劉麗元 ，周靖航，溫 萬，田 佳，張 娟，蔣秋斐，母 童，顧亞玲*

（1.寧夏大學(xué)農(nóng)學(xué)院，寧夏銀川 750021；2.寧夏畜牧工作站，寧夏銀川 750001）

脂肪發(fā)育相關(guān)lncRNA的研究進(jìn)展

劉麗元1,2，周靖航1，溫 萬2，田 佳2，張 娟1，蔣秋斐1,2，母 童1，顧亞玲1*

（1.寧夏大學(xué)農(nóng)學(xué)院，寧夏銀川 750021；2.寧夏畜牧工作站，寧夏銀川 750001）

提高肉品質(zhì)已成為當(dāng)前家畜遺傳育種的重要目標(biāo)。肌內(nèi)脂肪含量與肉的嫩度、大理石花紋和風(fēng)味密切相關(guān)。脂肪的過度沉積不僅影響肉品質(zhì)，而且與人類的各種疾病密切相關(guān)。脂肪的生成非常復(fù)雜，受多種轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子、作用通路以及調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的共同作用。長鏈非編碼RNA（lncRNA）是新發(fā)現(xiàn)的一類參與大量重要生物學(xué)功能的長度大于200個核苷酸的RNA分子，在調(diào)控脂肪發(fā)育過程中扮演著重要角色。本文主要就lncRNA特點(diǎn)、功能及國內(nèi)外報道的與脂肪發(fā)育相關(guān)lncRNA的研究進(jìn)展進(jìn)行綜述，以期為動物脂肪發(fā)育的調(diào)控機(jī)制研究提供參考。

lncRNA；脂肪生成

基因組中編碼mRNA僅占細(xì)胞總RNA的1%～5%，非編碼RNA雖然不具有蛋白編碼潛能，但較編碼mRNA更具多樣性，且功能更復(fù)雜，眾多的非編碼RNA中長鏈非編碼RNA（Long Noncoding RNA，lncRNA）的作用范圍幾乎涉及生命活動的所有方面，比如在表觀遺傳調(diào)控、轉(zhuǎn)錄調(diào)控和轉(zhuǎn)錄后調(diào)控等多個層面控制細(xì)胞的增殖分化、信號轉(zhuǎn)導(dǎo)、個體發(fā)育、組織的新陳代謝和功能，并與人類多種重大疾病的發(fā)生密切相關(guān)[1-2]。因此，許多研究試圖從lncRNA入手以探索脂肪細(xì)胞發(fā)育的內(nèi)部分子調(diào)控機(jī)制。

脂肪組織的生長在新生動物中主要表現(xiàn)為脂肪細(xì)胞分化，而在成年動物中則表現(xiàn)為脂肪沉積[3]。在肉用家畜中，選擇性脂肪沉積不僅可以提高生產(chǎn)效率，還可以改善肉品質(zhì)。然而，脂肪的過度沉積不僅影響胴體品質(zhì)，而且危害人類健康。脂肪功能的紊亂還與人類糖尿病及多種代謝綜合癥密切相關(guān)，因此動物脂肪發(fā)育的分子調(diào)控機(jī)制研究越來越受到人們的關(guān)注。目前，雖然已有不少學(xué)者在人、小鼠、豬、牛等物種上篩選到大量調(diào)控脂肪代謝和肌纖維的基因，然而基因的表達(dá)很復(fù)雜，并且脂肪的分化與沉積過程更復(fù)雜，其受多種激素、脂肪細(xì)胞因子、轉(zhuǎn)錄因子、作用通路以及調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的共同作用。脂肪細(xì)胞起源于胚胎中胚層，由前體脂肪細(xì)胞分化而形成。在人類和哺乳動物體內(nèi)一般存在白色脂肪組織（WAT）和棕色脂肪組織（BAT）2種類型，WAT主要參與甘油三酯的形成和脂肪因子的分泌，是脂肪代謝和能量儲存的主要場所，而BAT相對稀少，主要是為身體提供熱量[4-7]。研究表明，脂肪的分布和數(shù)量是影響肉品質(zhì)的重要因素，肉牛肌內(nèi)脂肪的含量決定了牛肉的嫩度、多汁性和適口性，因此，在肉牛產(chǎn)業(yè)中肌內(nèi)脂肪含量往往作為胴體品質(zhì)遺傳改良的主要指標(biāo)[8]。本文綜述了國內(nèi)外lncRNA調(diào)節(jié)動物脂肪發(fā)育的研究進(jìn)展，以期為動物脂肪發(fā)育的調(diào)控機(jī)制研究提供參考。

