李天然

解放軍總醫(yī)院第一附屬醫(yī)院放射科，北京 100037

專題·肝癌、肝硬化

肝細胞癌PET/CT研究進展

李天然

解放軍總醫(yī)院第一附屬醫(yī)院放射科，北京 100037

18F-FDG 正電子發(fā)射斷層掃描(positron emission tomography,PET)肝細胞癌(hepatocellular carcinoma,HCC)顯像陽性率偏低，18F-FDG PET顯像濃聚程度與癌細胞分化程度有關，多種因素影響HCC細胞對18F-FDG的攝取。多種示蹤劑聯(lián)合顯像及多模式成像有可能提高HCC診斷的陽性率。PET/CT在轉移性肝癌的復發(fā)、轉移方面價值優(yōu)于傳統(tǒng)影像技術。本文就PET/CT在肝癌方面研究的進展作一概述。

PET；18F-FDG；肝細胞癌；CT

肝細胞癌(hepatocellular carcinoma,HCC)是一種常見的惡性腫瘤，PET/CT作為一種新的影像技術，在HCC的診斷中發(fā)揮越來越重要的作用。正電子發(fā)射斷層掃描(positron emission tomography,PET)是基于分子水平的顯像技術，利用相對特異性的示蹤劑進行定性和定量的顯像，計算機斷層掃描(X-ray computed tomography,CT)良好的空間和密度分辨力為HCC的定位診斷和定性診斷發(fā)揮著重要作用。

1 PET對HCC的診斷

目前,PET中最常用的顯像劑為氟代脫氧葡萄糖(18F-FDG)，利用18F-FDG與葡萄糖的分子結構相似性行代謝顯像，如果腫瘤組織葡萄糖代謝活躍，表現(xiàn)為腫瘤組織高攝取。

1.118F-FDGPET對HCC的診斷研究[1-4]指出，HCC PET診斷的敏感性僅有50%左右，并且HCC灶攝取18F-FDG的程度與腫瘤組織細胞分化的程度有關，低分化HCC攝取18F-FDG程度較重，而高分化和中分化攝取18F-FDG程度較輕，且腫瘤18F-FDG攝取程度與腫瘤的倍增時間和腫瘤的大小有關。Khan等[5]利用PET和CT對HCC進行對比研究發(fā)現(xiàn)，PET檢出病灶的陽性率為55%，陰性率為45%，CT的陽性率為90%，陰性率為10%。顯然，CT在檢出HCC方面明顯優(yōu)于PET，PET在發(fā)現(xiàn)肝外轉移方面優(yōu)于CT，將肝內病變對18F-FDG的攝取分成4種形態(tài)，形態(tài)的多樣性與腫瘤的分化程度有關。Ho等[6]研究表明,18F-FDG PET對HCC的敏感性只有47.3%。Shin等[7]研究HCC PET顯像敏感性和特異性分別為65.5% 和33.3%，陽性預測值為90.5%，診斷精確性為62.5%。Trojan等[3]研究也證明,18F-FDG對HCC的診斷價值有限。徐白萱等[8]認為,肝內惡性腫瘤根據其濃聚程度可分為3種類型，A型：其18F-FDG攝取高于周圍正常組織，B型：其攝取與周圍組織相近，C型：其攝取低于周圍組織或無攝取，由于病例數(shù)較少,沒有給出分型量化標準。對于HCC的肝外轉移，18F-FDG PET濃聚較重，反之，18F-FDG PET可以評價肝內病灶的潛在惡性潛能[9]。Nagaoka等[10]橫向研究PET/CT、PET、CT及骨掃描對HCC肝外轉移的顯示表明，其敏感性依次為：98.2%、89.6%、91.2%、68.7%，PET/CT融合圖像最高，骨掃描最低。

