沈國義， 張文山， 張 奕， 黃 鎮(zhèn)， 楊毓靈

術(shù)中胸內(nèi)喉返神經(jīng)旁淋巴結(jié)冰凍在指導(dǎo)胸段食管鱗癌三野淋巴結(jié)清掃的意義

沈國義， 張文山， 張 奕， 黃 鎮(zhèn)， 楊毓靈

目的探討胸段食管癌喉返神經(jīng)旁淋巴結(jié)(RLN LN)與頸淋巴結(jié)的關(guān)系及其在選擇性三野淋巴結(jié)清掃中的預(yù)測(cè)作用。方法選取100例食管胸段鱗癌為觀察組，術(shù)中取胸內(nèi)RLN LN送冰凍病理檢查，若陽性，行頸、胸、腹三野淋巴結(jié)清掃；若陰性，則行胸、腹二野淋巴結(jié)清掃。收集患者的資料，分析RLN LN與頸部淋巴結(jié)之間的關(guān)系，并以100例行三野淋巴結(jié)清掃的食管癌患者為對(duì)照組。比較2組的手術(shù)并發(fā)癥、頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)率及近期生存率，以評(píng)估術(shù)中RLN LN冰凍的價(jià)值。結(jié)果當(dāng)RLN LN轉(zhuǎn)移時(shí)，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較高。多因素分析顯示，RLN LN陽性是頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的獨(dú)立預(yù)測(cè)因素，而且并不是所有的RLN LN都會(huì)導(dǎo)致同側(cè)的鎖骨上淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。與對(duì)照組比較，觀察組的手術(shù)并發(fā)癥發(fā)生率較低，而頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)及近期生存率2組間無明顯差異。結(jié)論RLN LN對(duì)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有預(yù)測(cè)價(jià)值，特別是中下段食管癌患者。即使單側(cè)的RLN LN轉(zhuǎn)移，也應(yīng)行雙側(cè)頸部淋巴結(jié)清掃。以RLN LN冰凍作為預(yù)測(cè)的選擇性三野淋巴結(jié)清掃可降低手術(shù)并發(fā)癥，近期療效與三野淋巴結(jié)清掃相似，可使某些亞組患者獲益。

食管腫瘤； 胸部； 喉返神經(jīng)； 淋巴結(jié)； 淋巴轉(zhuǎn)移

食管癌的死亡率為17.19/100 000，位居全部腫瘤死因的第4位[1]。喉返神經(jīng)旁淋巴結(jié)(recurrent laryngeal nerve lymph node, RLN LN)是食管癌轉(zhuǎn)移率最高的淋巴結(jié)之一，可作為頸部淋巴結(jié)(cervical lymph node,CLN)轉(zhuǎn)移的前哨淋巴結(jié)[2]。CLN毗鄰食管頸段食管旁淋巴結(jié)，因此被定義為區(qū)域淋巴結(jié)[3]。手術(shù)是治療食管癌的主要方式之一，大量研究表明，三野清掃后病理分期準(zhǔn)確性提高，術(shù)后局部復(fù)發(fā)率顯著少于二野，5年生存率高于二野，但手術(shù)創(chuàng)傷較二野手術(shù)大，且吻合口瘺、喉返神經(jīng)損傷以及相關(guān)因素引起的肺部感染等并發(fā)癥較多，存在諸多爭(zhēng)議[4-6]?，F(xiàn)筆者通過一項(xiàng)單中心回顧性研究來了解RLN LN與CLN狀態(tài)的相關(guān)性，以期達(dá)到有選擇性地行三野淋巴結(jié)清掃的目的，報(bào)道如下。

1 對(duì)象與方法

1.1 對(duì)象 選取2014年1月-2015年2月收治的100例食管胸段鱗癌患者為觀察組，并以2012年1月-2014年1月行三野淋巴結(jié)清掃的100例食管癌患者為對(duì)照組。2組患者的一般資料見表1。納入標(biāo)準(zhǔn)：術(shù)前均經(jīng)電子胃鏡確診為胸段食管鱗癌；術(shù)前行頸部、胸部、腹部CT檢查明確術(shù)前cTNM分期在Ⅲ期之前；術(shù)前均未行抗腫瘤治療；患者均行McKeown術(shù)式，雙側(cè)RLN LN清掃，三野或二野淋巴結(jié)清掃，手術(shù)R0切除，術(shù)后門診隨訪。排除標(biāo)準(zhǔn)：術(shù)前檢查合并嚴(yán)重的心、肝、肺、腎等手術(shù)禁忌證及腫瘤遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移者。本研究通過醫(yī)院倫理委員會(huì)批準(zhǔn)，患者及其家屬均簽署知情同意書。

表12組食管癌患者的一般資料比較

Tab1Clinical characteristics of the patients between the two groups

變 量對(duì)照組觀察組性別 男6761 女3339年齡/歲57．4±7．556．6±6．2腫瘤部位 胸上段1513 胸中段5645 胸下段2942cTNM分期 Ⅰ期2933 Ⅱ期4639 Ⅲ期2528

n=100. 表中數(shù)據(jù)除年齡外，余為n.

