梁和月，陽朝霞，傅彩霞，曾蒙蘇，饒圣祥

復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院放射科，上海 200032

全肝MRI直方圖分析檢測結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移復(fù)發(fā)的價值

梁和月，陽朝霞，傅彩霞，曾蒙蘇，饒圣祥

復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院放射科，上海 200032

目的：探討治療前MRI直方圖分析在預(yù)測結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移復(fù)發(fā)中的價值。方法：選取初次診斷為結(jié)直腸癌同步肝轉(zhuǎn)移的50例患者，均接受包括擴散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)(b=0、500 s/mm2)在內(nèi)的常規(guī)腹部增強MRI掃描。對表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)和門脈期強化率圖像進行直方圖分析，獲得包括均值、標(biāo)準(zhǔn)差、中位數(shù)、偏斜度、峰度及百分位數(shù)(1st、10th、50th、90th、99th百分位數(shù))在內(nèi)的參數(shù)。對所得直方圖參數(shù)進行統(tǒng)計分析，比較肝轉(zhuǎn)移復(fù)發(fā)(n=20)與無復(fù)發(fā)(n=30)組患者(隨訪間隔在6個月內(nèi))治療前MRI直方圖的差異。結(jié)果：結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者門靜脈期強化率直方圖分析顯示，復(fù)發(fā)組標(biāo)準(zhǔn)差和99th百分位數(shù)高于無復(fù)發(fā)組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.025，0.024)，曲線下面積均為0.68。而ADC直方圖分析顯示，均值、標(biāo)準(zhǔn)差、中位數(shù)、偏斜度、峰度和百分位數(shù)在復(fù)發(fā)組與無復(fù)發(fā)組之間均無統(tǒng)計學(xué)差異(P＞0.05)。結(jié)論：MRI門靜脈期強化率直方圖分析對預(yù)測結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者的短期療效具有潛在價值。

直方圖分析；強化率；結(jié)直腸癌；肝轉(zhuǎn)移；復(fù)發(fā)

肝臟是結(jié)直腸癌最常見的轉(zhuǎn)移部位，結(jié)直腸癌的遠處轉(zhuǎn)移中約60%發(fā)生于肝臟[1]。結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移的預(yù)后主要取決于肝轉(zhuǎn)移灶的治療。目前，隨著影像學(xué)技術(shù)的發(fā)展，術(shù)前影像學(xué)檢查包括CT、MRI及PET/CT等的應(yīng)用在提高病灶的檢出率、幫助制訂正確的治療方案及隨訪中發(fā)揮著不可或缺的作用，但對結(jié)直腸癌患者的總體生存沒有太多改善。結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者預(yù)后較差，約65%的患者在肝轉(zhuǎn)移灶切除術(shù)后發(fā)生肝臟復(fù)發(fā)[2]，結(jié)直腸癌1年累計異時性肝轉(zhuǎn)移的發(fā)生率約4.3%，而5年累計異時性肝轉(zhuǎn)移的發(fā)生率約14.5%[3]。

有研究認為，惡性實體腫瘤患者正常的肝實質(zhì)區(qū)可能存在微小的肝轉(zhuǎn)移灶[4-5]，但目前的影像學(xué)檢查方法無法檢測到，從而導(dǎo)致術(shù)后較高的復(fù)發(fā)率及異時性肝轉(zhuǎn)移，引起不良預(yù)后[6]。對超聲、CT及MRI的灌注研究顯示，肝轉(zhuǎn)移灶能改變肝臟的血供特征，導(dǎo)致門靜脈血流下降，而動脈血流代償增加[7-9]。MRI是評估腫瘤的重要診斷工具，其具有優(yōu)良的軟組織對比度和多平面重建能力[10-11]。擴散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)是一種功能MRI技術(shù)，能探測活體組織的水分子運動，從而提供微觀水平信息[12]。表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)用于描述DWI中不同方向分子擴散運動的速度和范圍，反映的是體素的平均值，而腫瘤的異質(zhì)性廣泛存在[13]，因此ADC不能提供腫瘤的異質(zhì)性信息。

醫(yī)學(xué)影像學(xué)紋理分析能獲得更多肉眼無法觀察的信息[14]。直方圖分析是紋理分析中的一部分，能量化腫瘤內(nèi)部的異質(zhì)性。MRI直方圖研究在腫瘤診斷及預(yù)后評價中有更多優(yōu)勢[15-18]?；谏鲜隼碚摚P者認為在結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者中，正常的肝實質(zhì)可能存在微小轉(zhuǎn)移灶，這種肉眼無法看到的病灶導(dǎo)致了治療后較高的復(fù)發(fā)率。本研究旨在通過觀察結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者治療前ADC圖和門靜脈強化率圖的直方圖，分析其在預(yù)測肝臟復(fù)發(fā)中的作用。