1.2多種示蹤劑PET顯像對HCC的診斷價值Shin等[7]研究表明,乙酸鹽(11C-Acetate)診斷HCC的敏感性為87.3%,相對18F-FDG的47.3%，有了明顯的提高，研究還表明,兩種示蹤劑聯(lián)合對HCC診斷的敏感性可達100%，且兩種示蹤劑的攝取與腫瘤的組織病理學有關，11C-Acetate分化良好的HCC效果較好，18F-FDG對分化較差的腫瘤效果較好，11C-Acetate 對HCC具有較高的特異性，對于肝內非HCC病灶11C-Acetate 代謝不表現(xiàn)出異常。然而，有研究[10]指出，這樣的結果在一系列研究中可重復性差，即使在研究者所在的亞洲。Li等[11]比較了11C-Acetate和67 Ga對HCC顯像的診斷價值，表明11C-Acetate診斷符合率高于67 Ga，假陽性率低于67 Ga。雖然11C-Acetate診斷HCC的效能較高，假陽性病例也有報道,Lhommel等[12]報道1例肝內血管肌脂瘤呈假陽性。Talbot等[13]研究了18F fluorocholine (FCH) 和18F-FDG在HCC中的應用，12例HCC患者FCH顯像陽性率為100%，9例FDG和FCH聯(lián)合顯像，F(xiàn)CH均為陽性，而18F-FDG中有5例陽性，同時研究表明,FCH對高分化HCC效果較好，且FCH信噪比較高(1.5±0.38)。陳紹亮等[14]指出,13N-氨動態(tài)PET顯像在早期獲得HCC與肝臟的高反差圖像,這是因為該放射性核素在相當早期即可在肝腫瘤內積聚,而在肝內積聚遲緩,13N-氨在肝腫瘤內濃聚的機制尚不明確。18F-FLT是另一種PET示蹤劑，F(xiàn)LT在增殖細胞中攝取是由于胸腺嘧啶核苷激酶Ⅰ作用的結果，與細胞處于S期緊密相關，這種酶隨DNA合成情況而變化，在增殖細胞和惡性腫瘤細胞，這種酶呈高活性表達，而在休眠細胞則酶活性表達降低或缺乏表達。Francis等[15]研究了5例結腸癌肝轉移FLT與18F-FDG顯像對比研究，結果顯示，18F-FDG在5例中全部呈高攝取；5例中3例FLT呈高攝取，說明處于高增殖狀態(tài)，相應地Ki-67蛋白高表達。雖然FLT在早期評價化療療效及腫瘤的分級具有重要價值，但由于其在肝臟中的高攝取在檢測肝臟轉移灶方面受到限制。同樣，11C-膽堿(choline)也由于在肝臟中的高攝取影響了其在肝臟中的應用。值得一提的是，18-氟乙酸(18-Fluoroacetate)已標記成功，對照研究[16]表明，18F-Aceate可以替代11C-Aceate作為前列腺癌的PET顯像示蹤劑。18F-Aceate在HCC方面的應用尚未見文獻報道。

1.3HCC攝取示蹤劑機制的基礎研究(1)葡萄糖轉運蛋白(Glut)與肝臟腫瘤18F-FDG攝取：腫瘤18F-FDG影像基于腫瘤細胞葡萄糖代謝增加這一原則。與葡萄糖一樣，18F-FDG被癌細胞攝取是通過Glut介導的。Glut是一種糖蛋白，在不同的器官至少有12個亞型，正常肝細胞主要表達Glut2、Glut9和Glut10。在許多癌細胞中Glut1、Glut3表達增強[17]。Glut1在許多腫瘤細胞表面高表達，尤其在缺氧、缺血狀態(tài)下，Glut1表達增強可增加腫瘤對葡萄糖的需求，因此有學者[18]認為，Glut1可作為腫瘤惡性指標之一。在細胞內，葡萄糖和18F-FDG被己糖激酶磷酸化轉變成6-磷酸葡萄糖或 6-磷酸FDG。己糖激酶在癌細胞內親和性、功能活性增強并高表達。己糖激酶Ⅱ主要在癌細胞中表達。在許多癌細胞中葡萄糖-6-磷酸酶表達降低，只有少部分的6-磷酸葡萄糖或 6-磷酸FDG能夠去磷酸化，大部分仍留在細胞內，成為極性代謝物(polar-metabolite)。在正常的肝實質內，葡萄糖-6-磷酸酶高表達，能夠從肝臟中迅速清除18F-FDG，這可能是正常肝臟呈中度濃聚的原因[7]。對于肝轉移性腫瘤，Zimmerman等[19]在研究不同部位原發(fā)腫瘤肝臟轉移時發(fā)現(xiàn)，Glut1在肝臟中呈過表達現(xiàn)象，而Glut3在肝臟轉移性腫瘤中表達的情況在文獻中未見報道。在HCC中Glut過表達現(xiàn)象很少見，Zimmerman 等[19]和Roh等[20]分別報道了HCC Glut1表達情況，發(fā)現(xiàn)在35例中只有2例和在22例中只有1例表達。(2)影響HCC示蹤劑攝取程度相關性因素研究：Seo等[21]研究指出,HCC病灶濃聚程度SUV與p-糖蛋白陰性比率呈正相關，18F-FDG PET可以在術前預測腫瘤的分化程度。另一項研究[22]表明,HCC組織中己糖激酶(HK)含量升高，而6-磷酸葡萄糖酶(6-GP)含量降低，導致糖酵解過程增強，同時證明癌組織中兩種酶的活性與正常肝組織比較有差異。改變模型肝臟內生物酶(增加己糖激酶降低6-磷酸葡萄糖酶)的活性可以改變HCC組織對18F-FDG的攝取。HCC PET房室模型動態(tài)顯像研究[23]表明，PET濃聚程度與HCC的分化狀態(tài)有關，分化良好的HCC,腫瘤/肝組織標準攝取值(SUV)比值≤1.5, k (4) / k (3)與正常肝組織相似,而分化差的腫瘤腫瘤/肝組織SUV比值>1.5, k (4) / k (3)<正常肝組織。Kuang等[24]利用比色測定法測定了土撥鼠HCC模型細胞乙酰輔酶A合成酶(ACAS)的含量和活性與11C-Acetate PET顯像攝取之間的關系，發(fā)現(xiàn)ACAS在HCC組織內含量和活性高于HCC周圍正常組織內的含量。Chen等[25]關于11C-Acetate量化代謝模型的研究認為,由于肝臟雙血供的特點，以前被普遍采用的加權非線性最小平方(NLS)算法被認為不實用，且不精確，計算麻煩，故提出采用graphed NLS和雙輸入線性廣義最小平方算法(GDGLLS)兩種算法來代表11C-Acetate PET肝臟模型，這兩種算法具有可信度高、計算效率高的特點，利用這兩個指標可以計算出局部肝臟11C-Acetate的代謝速率常數(shù)及門靜脈的血流量。最近研究[26]表明，HCC18F-FDG高攝取與腫瘤浸潤特性行為相關性因子，如血管內皮生長因子的mRNA水平過表達有關。

