王志勇 劉 鵬 燕永彬 滕麗微，3 高 惠孫玉姣 王繼飛 劉振生，3*

(1.寧夏賀蘭山國家級自然保護(hù)區(qū)管理局，銀川，750021;2.東北林業(yè)大學(xué)野生動物資源學(xué)院，哈爾濱，150040;3.國家林業(yè)局野生動物保護(hù)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，哈爾濱，150040)

消化道是動物食物消化吸收的場所，食性、食物條件及能量需求都可以對其形態(tài)結(jié)構(gòu)產(chǎn)生影響，大量研究表明，消化道形態(tài)的改變對動物適應(yīng)能量消耗的增加或食物的質(zhì)量降低等方面占重要的地位［1－4］。當(dāng)動物處于繁殖期或低溫環(huán)境時，需要較高能量，動物可通過調(diào)節(jié)消化道的形態(tài)來提高消化效率，獲取更多的能量［2］。在進(jìn)化過程中，很多小型哺乳動物通過對消化系統(tǒng)長度、重量及消化酶活性等特征進(jìn)行調(diào)節(jié)，來保持食物處理和消化系統(tǒng)恒定方面的平衡［5］。

有研究表明野生小型哺乳動物消化道形態(tài)存在著季節(jié)變化，Gebczynka等對根田鼠(Microtus oeconomus)的消化形態(tài)的研究表明根田鼠消化道長度呈夏季大于冬季，且春季長度最短的特點(diǎn)［6］。Derting和Noakes比較白足鼠(Peromyscus leucopus)和草甸田鼠(Microtus pennsylvanicus)消化道形態(tài)的季節(jié)變化，結(jié)果表明冬季長度和重量顯著高于夏季［7］。在國內(nèi)，最早見于王德華等［8］對根田鼠消化道季節(jié)變化的報道。隨后研究者進(jìn)行了大量相關(guān)研究，發(fā)現(xiàn)在不同環(huán)境中嚙齒動物的消化道形態(tài)結(jié)構(gòu)均存在季節(jié)變化，且變化趨勢不盡相同［9］。

目前關(guān)于嚙齒動物消化道形態(tài)季節(jié)變化已有大量研究，但由于荒漠、半荒漠地區(qū)自然環(huán)境惡劣，面積廣闊，嚙齒動物種類數(shù)量稀少，導(dǎo)致捕捉困難，因此對這些區(qū)域內(nèi)的嚙齒動物消化道形態(tài)季節(jié)變化的研究較少。賀蘭山地處荒漠區(qū)，在山麓及南北兩端低山區(qū)主要分布荒漠植被，為賀蘭山最大的植被類型［10］。阿拉善黃鼠(Spermophilus alaschanicus)隸屬嚙齒目(Rodentia)松鼠科(Sciuridae)黃鼠屬，為我國特有種，棲息于草原和荒漠草原，植食性［11－13］。在賀蘭山嚙齒動物中，處于優(yōu)勢種地位。盜食綠色牧草、農(nóng)作物及其種子，對草場與農(nóng)作物危害很大，還是人與動物共患病主要疫源［13］。故本文以阿拉善黃鼠為研究對象，探討其在自然條件下的消化道形態(tài)的季節(jié)變化，探究其變化原因，從消化道角度了解嚙齒動物對荒漠環(huán)境的適應(yīng)性。

1 研究地區(qū)概況

賀蘭山地理坐標(biāo)為 N38°21'～39°22'，E105°49'～106°42'，位于寧夏回族自治區(qū)和內(nèi)蒙古自治區(qū)交界處。山勢陡峭，高差懸殊，海拔一般為2000～3000 m。全年干旱少雨，年均氣溫－0.9℃，年均降水420 mm，為典型的大陸性氣候。植被依據(jù)海拔的上升呈現(xiàn)明顯的垂直分異，自下而上依次為山地草原帶(1400～1600 m)，山地疏林草原帶(1600～2000 m)，山地針葉林帶(1900～3000 m)，亞高山灌叢和草甸帶(3000～3556 m)。