1.2 方法

1.2.1 手術(shù)方法 手術(shù)均由同一高年資的胸心外科主任醫(yī)師進(jìn)行，行胸、腹腔鏡或開放右胸、上腹、頸部三切口手術(shù)，并根據(jù)情況行二野或三野淋巴結(jié)清掃，三野淋巴結(jié)根治術(shù)中清掃范圍包括頸、胸、腹3處。

1.2.1.1 胸部手術(shù) 雙腔氣管插管保障術(shù)中右肺萎陷及單肺通氣，取左側(cè)90°臥位，術(shù)者位于背側(cè)，手術(shù)切口常規(guī)4孔。先探查清掃右側(cè)RLN LN，在氣管右前方找到右側(cè)迷走神經(jīng)干，延此神經(jīng)干向上，在右鎖骨下動(dòng)脈找到右側(cè)喉返神經(jīng)起始部，牽開右鎖骨下動(dòng)脈，沿右側(cè)喉返神經(jīng)向上清掃RLN LN至鎖骨上水平。游離胸部食管并完成縱膈淋巴結(jié)系統(tǒng)性清掃。清掃左側(cè)RLN LN時(shí)，先打開氣管食管溝的筋膜，然后助手通過卵圓鉗夾紗布團(tuán)及吸引器將左主支氣管和氣管下端牽向前方，使上段左側(cè)食管系膜懸吊繃緊，沿著左主支氣管上緣、緊貼氣管左緣向上切開系膜，采用鈍性和銳性相結(jié)合的方法游離，顯露左側(cè)氣管支氣管淋巴結(jié)。辨認(rèn)并注意保護(hù)左側(cè)喉返神經(jīng)起始部，將此游離區(qū)域的淋巴脂肪組織一并掃向食管端。繼而向上解剖上段食管系膜和氣管左側(cè)壁的結(jié)締組織(保留少許氣管與食管系膜作為牽引)，借助食管與氣管之間的筋膜組織的懸吊牽引，左喉返神經(jīng)及其鄰近的淋巴結(jié)被牽向后方，同時(shí)助手借助卵圓鉗夾的紗布團(tuán)將右主支氣管向前牽拉，保持一定張力，顯露氣管食管間溝的神經(jīng)，將2L淋巴結(jié)清掃到食管一側(cè)，高度可達(dá)甲狀腺下極接近甲狀腺下動(dòng)脈位置。沖洗胸腔，膨肺無漏氣，于觀測(cè)孔置胸腔閉式引流管后逐層關(guān)胸。

1.2.1.2 腹部手術(shù) 等待術(shù)中冰凍病理結(jié)果的同時(shí)行腹腔鏡手術(shù)游離胃，清掃腹部淋巴結(jié)，制作管狀胃。

1.2.1.3 頸部手術(shù) 根據(jù)術(shù)前及術(shù)中冰凍病理結(jié)果，若為陰性，行左側(cè)胸鎖乳突肌前緣長約6 cm的切口，行管胃食管吻合；若為陽性，頸部“U”形切口，游離頸部食管，清掃雙側(cè)頸部食管旁及鎖骨上淋巴結(jié)，將胃提至頸部行胃代食管頸部吻合，縫合頸腹部切口。開放術(shù)后同腔鏡手術(shù)范圍相同，只是手術(shù)入路不同。術(shù)中胸部手術(shù)時(shí)，雙側(cè)RLN LN送快速石蠟切片病理檢查，同時(shí)行腹部手術(shù)，根據(jù)術(shù)中冰凍病理結(jié)果決定是否行三野或二野淋巴結(jié)清掃，術(shù)后切除的原發(fā)病灶和淋巴結(jié)均送病理科行H-E染色，并出具病理報(bào)告。