1.4PET/CT在HCC診斷中假陰性和假陽性問題(1)假陰性：與CT、MR比較，PET分辨力低，可以引起假陰性，所以PET在診斷亞厘米病變時應謹慎。病灶在PET成像上可能被低估，且低估程度不一，亞厘米病灶有可能完全看不見[27]。PET分辨力受PET物理特性和數(shù)學算法影響，PET的物理學原理決定其分辨力不可能較CT、MR高。肝臟高放射性背景也會影響病灶的檢出形成假陰性。病灶的特殊位置也可引起PET顯像的假陰性，尤其病灶位于膈肌穹窿部時，呼吸運動造成肝臟位置的移動，肝內病灶由于運動而造成模糊，檢出困難。正在化療期間和剛剛結束化療也可能造成PET顯像假陰性，這種假陰性屬于暫時性抑制，隨著腫瘤的生長和體積的增加，PET顯像呈現(xiàn)陽性。(2)假陽性：肝內病灶的假陽性主要是一些炎性病變，如肝膿腫等，有報道[28]認為，肝硬化的再生節(jié)結也會呈現(xiàn)假陽性。另一種技術的假陽性是由于CT增強掃描后過高濃度的造影會造成衰減校正的變化而呈現(xiàn)PET影像“高代謝”。

2 PET對轉移性肝臟腫瘤的診斷

肝臟是轉移性腫瘤好發(fā)的部位，尤其是消化道腫瘤。18F-FDG PET對肝臟轉移瘤具有高敏感性，特別是CT發(fā)現(xiàn)不能確定的病灶[29]。Son等[30]關于18F-FDG PET對肝臟占位性病變的研究表明，肝臟轉移性腫瘤的SUV最高均>2.0，而原發(fā)性HCC只有部分患者的SUV>2.0，良性病變的SUV<2.0。Koyama等[31]研究表明，延時掃描對于診斷肝臟轉移性腫瘤效果好，腫瘤組織與本底水平計數(shù)之比明顯高于早期時段顯像。Hustinx等[32]經對比研究表明,PET對轉移性腫瘤的敏感性、特異性、準確性均遠遠大于超聲，略高于CT。對于胃腸道腫瘤治療后CEA升高的患者，PET檢查具有重要意義，已經證明PET較CT診斷肝臟轉移性腫瘤更為敏感[33]。Yang等[34]比較了PET和MR對肝臟轉移瘤的診斷價值，結果顯示,敏感性、特異性、陽性預測值和陰性預測值MR為85.7%、100%、100%、89%；PET為71%、93.7%、90.8%、79%，統(tǒng)計學顯示兩種方法之間差異無統(tǒng)計學意義。一項關于轉移性肝癌Meta分析[35]表明，US、CT、MR和PET診斷特異性分析，只有PET診斷特異性超過85%，US為55%，CT為72%，MR為76%，PET為90%。影像模式之間配對比較PET與其他三種影像模式,差異有統(tǒng)計學意義。PET是診斷轉移性腫瘤的最佳影像模式。