2 研究方法

2.1 野外采樣

2013年在內(nèi)蒙古賀蘭山自然保護(hù)區(qū)，采用夾日法對阿拉善黃鼠野生個體進(jìn)行采集。由于阿拉善黃鼠有冬眠習(xí)性，故除去冬季，在春季(3～4月)、夏季(7月)、秋季(9～10月)進(jìn)行樣本采集。鼠夾為標(biāo)準(zhǔn)中型鐵板夾，誘餌是葵花子、新鮮花生米等與花生油的混合物。從南至北選擇在峽子溝、南寺、哈拉烏、水磨溝、北寺、香池子溝、亂柴溝和干樹灣溝(圖1)8條樣線，在溝口的荒漠環(huán)境中布設(shè)樣方，每個樣方共計(jì)布600個夾日。以50個鼠夾為一行，夾距5 m，夾線距20 m，一次性布放3個夾線，每個樣方持續(xù)置夾4 d。將捕獲的個體記錄保存。

2.2 消化道長度和重量測量方法

將捕獲后的個體樣本帶回駐地實(shí)驗(yàn)室，拍攝照片，記錄個體特征，選出成年個體，并進(jìn)行解剖。解剖操作過程為:將樣本置于潔凈的實(shí)驗(yàn)臺上，手術(shù)刀配合解剖剪和鑷子從鼠類胸腹部剪開，延上剪至頭部，截?cái)嗍彻埽叵录糁粮亻T處，剪斷直腸，將臟器和胃腸器官完全取出，測量其酮體重。測量步驟:分離出胃、小腸、大腸和盲腸后，去除腸系膜及其他組織，在有生理鹽水的解剖盤上平展為最大長度，但不拉伸，并進(jìn)行長度測量。用濾紙干燥各器官，稱量含有內(nèi)容物的胃、小腸、大腸及盲腸的重量，即為鮮重;然后剪開各器官去除內(nèi)容物，用生理鹽水洗凈、濾紙干燥后，稱量各器官，即凈鮮重。在本實(shí)驗(yàn)中，要針對其總消化道以及各消化道的長度、鮮重(含內(nèi)容物重)和凈鮮重(去內(nèi)容物重)等消化道指標(biāo)進(jìn)行比較測定。

圖1 賀蘭山西坡阿拉善黃鼠調(diào)查主要樣線分布Fig.1 The distribution map of main plots of investigated rodent community in west of helan mountains

2.3 數(shù)據(jù)處理

采用單因素方差分析(One-Way ANOVA)并采用最小顯著差數(shù)法(LSD)進(jìn)行多重比較，統(tǒng)計(jì)學(xué)顯著水平設(shè)定為P＜0.05(顯著)和P＜0.01(極顯著)。數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差齊性分別用Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)和Levene檢驗(yàn)，對不符合參數(shù)檢驗(yàn)數(shù)據(jù)進(jìn)行自然對數(shù)轉(zhuǎn)換，再以體重作協(xié)變量對各指標(biāo)作單因子協(xié)方差分析(One-Way ANOVA)。所有數(shù)據(jù)處理在SPSS軟件上進(jìn)行。