1 lncRNA簡介

傳統(tǒng)來講，生物界的基因表達(dá)調(diào)控都是圍繞編碼蛋白基因通過“DNA-mRNA-蛋白質(zhì)”的中心法則來實(shí)現(xiàn)，而RNA在這一過程中不僅僅扮演傳遞信息的角色。近十幾年來，隨著高通量基因組測序技術(shù)的不斷發(fā)展，大量研究表明，調(diào)控復(fù)雜的生物學(xué)過程的大部分是基因組上的非編碼部分，雖然會轉(zhuǎn)錄成非編碼RNA，卻不具有蛋白編碼功能，它們在復(fù)雜的生物學(xué)過程中發(fā)揮重要的調(diào)控作用[9]。lncRNA是一類長度大于200個核苷酸的RNA分子，與mRNA相比，lncRNA更短且含有較少的外顯子；大部分lncRNA與mRNA都是由RNA聚合酶II轉(zhuǎn)錄而來，且通常具有典型的多聚腺苷酸化信號位點(diǎn)；部分lncRNA具有5'帽子和3'端PolyA尾結(jié)構(gòu)；lncRNA相對于蛋白編碼基因在物種間保守性較低[10]。對多個組織以及不同細(xì)胞類型進(jìn)行的深度測序和分析發(fā)現(xiàn)，lncRNA與編碼基因相比具有更強(qiáng)的細(xì)胞和組織特異性[11]。Divoux等[12]對人腹部脂肪組織和臀部脂肪組織表達(dá)的lncRNA進(jìn)行篩選，發(fā)現(xiàn)有1個lncRNA僅僅只在臀部脂肪組織中表達(dá)。研究證實(shí)，lncRNA特異的時空表達(dá)與已知的細(xì)胞命運(yùn)決定基因的表達(dá)有很大的相關(guān)性，可通過正向或負(fù)向調(diào)控，在分子水平?jīng)Q定細(xì)胞的分化方向[13]。

2 lncRNA實(shí)現(xiàn)生物學(xué)功能的分子機(jī)制

越來越多的研究表明，lncRNA在轉(zhuǎn)錄起始調(diào)控、轉(zhuǎn)錄及轉(zhuǎn)錄后調(diào)控中發(fā)揮著重要作用，進(jìn)而影響著各種生物學(xué)過程，如劑量效應(yīng)、基因印跡、細(xì)胞周期、發(fā)育和配子形成等。其中，一個典型的例子是Xist RNA，與哺乳動物中X染色體的劑量補(bǔ)償有關(guān)[14]。

2.1 lncRNA作為信號分子 lncRNA可以作為分子信號，能夠?qū)碜约?xì)胞內(nèi)或細(xì)胞外的各種刺激做出回應(yīng)。與蛋白質(zhì)調(diào)控相比，lncRNA信號分子因其轉(zhuǎn)錄剪切后即能折疊成高級結(jié)構(gòu)，不需要翻譯過程而快速的行使調(diào)控功能。

2.2 lncRNA作為分子誘餌 非編碼區(qū)域的增強(qiáng)子和啟動子的活躍轉(zhuǎn)錄暗示lncRNA在轉(zhuǎn)錄調(diào)控中起重要作用，某些lncRNA可充當(dāng)分子誘餌，誘導(dǎo)某些蛋白質(zhì)、RNA或miRNA分子離開特定的區(qū)域。如長鏈非編碼RNA PANDA在感應(yīng)DNA損傷刺激后應(yīng)激表達(dá)，通過直接結(jié)合并拮抗核轉(zhuǎn)錄因子NFYA，從而破壞依賴于NF-YA活性的DNA損傷所激活的凋亡通路。

2.3 lncRNA的導(dǎo)向作用 通過與特定的目標(biāo)分子結(jié)合，lncRNA還能指引核糖核蛋白復(fù)合體定位至特定的目標(biāo)區(qū)域，進(jìn)而改變鄰近基因或遠(yuǎn)距離基因的表達(dá)，發(fā)揮分子導(dǎo)向作用。但是，研究發(fā)現(xiàn)，還不能通過簡單的序列分析來預(yù)測lncRNA是以何種方式發(fā)揮作用[15]。

2.4 lncRNA作為分子支架 越來越多的研究表明，lncRNA可以在相關(guān)的不同類型的大分子組件中擔(dān)任中心平臺，在各種各樣的生物信號傳導(dǎo)過程中發(fā)揮調(diào)控作用。如HOTAOR由HOXC基因編碼轉(zhuǎn)錄產(chǎn)生，以分子支架的作用方式將2種不同的蛋白質(zhì)復(fù)合物募集到染色體特定的位點(diǎn)改變組蛋白甲基化修飾，從而順式調(diào)控并抑制HOXC基因的表達(dá)，最終導(dǎo)致細(xì)胞侵襲轉(zhuǎn)移能力的升高[16-18]。