1 資料和方法

1.1 患者資料

收集2009年12月—2014年11月期間復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院收治的初次診斷為結(jié)直腸癌同步肝轉(zhuǎn)移的患者共50例，均接受腹部增強MRI檢查(包括DWI，b值為0、500 s/mm2)。其中男性32例、女性18例；平均年齡(56.6±13.4)歲。

患者入選標(biāo)準(zhǔn)為：① 檢查前未接受任何結(jié)直腸癌腫瘤相關(guān)治療，包括手術(shù)、化療及放療等；② 無結(jié)直腸癌以外的其他腫瘤相關(guān)病史；③ 既往無肝臟病變治療病史；④ 患者隨訪時間不短于6個月。

1.2 檢查方法

采用1.5 T超導(dǎo)MRI機(SIEMENS公司Magneto Avanto)，聯(lián)用體部相控陣線圈與脊柱線圈。DWI檢查采用自旋回波-平面回波(spin echo-echo planar imaging，SE-EPI)序列，b值選擇0、500 s/mm2。掃描參數(shù)如下：重復(fù)時間(repetition time，TR)= 2 400～2 600 ms，回波時間(echo time，TE)=66 ms，層厚7.0 mm，層間距2.1 mm，矩陣112×128，視野(field of view，F(xiàn)OV) 33 cm×33 cm～38 cm×38 cm。為減少化學(xué)位移偽影，采用常規(guī)抑脂技術(shù)和全局自動校準(zhǔn)部分并行采集(GRAPPA)技術(shù)，加速因子R=2，掃描一次屏氣完成，包括全部肝臟掃描，同時完成b=0和高b值的圖像重組，各向同性，自動生成ADC圖。在DWI檢查前行常規(guī)呼吸導(dǎo)航快速自旋回波T2WI (TR=3 300 ms，TE= 70 ms，反轉(zhuǎn)角150o，矩陣207×384)，如果呼吸無規(guī)律，則采用多次屏氣快速自旋回波T2WI (TR=3 500 ms，TE=84 ms，反轉(zhuǎn)角140o，矩陣194×256)和2次屏氣的二維快速小角度激發(fā)梯度回波T1WI (2D-fast low angle shot-T1，2DFLASH-T1；TR= 112.00 ms，TE=4.76 ms，反轉(zhuǎn)角70o，矩陣144×256)，均為層厚7.0 mm，層間距2.1 mm，F(xiàn)OV 33 cm×33 cm～38 cm× 38 cm。完成DWI檢查后，應(yīng)用一次性屏氣抑脂2D-FLASH-T1 (TR=230.00 ms，TE=2.47 ms，反轉(zhuǎn)角70o，層厚7.0 mm，層間距2.1 mm，矩陣135×256)或一次屏氣三維容積間插重建梯度回波抑脂(3D-fat suppressed-volume interpolated body examination-T1，3D-VIBE-T1-FS；TR=5.04 ms，TE=2.31 ms，反轉(zhuǎn)角10o，層厚4 mm，無間距掃描，矩陣250×512)行常規(guī)動態(tài)增強成像，F(xiàn)OV均為33 cm×33 cm～38 cm×38 cm。增強前掃描1個回合，增強后行3個回合掃描，造影劑選擇釓噴酸葡胺(gadolinium-diethylenetriamine pentaacetic acid，Gd-DTPA)，總量15～20 mL，經(jīng)肘靜脈注射后分別于20～30 s、70～80 s、180 s行屏氣多回合增強掃描。

1.3 圖像分析

利用SIEMENS公司OncoTreat進行直方圖分析。將圖像從醫(yī)院的影像歸檔和通信系統(tǒng)(Picture Archiving and Communication Systems，PACS)以DICOM格式轉(zhuǎn)移到SIEMENS直方圖軟件工作站中，對所有患者的ADC圖、門靜脈期強化率圖像進行測量，由一名具有2年腹部影像學(xué)診斷經(jīng)驗的放射科醫(yī)師完成測量。感興趣區(qū)(region of interest，ROI)包括整個正常肝實質(zhì)，測量者對肝臟的每一層進行ROI勾畫，勾畫過程中盡可能包括全部正常肝實質(zhì)，去除任何可見的肝臟病灶，包括轉(zhuǎn)移灶、囊腫、血管瘤等，盡量避開大血管包括門靜脈、肝靜脈主干、下腔靜脈。ADC圖的勾畫參照DWI圖像(圖1)，門靜脈期強化率圖像在SIEMENS軟件中進行完成(圖2)。隨后，對這些參數(shù)進行分析：均值(mean)、標(biāo)準(zhǔn)差(standard deviation，SD)、中位數(shù)(median)、偏斜度(skewness)、峰度(kurtosis)及百分位數(shù)(1st、10th、50th、90th、99th 百分位數(shù))。