3 結(jié)果

在2013年3個季節(jié)中，一共捕獲52只成年阿拉善黃鼠個體，其中春季9只，夏季31只，秋季12只。

3.1 阿拉善黃鼠總消化道長度、重量的季節(jié)變化

阿拉善黃鼠總凈鮮重在季節(jié)變化中無顯著差異，但總鮮重和總長度達(dá)到了顯著性差異，秋季＞夏季＞春季(表1)。

3.2 消化器官長度和重量的季節(jié)變化

胃:長度和凈鮮重的季節(jié)性變化未達(dá)到顯著差異，鮮重達(dá)到顯著差異，以秋季最重，春夏較輕，秋季為春夏兩季的近2倍。

小腸:鮮重與凈鮮重的季節(jié)變化未達(dá)到顯著差異，長度達(dá)到顯著性差異，秋季＞夏季＞春季。

大腸:長度、鮮重及凈重的季節(jié)性變化均未達(dá)到顯著差異。

盲腸:長度、鮮重及凈鮮重的季節(jié)性變化達(dá)到顯著差異，長度為秋季＞春季＞夏季，鮮重和凈鮮重以秋季最重，春夏較輕(表2)。

表1 阿拉善黃鼠總消化道的季節(jié)變化(重量單位:g，長寬單位:mm)Tab.1 Seasonal variations of the digestive tract of Spermophilus alaschanicus

表2 阿拉善黃鼠消化道各器官的季節(jié)變化(重量單位:g，長寬單位:mm)Tab.2 Seasonal variations of the digestive organs of Spermophilus alaschanicus

4 討論

作為食物消化吸收的場所，動物消化道的形態(tài)結(jié)構(gòu)與其食性、食物質(zhì)量及其能量需求等密切相關(guān)［14－15］。同一物種在不同的生理狀態(tài)對能量需求不同，使消化道各器官的形態(tài)結(jié)構(gòu)和功能發(fā)生不同的代償性變化以適應(yīng)能量需求的變化［15－16］。不同季節(jié)或不同棲息環(huán)境以及不同食性和食物條件，消化道各器官適應(yīng)性變化也有區(qū)別［16－18］。阿拉善黃鼠總消化道與各器官的形態(tài)變化，反映了在荒漠環(huán)境條件下，對食物質(zhì)量及其能量需求隨季節(jié)變化的適應(yīng)。

阿拉善黃鼠消化道的總鮮重、總長度存在季節(jié)顯著差異，呈秋季的值最大，其次夏季，春季最低的特征。阿拉善黃鼠食性為植食性:夏季以草本植被及其他植物的綠色部分為食，此時值植被生長期，這部分含氮量高，能量高，且生物量大，能提供充足的能量;秋季植被處于枯黃期，纖維素含量不斷增高，其可采食的植被綠色部分持續(xù)減少，主要以植被的籽實(shí)為食，雖籽實(shí)能量高，但數(shù)量相對少而分散，食物的整體質(zhì)量低于夏季;春季寒冷低溫回暖慢，植被返青晚，主要以籽實(shí)為食，但此時籽實(shí)少且難以獲得，導(dǎo)致其食物質(zhì)量在三季中最低。

阿拉善黃鼠在春季出蟄，活動量少，能量需求低，此時食物質(zhì)量最低，供能低，加上可能存在冬眠剩余能量或越冬前準(zhǔn)備的食物，故消化道形態(tài)變化小。夏季處于繁殖期，其能量需求增加，但無儲能需要，此時食物質(zhì)量高，供能高，不必像秋季那樣改變消化道形態(tài)，故其變化處于居中。秋季處于育肥期，需為冬眠儲能，導(dǎo)致能量需求達(dá)到峰值，此時食物質(zhì)量相對低于夏季，為了獲取足夠的能量，其必須大量采食，故消化道形態(tài)變化最大。阿拉善黃鼠為適應(yīng)食物質(zhì)量和能量需求的這種變化，故對消化道形態(tài)的調(diào)節(jié)呈明顯的季節(jié)特征。