2.5 lncRNA與miRNA相互作用 miRNA（micro RNA）是一類內(nèi)源性的不編碼蛋白質(zhì)的長度約為22個核苷酸的小RNA，在細(xì)胞生長發(fā)育、代謝和腫瘤發(fā)生等生理過程中發(fā)揮重要的調(diào)控作用[19]。在基因表達(dá)調(diào)控的研究中，miRNA與lncRNA介導(dǎo)了轉(zhuǎn)錄調(diào)控、轉(zhuǎn)錄后調(diào)控以及翻譯調(diào)控幾個重要的基因表達(dá)模式，與此同時，兩者之間又有著十分微妙的相互作用關(guān)系[20]。近期研究表明，位于細(xì)胞質(zhì)的一些lncRNA可與miRNA結(jié)合在轉(zhuǎn)錄后水平進(jìn)一步發(fā)揮對基因表達(dá)的調(diào)控作用。Lnc-MD1可與MAML1和MEF2C競爭性結(jié)合mir-133和mir155，從而提高這2個基因的表達(dá)水平，在肌肉分化中發(fā)揮作用[21]。除了和miRNA的相互作用，lncRNA還可與一些蛋白因子結(jié)合在轉(zhuǎn)錄后水平發(fā)揮作用[15]。

3 脂肪細(xì)胞發(fā)育相關(guān)lncRNA的研究進(jìn)展

3.1 脂肪發(fā)育相關(guān)lncRNA在小鼠上的研究進(jìn)展Cesana[21]鑒定的linc-MD1能夠在小鼠和人類的成肌細(xì)胞中充當(dāng)競爭性內(nèi)源性RNA，調(diào)控成肌細(xì)胞分化的時間。在小鼠細(xì)胞生長發(fā)育機(jī)制研究中，Sun等[22]發(fā)現(xiàn)了175個lncRNA對脂肪細(xì)胞發(fā)育具有特異的調(diào)控作用，揭示了lncRNA在脂肪生成過程中的重要性。Zhao等[23]對誘導(dǎo)前后的BAT以及脂肪組織進(jìn)行l(wèi)ncRNA表達(dá)譜檢測發(fā)現(xiàn)，BlncRNA能夠促進(jìn)棕色和米色脂肪細(xì)胞的分化和調(diào)控。Alvarez-Dominguez等[24]在小鼠脂肪細(xì)胞發(fā)育的研究機(jī)制中發(fā)現(xiàn)，lnc-BATE1能夠調(diào)控棕色脂肪細(xì)胞的生長和產(chǎn)熱作用。陳建濤[25]報道，lncRNAs AK142386 和AK133540能通過特定的轉(zhuǎn)錄因子調(diào)節(jié)其靶基因的轉(zhuǎn)錄和表達(dá)，進(jìn)而調(diào)控脂肪細(xì)胞生成和能量代謝。Chen等[26]在小鼠脂肪組織中發(fā)現(xiàn)，過表達(dá)lncRNA U90926會抑制脂滴積累，從而減弱3T3-L1前體脂肪細(xì)胞的分化能力。

3.2 脂肪發(fā)育相關(guān)lncRNA在豬，牛、羊上的研究進(jìn)展 近年來，國內(nèi)外有關(guān)于lncRNA研究逐漸增多，分別在豬、牛和羊等物種中對脂肪組織的發(fā)育過程進(jìn)行了探討。為研究PU.1A S lncRNA對動物脂肪生成的調(diào)控作用，衛(wèi)寧[27]報道了PU.1AS lncRNA與其mRNA結(jié)合形成反義RNA二聚體復(fù)合物，從而調(diào)控豬前體脂肪細(xì)胞的分化。

Lee等[28]利用RNA-seq技術(shù)發(fā)現(xiàn)牛網(wǎng)膜脂肪組織、皮下脂肪組織和肌內(nèi)脂肪組織中存在大量的差異表達(dá)基因，其中肌內(nèi)脂肪組織與其他2種脂肪組織相比有著不同的遺傳結(jié)構(gòu)，進(jìn)一步運(yùn)用生物信息學(xué)軟件進(jìn)行功能注釋，發(fā)現(xiàn)參與生長發(fā)育、免疫過程的基因在肌內(nèi)脂肪組織中表達(dá)。Pang等[29]通過實(shí)驗(yàn)證明，PU.1AS lncRNA在前體脂肪細(xì)胞中通過與PU.1 mRNA結(jié)合形成mRNA/AS lncRNA復(fù)合物，阻止PU.1 mRNA的轉(zhuǎn)錄，進(jìn)而促進(jìn)脂肪細(xì)胞形成。SRA（Steroid Receptor RNA Activator）是第一個被發(fā)現(xiàn)對脂肪生成具有調(diào)控作用的lncRNA，最初認(rèn)為SRA是類固醇受體的轉(zhuǎn)錄共激活因子。最近研究表明，SRA在脂肪組織中高表達(dá)，且能與PPARγ結(jié)合，從而增加PPARγ的轉(zhuǎn)錄活性，促進(jìn)3T3-L1前體脂肪細(xì)胞分化，第1次揭示了lncRNA與脂肪組織的關(guān)系[30]。