1.4 統(tǒng)計學(xué)處理

2 結(jié) 果

2.1 一般特征

圖1 DWI、ADC及ADC圖直方圖

圖2 門靜脈期強化率圖像

根據(jù)臨床資料，將同步轉(zhuǎn)移患者根據(jù)腫瘤治療療效(短期隨訪，約6個月)分成治療后復(fù)發(fā)組(n=20)和無復(fù)發(fā)組(n=30)?；颊呔邮芊蜞奏榛A(chǔ)的化療，包括FOLFOX(奧沙利鉑+亞葉酸鈣+氟尿嘧啶)、XELOX (卡培他濱+奧沙利鉑)。其中47例患者接受了肝臟病灶切除(病理均證實為結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移)，3例未進行肝臟病灶切除。兩組患者年齡、性別、原發(fā)部位無統(tǒng)計學(xué)差異(表1)。

2.2 直方圖分析及AUC

同步肝轉(zhuǎn)移患者治療前的ADC和門靜脈強化率直方圖測量數(shù)據(jù)見表2、3。ADC直方圖分析參數(shù)在復(fù)發(fā)與無復(fù)發(fā)組之間差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)；門靜脈期強化率直方圖分析顯示，復(fù)發(fā)組SD (P=0.025)和99th百分位數(shù)(P=0.024)高于無復(fù)發(fā)組(圖3、4)，差異有統(tǒng)計學(xué)意義，相對應(yīng)的AUC均為0.68。

3 討 論

本研究顯示，同步肝轉(zhuǎn)移患者中，治療后短期復(fù)發(fā)與無復(fù)發(fā)患者的ADC直方圖參數(shù)無統(tǒng)計學(xué)差異，而門靜脈期強化率直方圖參數(shù)中復(fù)發(fā)組SD和99th百分位數(shù)高于無復(fù)發(fā)組，AUC值均為0.68。

研究認為，結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者中可能存在隱匿病灶，導(dǎo)致了治療后復(fù)發(fā)甚至異時性肝轉(zhuǎn)移[4-5,19]，并能誘導(dǎo)肝實質(zhì)血流變化[7-9]。與正常人群或動物對照組相比，肝實質(zhì)動脈期血流量、多普勒灌注指數(shù)增高，而門靜脈期相對降低[7,20]。肝轉(zhuǎn)移灶導(dǎo)致動脈血供增加，使門靜脈血流下降。但也有動物實驗及臨床研究得出不一樣的結(jié)論[9,21-23]，認為肝實質(zhì)血流灌注參數(shù)在有肝轉(zhuǎn)移與無肝轉(zhuǎn)移患者之間沒有差別。肝實質(zhì)血流灌注受很多生理學(xué)因素的影響，包括血流量、血容量、毛細血管通透性和血管外間隙等，因此研究單一參數(shù)不能完全反映其血流灌注特征。

表1 患者一般特征

表2 復(fù)發(fā)與無復(fù)發(fā)組之間ADC直方圖分析的比較

表3 復(fù)發(fā)與無復(fù)發(fā)組之間門靜脈期強化率直方圖分析的比較

圖3 結(jié)腸癌肝轉(zhuǎn)移治療后復(fù)發(fā)患者直方圖分析

圖4 結(jié)腸癌肝轉(zhuǎn)移治療后無復(fù)發(fā)患者直方圖分析

本研究中，結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者治療前門靜脈期強化率直方圖分析顯示復(fù)發(fā)組的99th百分位數(shù)高于無復(fù)發(fā)組。以往研究認為，結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者門靜脈血流中存在腫瘤細胞，其阻塞于毛細血管床，形成毛細血管網(wǎng)的微小栓塞，導(dǎo)致門靜脈壓升高，并使肝臟血供的平均渡越時間延長[9,24-25]。本研究分析了門靜脈期強化率圖像，反映的是正常肝實質(zhì)的強化率，而非單純的信號值。肝實質(zhì)MRI強化程度與細胞外間隙的藥物濃度有關(guān)。本研究推測肝轉(zhuǎn)移患者肝實質(zhì)內(nèi)由于腫瘤細胞微小栓塞形成導(dǎo)致門靜脈壓增高、血流減慢，使增強檢查時藥物在細胞外間隙和血管內(nèi)滯留，從而導(dǎo)致藥物濃度發(fā)生改變，強化程度增加。復(fù)發(fā)組患者肝實質(zhì)內(nèi)門靜脈微栓塞程度較無復(fù)發(fā)組嚴(yán)重，造成造影劑滯留增加。由于血流減慢，血液滯留，導(dǎo)致原發(fā)腫瘤脫落的腫瘤細胞進入門靜脈血流中局部停留種植的概率增加。99th百分位數(shù)是一個量度，表示在該值以下99%信號強化程度的觀測數(shù)據(jù)均包含其中。其剔除了直方圖中1%的最大值，而這些最大值可能代表了ROI勾畫過程中無法去除的部分血管分支，去除了這部分1%的最大值，能更準(zhǔn)確地反映肝實質(zhì)本身真實的強化特征。