胃是暫時貯藏食物的主要場所，具有初步消化的功能，與動物的食性和食物采食量有關(guān)［19－20］。胃形態(tài)改變一般與動物體重、食物質(zhì)量、溫度條件相關(guān)。此外，胃的變化還可能與其繁殖過程有關(guān)，動物通過胃的長度及重量增加，來滿足繁殖季節(jié)的能量需求［21］。同時，胃容積的改變及其維持過程需要耗能［22－24］。阿拉善黃鼠胃鮮重不同季節(jié)達(dá)到顯著差異，秋季最重(均為春夏兩季的近2倍)，春夏較輕。這是由于秋季能量需求量最大，食物質(zhì)量低，采食量最大;夏季能量需求雖強(qiáng)于春弱于秋，但食物質(zhì)量高，春夏采食量相差不大。長度和凈鮮重?zé)o顯著差異，表明無須改變長度和凈鮮重來擴(kuò)大胃容積，提高采食量獲取能量。也表明，經(jīng)權(quán)衡食物和能量獲取及器官維持上的利弊，胃的擴(kuò)容是得不償失的。

小腸是食物營養(yǎng)成分消化吸收的主要場所，對外界能量變化反應(yīng)最為強(qiáng)烈，是表現(xiàn)動物能量需求的重要指標(biāo)［16，25］。種內(nèi)相對較長的小腸可能意味著動物能量需求較高［24］，如低溫環(huán)境及繁殖期，嚙齒動物的小腸長度和(或)重量要高于溫暖和非繁殖季節(jié)［26－27］。阿拉善黃鼠小腸長度不同季節(jié)存在顯著差異，秋季＞夏季＞春季，與阿拉善黃鼠的能量需求季節(jié)變化一致，這對能量需求變化適應(yīng)。阿拉善黃鼠秋季強(qiáng)烈的能量需求主要由冬眠儲能活動引起的，而不是滿足該季節(jié)生理需求引起的。因此為了滿足冬眠儲能的需求，增加小腸長度，能保障對大量營養(yǎng)的有效吸收儲存。由于冬眠，冬季耗能低，消化食物少，加上春季出蟄能量需求低，故在春季最短，而夏季繁殖期能耗增加，開始恢復(fù)，所以變稍長一些。

盲腸是食物(尤其是纖維素)發(fā)酵部位，盲腸主要反映食物的質(zhì)量變化。當(dāng)食物質(zhì)量下降(食物中纖維素含量高)時，盲腸的大小會增加［27－28］。阿拉善黃鼠盲腸的長度不同季節(jié)存在顯著差異，在秋季最長，春季次之，夏季最短。在秋季育肥期，有為冬眠儲能的需求，能量需求大，食物質(zhì)量低，消化的食物中纖維素含量最大，需要增加長度擴(kuò)大盲腸容積，可以有效地儲存更多的食物和參與助纖維素發(fā)酵的細(xì)菌(這些細(xì)菌，在冬眠過程中，可能為動物產(chǎn)生所需的維生素)，提高纖維素發(fā)酵能力。夏季能量需求雖強(qiáng)于春季，但夏季食物質(zhì)量高，纖維素含量總體比春季低，故夏季盲腸長度低于春季。鮮重和凈鮮重也存在顯著差異，以秋季最重，春夏較輕。這表明盲腸不僅要通過擴(kuò)大容積，還要增加組織重量，才能有效地對纖維素的消化。

大腸是水分、電解質(zhì)及纖維素重要的吸收部位，但其變化主要為調(diào)節(jié)動物有機(jī)體水平衡［29－30］。阿拉善黃鼠大腸各項(xiàng)指標(biāo)穩(wěn)定，均無顯著季節(jié)差異，表明大腸形態(tài)穩(wěn)定，受季節(jié)變化影響小。也說明，可能阿拉善黃鼠面對季節(jié)變化水平衡穩(wěn)定，不需改變大腸形態(tài)來調(diào)整，或有其他途徑的調(diào)節(jié)即可。