1.2.2 淋巴結(jié)分組 采用日本食管腫瘤研究組制定的標(biāo)準(zhǔn)[7]。三野根治術(shù)中清掃的淋巴結(jié)范圍如下：(1)CLN，包括頸部食管旁及鎖骨上淋巴結(jié)(第101和104組)；(2)胸部淋巴結(jié)，包括上段食管旁、胸段氣管旁、隆突下、中段食管旁、肺門、胸部下食管旁、膈上及后縱隔淋巴結(jié)(第105～112組)，RLN LN(第106組)包含在胸段氣管旁淋巴結(jié)內(nèi)。(3)腹部淋巴結(jié)，包括賁門右、賁門左、小彎、胃左動(dòng)脈、肝總動(dòng)脈前上部、腹腔動(dòng)脈周圍及脾門淋巴結(jié)(第1～3及7～9組)。

1.2.3 術(shù)后隨訪 術(shù)后第1年每3月于門診隨訪1次，以后每半年隨訪1次。主要為常規(guī)體格檢查、胸部及腹部CT、電子胃鏡及頸部彩超等檢查，并統(tǒng)計(jì)生存率。

2 結(jié) 果

2.1 CLN轉(zhuǎn)移率 對(duì)照組100例中，RLN LN轉(zhuǎn)移30例，其中CLN轉(zhuǎn)移20例，陽性預(yù)測(cè)值為66.67%；RLN LN未轉(zhuǎn)移70例，其中CLN轉(zhuǎn)移6例，陰性預(yù)測(cè)值為91.43%。胸上段食管癌的CLN轉(zhuǎn)移率在RLN LN陽性與RLN LN陰性組間差別無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，而在中、下段食管癌中差別有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05，表2)。

表2對(duì)照組不同部位的腫瘤頸部淋巴結(jié)與喉返神經(jīng)淋巴結(jié)關(guān)系

Tab2The relationship between metastasis to RLN LN and metastasis to CLN

腫瘤位置nRLNLN陽性nnCLN陽性(%)RLNLN陰性nnCLN陽性(%)胸上段1575(71．42)82(25．00)胸中段561610(62．50)☆403(7．50)胸下段2975(71．42)☆221(4．50)中下段852315(65．21)☆624(6．45)總數(shù)1003020(66．67)☆706(8．57)

RLN LN：喉返神經(jīng)淋巴結(jié)； CLN：頸部淋巴結(jié). 與RLN LN陰性組比較，☆：P<0.05.

2.2 單因素與多因素分析結(jié)果 單因素分析顯示，T分期、腫瘤部位、淋巴結(jié)陽性數(shù)及RLN LN陽性與CLN陽性相關(guān)(表3)。進(jìn)一步行多因素分析顯示，RLN LN陽性是CLN轉(zhuǎn)移的獨(dú)立預(yù)測(cè)因素(表4)。RLN LN轉(zhuǎn)移時(shí)，CLN若有轉(zhuǎn)移可能發(fā)生在同側(cè)、對(duì)側(cè)或雙側(cè)(表5)。

表3單因素分析各變量與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的關(guān)系

Tab3Univariate analysis of factors for cervical LN metastasis

變 量CLN陽性CLN陰性性別 男1651 女1023年齡(平均57．4歲) >平均年齡1241 <平均年齡1433腫瘤部位☆ 胸上段78 胸中段1343 胸下段623T分期☆ T1227 T21432 T31015淋巴結(jié)陽性數(shù)☆ >41114 <41556RLNLN☆ 陽性2010 陰性664

表中數(shù)據(jù)為n. 單因素分析顯示，腫瘤部位、T分期、淋巴結(jié)陽性數(shù)及RLN LN陽性與CLN陽性相關(guān)，☆：P<0.05.

表4多因素分析喉返神經(jīng)旁淋巴結(jié)陽性的獨(dú)立預(yù)測(cè)因素

Tab4Multivariate analysis of factors for cervical LN metastasis

獨(dú)立變量OR95%CIP值T分期1．5420．422～5．6780．501淋巴結(jié)陽性數(shù)1．2240．982～1．5200．104腫瘤部位1．1020．928～1．1250．813RNLLN陽性3．0121．126～7．6450．024

多因素分析顯示，RLN LN陽性是CLN陽性的獨(dú)立預(yù)測(cè)因素，P<0.05.

表5 RLN LN陽性與CLN陽性的對(duì)應(yīng)關(guān)系

表中數(shù)據(jù)為n.

