李遠杰，張玲1

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寄主植物的功能性狀對桑寄生寄主專一性的影響初探

李遠杰1,2，張玲1*

(1. 中國科學院西雙版納熱帶植物園，熱帶森林生態(tài)學重點實驗室，云南 勐侖 666303；2. 中國科學院大學, 北京 100049)

為探討寄主多樣性和寄主功能性狀對桑寄生植物的寄主專一性的影響，調查了西雙版納熱帶植物園內桑寄生和寄主植物種類。結果表明，桑寄生植物共有2科5屬6種1變種，感染隸屬于58科190屬286種寄主植物1 323株。桑寄生在不同生境的寄生強度具有極顯著差異(0.01)，單一種植園的寄生強度最高，而在森林的分布最少。不同種類桑寄生的寄主范圍存在較大差異，專一性程度(′)為1.92~7.05，多度較高的植物更容易被感染。冗余分析表明，寄主植物的胸徑、樹皮含水量和樹皮粗糙度對不同桑寄生的寄主利用差異有顯著影響，而木質密度和樹皮pH的影響不顯著。因此，不同種類桑寄生在熱帶植物群落的寄主專一性程度有較大差異，對寄主植物特定功能性狀的偏好能解釋部分差異。

桑寄生；寄主專一性；寄主功能性狀；西雙版納

桑寄生是一類特殊的空中寄生灌木，分布于除南極洲之外的各個洲[1]，廣義的桑寄生植物包括桑寄生科(Loranthaceae)、槲寄生科(Viscaceae)、羽毛果科(Misodendraceae)和檀香科(Santalaceae)等植物。全世界有88屬約1 600種，其中以桑寄生科和槲寄生科植物種類最為豐富，分別約有1 000種和550種[2]。按照Nickrent[2]的分類方法，我國有桑寄生植物3科13屬75種12變種，根據(jù)肖來云等[3]的調查，西雙版納地區(qū)有桑寄生植物3科11屬26種3變種。桑寄生自身可進行光合作用，并通過特化的吸器刺入寄主植物木質部獲取水分、礦物質及營養(yǎng)物質[1,4]。桑寄生的果實是鳥類可口的食物，但其種子不能被鳥類腸胃消化。由于種子上有一層黏性較強的膠質層，鳥類通常借助樹枝摩擦使排泄出的種子離開身體，這些種子得以附著在寄主枝條上萌發(fā)生長，因此桑寄生高度依賴鳥類散布種子[5–6]。

桑寄生所感染的全部寄主植物種類稱之為寄主范圍(host range)，這里的寄主范圍是針對特定地理范圍而言，因為桑寄生的寄主范圍存在地理差異[7]。桑寄生對寄主有選擇偏好，并不能利用全部的潛在寄主樹，只能感染部分寄主，這種現(xiàn)象稱為寄主專一性(host specificity)[8]。不同種類桑寄生的寄主范圍差異較大，有的種類擁有幾十科上百種寄主，被稱為泛性寄生，有的僅能感染特定屬少數(shù)幾種植物，為專性寄生，也有不少泛性寄生在群落、局域尺度上表現(xiàn)出較高的寄主專一性[9–10]。

桑寄生的寄主專一性可能是由以下因素介導的：(1) 種子散布者的取食行為和生境選擇，種子散布者決定了寄生與潛在寄主相遇的幾率[11–12]; (2) 寄主的相對多度，在潛在寄主豐富度低，相對多度高的群落內，較高的寄主專一性通過提高桑寄生資源利用的效率獲利。而在異質性較強的熱帶地區(qū), 桑寄生更傾向于表現(xiàn)寄主泛性[10]；(3) 寄主親和性(host compatibility)，寄主的形態(tài)特征, 如樹皮厚度和粗糙度[13]、小枝大小[14]、化學兼容性[15]、寄主的質量(如水分和營養(yǎng)狀態(tài))[16–17]也會通過影響桑寄生的建成和生存導致桑寄生的寄主專一性。