阿拉善黃鼠對各消化道形態(tài)的改變，尤其是在小腸長度、盲腸長度及鮮重上的顯著變化，這反映了其所棲息環(huán)境存在十分嚴(yán)峻的能量脅迫。Derting在對小型食草類動物腸道與能量需求關(guān)系的研究提出，消化道內(nèi)能量的增長分階段產(chǎn)生代償性反應(yīng)。首先通過增加攝食量來應(yīng)對能量需求，然后提高腸道黏膜上的營養(yǎng)轉(zhuǎn)運(yùn)體的數(shù)量和轉(zhuǎn)運(yùn)效率，增加消化腸道組織的重量和吸收面積，最終引起消化器官(尤其是小腸及盲腸)的尺寸和重量增加［1］。Webster研究發(fā)現(xiàn)與其他身體組織相比，腸道組織的維持是比較昂貴的，需要消耗大量能量［24］。徐金會等研究表明哺乳期棕色田鼠(Microtus mandarinus)的消化道器官并沒有發(fā)生明顯的長度變化，說明小型哺乳類動物在能量需求不是十分緊張的情況下沒必要消耗過多的能量去增加自身消化器官的長度［31］。

綜上所述，面臨荒漠環(huán)境的季節(jié)性變化，阿拉善黃鼠面臨嚴(yán)峻的食物脅迫，為滿足自身不同階段生理活動的能量需求，必須通過對消化道形態(tài)的改變來適應(yīng)，尤其是在小腸與盲腸方面的變化。也說明，其他鼠類在消化道方面與阿拉善黃鼠相似特征，才能更好地適應(yīng)賀蘭山惡劣的荒漠環(huán)境。本研究存在的不足在于，未對其消化道組織結(jié)構(gòu)變化進(jìn)行研究，不能從組織結(jié)構(gòu)功能分析其對環(huán)境的適應(yīng)性。

［1］ Derting T L，Bogue B A．Responses of the gut to moderate energy demands in a small herbivore(Microtus pennsylvanicus) ［J］．Journal of Mammalogy，1993，74(1):59－68．

［2］ Diamond J M，Karasov W H．Gut physiology:trophic control of the intestinal mucosa［J］．Nature，1983，304(5921):18．

［3］ 杜衛(wèi)國，鮑毅新，劉季科．七種鼠科嚙齒動物消化道長度和重量的比較［J］．獸類學(xué)報，2001，21(4):264－270．

［4］ 李俊生，宋延齡，曾治高．7種荒漠嚙齒動物食物組成與消化道長度的比較［J］．動物學(xué)報，2003，49(2):171－178．

［5］ 朱萬龍，賈婷，王睿，等．大絨鼠消化道形態(tài)的季節(jié)變化［J］．動物學(xué)雜志，2009，44(2):121－126．

［6］ Gebczyńska Z，Gebczyński M．Length and weight of the alimentary tract of the root vole ［J］．Acta Theriologica，1971，16(22):359－369．

［7］ Derting T L，Noakes III E B．Seasonal changes in gut capacity in the white-footed mouse(Peromyscus leucopus)and meadow vole(Microtus pennsylvanicus) ［J］．Canadian Journal of Zoology，1995，73(2):243－252．

［8］ 王德華，王祖望，孫儒泳．根田鼠消化道長度和重量的變化及其適應(yīng)意義［J］．獸類學(xué)報，1995，15(1):53－59．

［9］ 燕永彬，劉振生，滕麗微，等．嚙齒動物消化器官長度研究進(jìn)展［J］．安徽農(nóng)業(yè)科學(xué)，2014，42(12):3580－3582，3584．

［10］ 梁存柱，朱宗元，李志剛．賀蘭山植被［M］．銀川:陽光出版社，2012:182．

［11］ 鄭智民，姜志寬，陳安國．嚙齒動物學(xué)［M］．上海:上海交通大學(xué)出版社，2008:183－184．

［12］ 中華人民共和國瀕危物種進(jìn)出口管理辦公室，張榮祖．中國哺乳動物分布［M］．北京:中國林業(yè)出版社，1997:143－175．

［13］ 劉振生，胡天華，王力軍．賀蘭山脊椎動物［M］．銀川:寧夏人民出版社，2009:409－411．

［14］ Gross J E，Wang Zuwang，Wunder B A．Effects of food quality and energy needs:changes in gut morphology and capacity of Microtus ochrogaster［J］．Journal of Mammalogy，1985，66(4):661 －667．