2.3 淋巴結(jié)復(fù)發(fā)率、手術(shù)并發(fā)癥及近期生存率比較 觀察組中，28例RLN LN陽性的患者加行CLN清掃，而72例淋巴結(jié)無轉(zhuǎn)移的患者未行CLN清掃，CLN的復(fù)發(fā)率與對(duì)照組比較為3%vs4%，2組間差別無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。而在手術(shù)并發(fā)癥方面，觀察組明顯低于對(duì)照組；在2年生存率方面，觀察組與對(duì)照組比較為82%vs78%，差別無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(表6)。

表62組患者在術(shù)后并發(fā)癥、淋巴結(jié)復(fù)發(fā)率及近期生存率比較

Tab6The postoperative complications, survival and recurrence rates of CLN of two groups

變 量對(duì)照組觀察組RNLLN陽性3028CLN陽性26222年頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)率/%43并發(fā)癥 聲音嘶啞102☆ 肺部感染167☆ 吻合口瘺1262年生存率/%7882

表中數(shù)據(jù)除2年頸部淋巴結(jié)復(fù)發(fā)率及2年生存率外，余為n. 與對(duì)照組比較，☆：P<0.05.

3 討 論

RLN LN是食管癌轉(zhuǎn)移率最高的淋巴結(jié)之一，有效的淋巴結(jié)清掃可以提高食管癌分期的準(zhǔn)確性及預(yù)后[8-9]。目前主流的食管癌淋巴結(jié)清掃包括完全性二野、三野及選擇性二野、三野淋巴結(jié)清掃等方式，尚無統(tǒng)一的標(biāo)準(zhǔn)，清掃方式孰優(yōu)孰劣也尚無定論。國內(nèi)外學(xué)者為了尋找施行三野手術(shù)的指征以及適合三野手術(shù)的人群，進(jìn)行了一些選擇性三野淋巴結(jié)清掃的研究，以求對(duì)CLN轉(zhuǎn)移高?；颊哌M(jìn)行針對(duì)性清掃，減少這部分患者的局部復(fù)發(fā)率，同時(shí)避免因無謂擴(kuò)大手術(shù)所引起的創(chuàng)傷。如日本學(xué)者提出只對(duì)胸上段腫瘤進(jìn)行三野淋巴結(jié)清掃，而中下段行二野清掃[10]；國內(nèi)也有學(xué)者建議結(jié)合彩超及CT等影像學(xué)選擇性淋巴結(jié)清掃[11]。以上都是為保證手術(shù)根治性的同時(shí)降低手術(shù)風(fēng)險(xiǎn)、使治療更為合理而出現(xiàn)的新趨勢(shì)，但都存在一些缺陷：(1)只對(duì)胸上段食管癌行頸部清掃，但食管癌淋巴結(jié)可能跳躍性轉(zhuǎn)移，中下段癌CLN轉(zhuǎn)移率為20%。(2)術(shù)前CT、超聲等亦存在一定的假陰性及假陽性，與影像科的診斷水平有關(guān)。(3)大部分是回顧性研究，存在一定的選擇偏倚。因此，術(shù)前或術(shù)中若能準(zhǔn)確篩選出無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例，可使他們接受個(gè)體化治療方案，縮小切除范圍，縮短手術(shù)時(shí)間，減輕手術(shù)創(chuàng)傷，提高患者生活質(zhì)量。

有學(xué)者提出，食管癌RLN LN是前哨淋巴結(jié)的概念[12-14]，認(rèn)為其預(yù)測(cè)率較高。因此通過結(jié)合術(shù)中RLN LN冰凍的方法，選擇性行三野淋巴結(jié)清掃，使淋巴結(jié)清掃更精準(zhǔn)，減少不必要的清掃帶來的手術(shù)并發(fā)癥。本研究對(duì)照組中，30例RLN LN轉(zhuǎn)移的患者中，CLN轉(zhuǎn)移20例，陽性預(yù)測(cè)值為66.67%，有較高的預(yù)測(cè)率；而RLN LN未轉(zhuǎn)移的70例中僅6例轉(zhuǎn)移，陰性預(yù)測(cè)值為91.43%。多因素分析顯示，RLN LN陽性是獨(dú)立預(yù)測(cè)因子,在食管癌患者中，特別對(duì)于中下段癌，其可作為前哨淋巴結(jié)預(yù)測(cè)是否存在CLN轉(zhuǎn)移，而對(duì)于上段食管癌患者，轉(zhuǎn)移率高達(dá)46.67%，即使RLN LN未轉(zhuǎn)移的患者中，也有25%的轉(zhuǎn)移率，可能是上段食管癌距離頸部較近，容易通過頸胸交界的淋巴管，在未出現(xiàn)RLN LN轉(zhuǎn)移的情況下，早期出現(xiàn)CLN轉(zhuǎn)移。因此建議上段食管癌不管RLN LN是否轉(zhuǎn)移，常規(guī)行三野淋巴結(jié)清掃。而分析食管癌CLN轉(zhuǎn)移患者的相關(guān)數(shù)據(jù)表明，RLN LN轉(zhuǎn)移并不總是導(dǎo)致同側(cè)的CLN轉(zhuǎn)移，亦可導(dǎo)致對(duì)側(cè)或雙側(cè)的CLN轉(zhuǎn)移。這可能與頸胸交界部的淋巴管，特別是胸導(dǎo)管的淋巴引流有關(guān)[12]。建議即使只有單側(cè)的RLN LN轉(zhuǎn)移，也應(yīng)行雙側(cè)鎖骨CLN清掃術(shù)。而在手術(shù)并發(fā)癥方面，由于減少了行三野淋巴結(jié)清掃的幾率，聲音嘶啞以及與清掃術(shù)相關(guān)的肺部感染、吻合口瘺等一系列并發(fā)癥相對(duì)降低。2年生存率差別則無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，提示選擇性三野與三野淋巴結(jié)清掃術(shù)對(duì)比，減少了手術(shù)并發(fā)癥，近期效果不劣于三野淋巴結(jié)清掃術(shù)。