本研究中復(fù)發(fā)組SD高于無復(fù)發(fā)組。SD反映了直方圖中數(shù)值的分布特征，代表圖像中數(shù)值的離散程度，各數(shù)值與均值的差異程度，差異越大，變異度越高。治療后復(fù)發(fā)組患者的門靜脈期強化率直方圖SD更高，表示復(fù)發(fā)患者MRI圖像中信號強化程度有較高的變異性，離散程度大，各強化率數(shù)值較平均強化率差異大，反映其肝臟血流灌注的異質(zhì)性高。

在異質(zhì)性腫瘤中，腫瘤細胞密集區(qū)域ADC值更低[26-27]，腫瘤組織較正常肝實質(zhì)具有相似或相對較低的ADC值[28]。理論上，同步肝轉(zhuǎn)移患者中治療后復(fù)發(fā)患者的正常肝實質(zhì)存在更多微病灶，這些病灶對肝實質(zhì)的ADC值產(chǎn)生影響。而本研究ADC直方圖分析中，各參數(shù)在治療后復(fù)發(fā)與無復(fù)發(fā)肝轉(zhuǎn)移患者之間無差別，這可能是由于結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者肝實質(zhì)中的ADC值不僅受細胞結(jié)構(gòu)的影響，還受血流灌注的影響。

本研究也有一些不足之處。首先，是一個回顧性研究，存在選擇偏倚。其次，DWI只采用了兩個b值(0和500 s/mm2)，在以后的療效評估中采用多b值可能有更多的利益。第三，少部分肝轉(zhuǎn)移患者沒有明確的肝轉(zhuǎn)移灶病理結(jié)果，但對本研究影響甚微。此外，由于圖像采集技術(shù)及患者條件的限制，未進行肝動脈期的研究，沒有評價動脈期血流變化，希望以后能對此進行深入研究。

結(jié)直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者肝實質(zhì)的門靜脈期強化率直方圖分析能幫助預(yù)測化療后復(fù)發(fā)，具有一定的臨床應(yīng)用價值。

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Potential of whole-liver MRI histogram analysis of remaining liver parenchyma to predict recurrence of colorectal liver metastases

LIANG Heyue, YANG Zhaoxia, FU Caixia, ZENG Mengsu, RAO Shengxiang

(Department of Radiology, Zhongshan Hospital, Fudan University, Shanghai 200032, China)

RAO Shengxiang E-mail: raoxray@163.com

Objective: To explore whether magnetic resonance imaging (MRI) histogram analysis of apparently diseasefree liver parenchyma can help predict the recurrence of colorectal liver metastases. Methods: Standard enhanced MRI including diffusion weighted imaging (b=0, 500 s/mm2) were performed at the first stage of diagnosis in 50 patients with colorectal liver metastases. Histograms were performed for apparent diffusion coefficient (ADC) maps and enhanced rate image of portal venous phase (PVP), thereafter the mean, standard deviation, median, skewness, kurtosis and Nth percentiles (1st, 10th, 50th, 90th , 99th) were generated. Quantitative histogram parameters were compared between the patients with recurrence (n=20) and without recurrence (n=30) after a short period (about 6 months) of chemotherapy with or without surgery. Receiver operating characteristic (ROC) analyses was further analyzed for the significant parameters. Results: The mean, standard deviation, median, skewness, kurtosis and percentiles of ADC maps had no significant difference between the patients with and without hepatic recurrence (P＞0.05) after a short period of chemotherapy. The standard deviation and 99th percentile of enhanced rate image of portal venous phase were significantly higher in the patients with recurrence compared with those without recurrence (P=0.025, 0.024), and the areas under curve (AUCs) were both 0.68. Conclusion: Whole-liver MRI histogram analysis of apparently disease-free liver parenchyma can help predict hepatic recurrence in the patients with colorectal liver metastases.

Histogram analysis; Enhanced rate; Colorectal cancer; Liver metastasis; Recurrence

R445.2

A

1008-617X(2017)01-0018-07

2017-02-01）

饒圣祥 E-mail：raoxray@163.com