［15］ 王德華，王祖望．高寒地區(qū)高原鼢鼠消化道形態(tài)的季節(jié)變化［J］．獸類學(xué)報，2000，20(4):270－276．

［16］ 杜衛(wèi)國，鮑毅新．社鼠和褐家鼠消化道長度和重量的季節(jié)變化［J］．動物學(xué)報，2000，46(3):271－277．

［17］ Hammond K A．Seasonal changes in gut size of the wild prairie vole(Microtus ochrogaster) ［J］．Canadian Journal of Zoology，1993，71(4):820－827．

［18］ 王德華，王祖望．高寒地區(qū)高原鼠兔消化道形態(tài)的季節(jié)動態(tài)［J］．動物學(xué)報，2001，47(5):495－501．

［19］ 劉艷華，陳萌，李興平．不同生境黑線姬鼠消化道長度和重量的比較［J］．南京林業(yè)大學(xué)學(xué)報:自然科學(xué)版，2004，28(2):90－92．

［20］ 王蓓，朱萬龍，練硝，等．橫斷山區(qū)高山姬鼠消化道形態(tài)的季節(jié)動態(tài) ［J］．生態(tài)學(xué)報，2009，29(4):1719－1724．

［21］ Wunder B A．Morphophy siological indicators of the energy state of small mammals［G］ ∥Tomasi T E，Wunder T．Mammalian energetics:interdisciplinary views of metabolism and reproduction．Assoc:Comstock Pub，1992:86－104．

［22］ 陳文文，鐘杰，劉三峽，等．不同森林類型中社鼠食性和消化道形態(tài)變化［J］．獸類學(xué)報，2012，32(2):168－174．

［23］ Liu Quansheng，Wang Dehua．Effects of diet quality on phenotypic flexibility of organ size and digestive function in Mongolian gerbils(Meriones unguiculatus) ［J］．Journal of Comparative Physiology B，2007，177(5):509－518．

［24］ Webster A J．The energetic efficiency of metabolism ［J］．Proceedings of the Nutrition Society，1981，40(1):121－128．

［25］ 柳勁松，孫儒泳，王德華．三種嚙齒動物的消化道形態(tài)特征［J］．動物學(xué)雜志，2007，42(1):8－13．

［26］ 劉璐，徐金會，孔杰，等．三種鼠類消化道長度和重量的比較［J］．曲阜師范大學(xué)學(xué)報:自然科學(xué)版，2010，36(2):109－112．

［27］ 張守棟，楊傳華，林恭華，等．高寒草甸3種嚙齒類動物消化道器官形態(tài)的比較研究［J］．四川動物，2014，33(6):868－873．

［28］ 徐興軍，呂建偉，謝振麗，等．嫩江下游人工林中黑線姬鼠與黑線倉鼠的消化道形態(tài)及其取食策略［J］．動物學(xué)雜志，2008，43(6):131－136．

［29］ 王倩，楊佐娟，李金鋼，等．甘肅鼢鼠適應(yīng)地下生活的消化道形態(tài)和結(jié)構(gòu)的季節(jié)可塑性 ［J］．動物學(xué)雜志，2016，51(4):573－582．

［30］ 沈麗，王勇，王劼，等．洞庭湖不同生態(tài)類型區(qū)黑線姬鼠消化道重量和長度的季節(jié)變化［J］．四川動物，2005，24(2):132－137．

［31］ 徐金會，安書成．棕色田鼠消化系統(tǒng)形態(tài)的初步研究 ［J］．曲阜師范大學(xué)學(xué)報:自然科學(xué)版，2003，29(3):81－84．