3 肝臟腫瘤治療后的PET監(jiān)測

3.1原發(fā)性肝癌治療Zhao等[36]動物實驗研究表明，對于肝臟的惡性腫瘤，服藥24 h后30%的腫瘤細胞被殺死。Torizuka 等[37]對HCC介入治療后進行評價發(fā)現(xiàn)，介入治療后的肝臟顯像可以分為三種類型：A型腫瘤攝取18F-FDG增加(SUV 比值：1.07～2.66)，B型與非腫瘤區(qū)攝取相同(SUV 比值：0.77～1.04)，C型攝取減少或缺損(SUV 比值：0.13～0.58)，A型、B型說明腫瘤細胞還有活性，而C型說明腫瘤細胞已經喪失了活性或已經壞死，PET在評價介入效果方面起到CT不可替代的作用。Anderson等[38]對HCC進行射頻消融治療的結果表明，PET顯像明顯優(yōu)于CT和MRI對腫瘤治療效果的評價。有證據[10]表明，在HCC射頻消融治療后7 d即可觀察到病灶的殘留情況，早于CT和MR傳統(tǒng)影像手段。Zhao等[39]對HCC介入和射頻消融治療后腫瘤殘余CT和PET對比分析，結果顯示，CT與18F-FDG PET/CT檢出率分別為45.4%及90.9%，原發(fā)性HCC經TACE聯(lián)合RFA治療及手術后，18F-FDG PET/CT對判斷腫瘤殘留及根據檢查結果指導RFA治療較CT檢查具有更大的優(yōu)勢。盡管18F-FDG PET對HCC顯示率較低，Danve 等[40]研究指出，18F-FDG PET對于治療后隨訪和遠處轉移的評價仍具有重要價值。李立偉等[41]對HCC介入治療后病變殘留情況利用PET和CT進行對比研究，結果表明，PET可以觀察到殘留和存活，而CT難以發(fā)現(xiàn)，雖然如此，在實際工作中應該結合CT和MR觀察病變的情況，避免出現(xiàn)假陰性結果。Hatano等[42]利用18F-FDG PET研究肝切除術前預測預后，結果顯示，SUV 比值與病死率高度相關，同時SUV 比值也與腫瘤的數(shù)量、大小、分期及血管浸潤情況相關，認為18F-FDG PET可以作為預后指標。

3.2轉移性HCC治療后療效評價Findlay等[43]利用18F-FDG PET評估結腸癌肝臟轉移化療后療效。證明化療后4～5周開始，即可觀察到腫瘤有效部分18F-FDG攝取比值(tumor/liver)有明顯下降。Goerres等[44]研究34例胃腸道腫瘤，其中16例發(fā)現(xiàn)有肝臟轉移，如果治療后轉移瘤沒有攝取較有部分攝取的預后要好。

3.3肝移植與PET評價Yang等[45]研究PET顯像與肝移植的關系發(fā)現(xiàn)，PET顯像陽性與HCC的組織學分型比較，差異無統(tǒng)計學意義，對于2年后復發(fā)性肝癌，PET顯像陰性與陽性率比較，差異有統(tǒng)計學意義(85.1%vs46.1%)，指出PET在肝移植之前具有判斷預后的作用，對于PET顯像陽性患者應謹慎。

綜上所述，盡管PET在HCC診斷方面顯示了重要的臨床價值，但仍存在以下問題：(1)18F-FDG PET診斷HCC的敏感性偏低；(2)其他示蹤劑單獨或聯(lián)合診斷價值尚未定論；(3)橫向比較研究不多，PET/CT和MRI從分子影像學角度聯(lián)合診斷HCC研究較少；(4)多因素影響HCC組織對示蹤劑的攝取。

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(責任編輯：王全楚)

ProgressofPET/CTimaginginhepatocellularcarcinoma

LI Tianran

Department of Radiology, the First Affiliated Hospital of Chinese PLA General Hospital, Beijing 100037, China

The positive rate of18F-FDG positron emission tomography (PET) imaging in hepatocellular carcinoma (HCC) is low. The studies indicated that intensity degree of18F-FDG related to the degree of cancer cell differentiation. Many factors affect the18F-FDG uptake by HCC. Tracers and multiple modalities imaging may improve the positive rate of HCC detection. The value of PET/CT in metastatic liver cancer and prediction of recurrence and metastasis is better than traditional imaging techniques. Progress of PET/CT imaging in HCC was reviewed in this article.

PET;18F-FDG; Hepatocellular carcinoma; CT

國家自然科學基金資助項目(81271607)；中國博士后基金(2015M572810);解放軍總醫(yī)院臨床科研扶持基金(2017FC-304Z-GLCX-01)

李天然，博士，副主任醫(yī)師，研究方向：肝癌分子影像學。E-mail：lizhaoruixin@sina.com

10.3969/j.issn.1006-5709.2017.11.001

R735.7

A

1006-5709(2017)11-1201-05

2017-07-16