種腫瘤患者SDC1從細胞膜脫落增加，血清中的可溶性 SDC1 明顯高于健康人。有研究［3，7］發(fā)現(xiàn)，SDC1表達水平在不同臨床分期的腫瘤患者中有差異，隨著腫瘤的進展，SDC1可進一步升高，提示SDC1可以作為評價多種腫瘤預后的生物學指標。此外，SDC1在一些慢性炎癥性疾病如，糖尿病、炎癥性腸病、系統(tǒng)性紅斑狼瘡等也會出現(xiàn)輕微升高［13-15］。因此，我們在篩選鱗癌病例時，排除了合并腫瘤和以上慢性疾病的患者，以免對檢測結果造成影響。本研究顯示，鱗癌組血清中可溶性SDC1水平要顯著高于健康對照組。雖然，原位鱗癌和Ⅰ期的鱗癌患者血清中可溶性SDC1水平與健康對照組相比，差異無統(tǒng)計學意義，但侵襲性鱗癌患者和Ⅱ期和Ⅲ期鱗癌患者血清SDC1水平均明顯高于健康對照組，提示鱗癌要發(fā)展到一定程度，其血清可溶性SDC1水平才會明顯升高。然而，不同分化程度的侵襲性鱗癌中血清SDC1水平差異無統(tǒng)計學意義。隨著腫瘤厚度的增加和臨床分期變晚，血清SDC1水平均逐漸升高，差異有統(tǒng)計學意義，可見血清SDC1水平與鱗癌的厚度及臨床分期呈正相關。

對鱗癌組織的細胞膜和血清中SDC1表達情況進行相關性分析發(fā)現(xiàn)，兩者表達呈負相關。根據(jù)以上數(shù)據(jù)推測，在鱗癌侵襲演進過程中，SDC1胞外區(qū)脫落是腫瘤細胞膜SDC1表達逐漸減弱的重要機制，隨著鱗癌體積增大和侵襲性增強，血清可溶性SDC1水平逐漸升高，因此血清SDC1水平可能是反映鱗癌發(fā)展程度的間接指標。通過對有無淋巴結轉移進一步行ROC曲線分析顯示，AUC可達0.904，SDC1最佳臨界點為65.5 μg/L，其敏感度為73.7%，特異度為87.1%，提示SDC1水平對鱗癌患者淋巴結轉移的診斷具有一定的價值，且血清SDC1水平高于65.5 μg/L時，鱗癌患者可能發(fā)生淋巴結轉移。因此，高血清SDC1水平的患者有較高發(fā)生淋巴結轉移的風險，我們建議盡早做淋巴結活檢。

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Syndecan-1 expression in cutaneous squamous cell carcinoma and its significance

Sun Yi,Wang Zhenhua,Wang Rongrong,Zhang Yunxiang
Department of Dermatology,Weifang People′s Hospital,Weifang 261041,Shandong,China（Sun Y,Wang ZH）;Clinical Laboratory,Weifang People′s Hospital,Weifang 261041,Shandong,China（Wang RR）;Department of Pathology,Weifang People′s Hospital,Weifang 261041,Shandong,China（Zhang YX）

ObjectiveTo measure serum and tissue levels of soluble syndecan-1 （SDC1）in patients with cutaneous squamous cell carcinoma （CSCC）,and to explore the relationship between the expression of SDC1 and clinicopathologic features of CSCC as well as between the serum and tissue levels of SDC1.MethodsAn immunohistochemical study was performed to measure SDC1 expression in the epidermis of lesional specimens from 93 patients with CSCC and normal skin specimens from 30 healthy human controls,and enzyme-linked immunosorbent assay（ELISA）to detect serum levels of soluble SDC1 in 81 patients with CSCC and 30 healthy human controls.ResultsThe expression of SDC1 was significantly lower in CSCC tissues than in normal skin tissues（Z=3.85,P＜0.01）.The expression intensity of SDC1 decreased with the increase in tumor thickness but with the decrease in degree of differentiation of CSCC（χ2=11.66,12.51 respectively,bothP＜0.01）.Furthermore,the expression of SDC1 was significantly lower in lesional tissues of CSCC with lymph node metastasis than in those without（Z=2.20,P＜0.05）.As ELISA showed,serum levels of soluble SDC1 were significantly higher in patients with CSCC than in healthy controls（Z=4.12,P＜0.01）,and gradually increased with the increase in tumor thickness and with advancing clinical stages of CSCC.In addition,serum levels of SDC1 were significantly up-regulated in patients with invasive CSCC compared with those with CSCCin situ（Z=3.02,P＜0.01）,but were not significantly different among patients with invasive CSCC at different degrees of differentiation （P＞0.05）.CSCC patients with lymphatic metastasis showed significantly higher serum levels of SDC1 compared with those without（Z=5.30,P＜0.01）.The serum levels of soluble SDC1 were significantly negatively correlated with its tissue levels in CSCC patients（rs= －0.625,P＜0.01）.Receiver operating characteristic（ROC）curve analysis showed that the best cutoff point of serum SDC1 levels was 65.5 μg/L for the diagnosis of lymphatic metastasis,with the sensitivity,specificity and area under the curve（AUC）being 73.7%,87.1%and 0.904（0.840-0.968）respectively.Conclusion The downregulated tissue expression but up-regulated serum levels of SDC1 may be associated with the invasiveness of CSCC,and elevated serum SDC1 levels are somewhat valuable to the diagnosis of lymphatic metastasis.

Carcinoma,squamous cell;Skin;Serum;Pathology;Syndecan-1

Wang Zhenhua,Email：wfzcwzh@126.com

2015-06-01）

（本文編輯：吳曉初）

王振華，Email：wfzcwzh@126.com

10.3760/cma.j.issn.0412-4030.2016.02.005

濰坊市科技發(fā)展計劃項目（201302005）

Fund program:Weifang Science and Technology Development Program（201302005）