哺乳動物脂肪組織中，不同部位的脂肪組織生物學(xué)特性不同，因此，往往具有不同的轉(zhuǎn)錄組特性。劉宇[31]利用高通量測序等技術(shù)在秦川牛成年牛皮下脂肪組織、內(nèi)臟脂肪組織和6月齡犢牛皮下脂肪組織中分別獲得了大量的lncRNAs，不同部位脂肪組織中篩選的這些差異表達(dá)lncRNA可能參與脂質(zhì)合成、信號轉(zhuǎn)導(dǎo)等生物學(xué)過程。李明勛等[32]和Li等[33]利用去除核糖體RNA高通量測序技術(shù)分析了牛脂肪分化前后表達(dá)的lncRNAs，并利用cDNA末端快速擴(kuò)增、RNA熒光原位雜交、基因過表達(dá)、RNA干擾等技術(shù)探討lncRNA ADNCR調(diào)控牛脂肪細(xì)胞分化的機(jī)制，結(jié)果發(fā)現(xiàn)16個lncRNAs在脂肪細(xì)胞分化前后差異表達(dá)，而ADNCR通過競爭性結(jié)合mir-204抑制牛脂肪細(xì)胞分化。

鄭竹清等[34]以山羊肌內(nèi)脂肪細(xì)胞成熟前后轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)結(jié)合CPC（Coding Potential Calculator）與CPAT（Coding-potential Assessment Tool），對其序列、結(jié)構(gòu)和功能分析，預(yù)測到1 472個山羊肌內(nèi)脂肪細(xì)胞中表達(dá)的lncRNA，其中29個lncRNA在脂肪細(xì)胞成熟前后有顯著差異，利用生物信息學(xué)分析得到山羊肌內(nèi)脂肪細(xì)胞增殖分化過程中差異表達(dá)的lncRNA主要在細(xì)胞分泌、生長調(diào)節(jié)和細(xì)胞形態(tài)變化等方面發(fā)揮重要的作用。

4 小結(jié)與展望

隨著生物技術(shù)的不斷發(fā)展，脂肪發(fā)育相關(guān)的lncRNA研究日趨增多，無論是關(guān)于人類糖尿病、癌癥等疾病的研究，還是關(guān)于豬、牛、羊等肌肉發(fā)育和肌內(nèi)脂肪沉積方面的研究，都揭示了lncRNA在調(diào)控脂肪細(xì)胞發(fā)育的過程中扮演者著重要角色。盡管目前對lncRNA的研究取得了一定的進(jìn)步，但關(guān)于其在畜禽肌肉、脂肪發(fā)育過程中的分子調(diào)控機(jī)制及其功能的研究還相對較少。

深入探討lncRNA的分子結(jié)構(gòu)及其在生理及病理過程中發(fā)揮的作用，將有助于深層次理解脂肪細(xì)胞發(fā)育的調(diào)控機(jī)制，為疾病的診斷和治療、動物肉質(zhì)性狀改良和新品種培育提供重要的理論基礎(chǔ)。

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Reseach Progress on Adipocyte Development of Long Non-coding RNAs

LIU Li-yuan1,2, ZHOU Jing-hang1, WEN Wan2, TIAN Jia2, ZHANG Juan1, JIANG Qiu-fei1,2, MU Tong1, GU Ya-ling1*

(1. School of Agriculture, Ningxia University, Ningxia Yinchuan 750021, China; 2. Animal Husbandry Extension Station,Ningxia Yinchuan 750001, China)

Improving the quality of meat has become an important goal for livestock genetics and breeding currently.Intramuscular fat content is closely associated with tenderness, marbling, juiciness and flavor of meat. Fat accumulation and distribution in bodies not only impacts on production efficiency of livestock industry and meat quality, but also causes many major human diseases. Adipogenesis is a very complex process, which is regulated by many transcriptional factors,action pathways and regulatory network. Long non-coding RNA (lncRNA) is one kind of RNA which is longer than 200 nt and plays an important role in the regulation of adipogenesis. In this paper, we reviewed the characteristic and function of lncRNAs in adipogenesis.

lncRNA; Adipogenesis; A Review

S852.2

A

10.19556/j.0258-7033.2017-10-016

2017-05-01；

2017-06-29

劉麗元（1990-），女，博士研究生，研究方向?yàn)閯游镞z傳育種，E-mail:729124817@qq.com

*通訊作者：顧亞玲（1963-），女，博士生導(dǎo)師，研究方向?yàn)閯游镞z傳育種，E-mail:guyaling@sina.com