總之，食管癌特別是中下段癌，RLN LN對(duì)CLN轉(zhuǎn)移有預(yù)測(cè)價(jià)值，不論哪一側(cè)的RLN LN轉(zhuǎn)移，均需要行雙側(cè)CLN清掃。在RLN LN轉(zhuǎn)移的情況下，行CLN清掃可以減少腫瘤淋巴結(jié)在頸部的復(fù)發(fā)，但是否提高長期生存率需要進(jìn)一步隨訪。食管癌患者有不同的特點(diǎn)，如年齡、分期、術(shù)前輔助治療等其他條件，這只是協(xié)助判斷的一個(gè)條件，而不是行三野淋巴結(jié)清掃的唯一標(biāo)準(zhǔn)，需要更大樣本的多中心的前瞻性研究以及更長時(shí)間的隨訪來評(píng)估術(shù)中RLN LN冰凍的價(jià)值。

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(編輯：何佳鳳)

Intraoperative Pathological Investigation of Recurrent Nerve Nodalmetastasis can Guide the Decision whether to Perform Three-Field Dissection in Thoracic Esophageal Cancer

SHEN Guoyi, ZHANG Wenshan, ZHANG Yi, HUANG Zhen, YANG Yuling

Departmentof Cardiothoracic Surgery, Zhangzhou Affiliated Hospital of Fujian Medical University,Zhangzhou363000, China

Objective To evaluate the usefulness of intraoperative pathological investigation of recurrent laryngeal nerve lymph nodes(RLN LN) metastasis in the decision-making of three-field lymphadenectomy (3FL) for thoracic esophageal cancers. Methods 100 patients with thoracic esophageal cancer were enrolled in a prospective study, in which 3FL was performed when RLN LN metastasis was revealed by intraoperative histological examination. For cases with negative RLN LN,two-field lymphadenectomy (2FL) was performed. The relationship between the RLN LN and cervical lymph nodes(CLN)was analyzed by collecting patient data. We also retrospectively analyzed medical records of 100 patients with esophageal cancer who underwent 3FL in our department as control group, focusing on LN status. We compared the survival and recurrence rates of CLN between the test group and control group. Results The CLN metastasis rate was higher whenthe RLN LN was metastasized. Multivariate analysis showed that RLN LN positive was an independent predictor of CLN metastasis, and the RLN LN did not result in ipsilateral CLN metastasis. The short-termpostoperative survival in thetest group was equivalent to that of the control group of 100 3FL patients when 3FL was the firstchoice for thoracic esophageal cancers, with fewer surgical complications. There was no significant difference in CLN recurrence. Conclusions Intraoperative histological diagnosis of RLN LN metastasis may help avoid unnecessary CLN resection.

Bilateral CLN dissection should be recommended even if RLN LN metastasis is only unilateral. Selective 3FL can reduce the surgical complications and provideshort-termsurvival benefit like 3FL in certain patient subgroups.

esophageal neoplasms; thorax; recurrent laryngeal nerve; lymph nodes; lymphatic metastasis

2017-03-27

福建省衛(wèi)生和計(jì)劃生育委員會(huì)青年課題(2015-2-26)

福建醫(yī)科大學(xué) 附屬漳州市醫(yī)院心胸外科，漳州 363000

沈國義，男，主治醫(yī)師

張 奕. Email: 175722185@qq.com

R322.25； R322.85； R735.1

: A

: 1672-4194(2017)04-0240-05