盡管桑寄生的寄主專一性受到關注，但目前對于桑寄生寄主專一性的機制依舊知之甚少[9]，國外的大多數(shù)研究僅選取1種桑寄生作為研究材料，探討1個或少數(shù)幾個性狀對于桑寄生在寄主植物上分布的影響[13,18–19]，較少見群落水平上多個寄主功能性狀對多種桑寄生分布的綜合研究。而國內對于桑寄生的研究大多集中在化學成分、藥理作用方面, 有關桑寄生的生態(tài)學研究極為匱乏[20]，近年來有少量關于桑寄生分布格局的報道[21–23]，但有關寄主專一性的研究鮮見報道。西雙版納熱帶植物園地處被稱為“生物多樣性熱點”的西南地區(qū)，園內具有保護完好的熱帶季雨林，河漫灘、次生林、橡膠林和人工種植園，且根據(jù)我們的調查，園內分布著多種桑寄生，感染上百種寄主植物[3,24–26]。植物園豐富的生境類型、較高的桑寄生和寄主植物多樣性為在群落水平上探討桑寄生的寄主專一性提供了可能。因此，本研究通過調查西雙版納熱帶植物園內桑寄生多樣性及其在寄主上的分布現(xiàn)狀，以探討桑寄生在不同生境內的分布差異性，在異質性較強、潛在寄主豐富度較高的熱帶植物群落中，桑寄生是否表現(xiàn)出較低寄主專一性，分析寄主植物的哪些功能性狀影響桑寄生的寄主選擇，為桑寄生的寄生機制研究提供科學依據(jù)。

1 研究地點和方法

1.1 研究地點

西雙版納熱帶植物園位于云南省西雙版納自治州勐侖鎮(zhèn)，101°02′ E，21°45′ N，平均海拔580 m以上，總占地面積1 125 hm2，集中分布著225 hm2原始熱帶雨林。植物園內生境類型豐富, 具有保護完好的熱帶季雨林，河漫灘林岸帶、次生林、橡膠林和人工種植園；全年平均溫度24℃~29℃, 平均降水量為1 557 mm，全年分為霧涼季(11月至翌年2月)、干熱季(3-4月)和雨季(5-10月)[27]。

1.2 調查方法

調查于2015年7月-2017年6月展開，采用踏查法，并借助望遠鏡調查西雙版納熱帶植物園內熱帶季節(jié)雨林、次生林、河漫灘、人工種植園和道路旁生長的所有喬木、灌木和木質藤本上是否感染桑寄生。如果被桑寄生感染，鑒定并記錄該桑寄生及所感染寄主樹的種類、感染強度(該寄主植物上感染的桑寄生個體數(shù))和生境類型，并用高枝剪采取該寄主樹的小枝，帶回實驗室測定其功能性狀。每種桑寄生植物采集1份憑證標本以作進一步的鑒定，憑證標本存放于中國科學院西雙版納熱帶植物園標本館(HITBC)。

1.3 寄主功能性狀選擇及測定

對于調查到感染寄生的喬木和灌木寄主植物,根據(jù)前人研究，選取潛在影響桑寄生分布的胸徑、樹高、冠幅、小枝木質密度、樹皮含水量、樹皮粗糙度和樹皮pH等7個功能性狀進行測定。其中胸徑、樹高和冠幅表征寄主植物的大小及光照條件; 樹皮粗糙度可能會影響桑寄生種子的附著[13]；樹皮含水量和樹皮pH影響桑寄生種子萌發(fā)階段附著基質的水分條件和理化性質[4]；小枝木質密度表征寄主植物的導水率，通常大而稀疏的導管木質密度較低而導水率較高[28]。7個性狀中，胸徑、冠幅、樹高和樹皮粗糙度在調查過程中實測，使用測樹胸徑尺在地面向上1.3 m處測量樹木的直徑；樹皮粗糙度劃分為4個等級，1、2、3、4分別表示樹皮光滑、粗糙但無明顯裂縫、粗糙有裂縫和粗糙且裂縫較深[29]; 樹皮含水量采用烘干法進行測量，用排水法測定小枝木質密度[30]；樹皮pH用實驗室精密pH計測定[31]。對于樹皮含水量、樹皮pH和小枝木質密度，每種寄主樹測3株，取平均值。因部分高大喬木對取樣造成限制和少量草本和藤本無法進行功能性狀測定，故本研究共測定了170種寄主植物。

1.4 桑寄生的寄生強度

根據(jù)景觀元素和植被類型將桑寄生分布的生境劃分為單一種植園、混合種植園、森林和公路邊。單一種植園包括柚子()、芒果()和蛋黃果()等單一種植的果園；混合種植園包括專類收集種植園；森林包括綠石林、溝谷雨林和次生林；公路邊為主干道旁生長的植物。采用單因素方差(One-Way ANOVA)分析不同生境下桑寄生的寄生強度差異(寄生強度為每棵寄主樹上感染的桑寄生植物的數(shù)量)，并采用Tukey法進行事后多重比較檢驗。數(shù)據(jù)分析和繪圖通過Graphpad Prism 6完成。

1.5 桑寄生的寄主專一性程度

使用Shannon-Wiener指數(shù)()衡量每種桑寄生植物的寄主植物多樣性間接表征其寄主專一性程度，香農-維納指數(shù)的計算公式為：′=-Σplnp,p是該種桑寄生所感染的第種寄主植物的個體數(shù)占所有寄主個體總數(shù)的比例。對于桑寄生而言，′越小, 說明桑寄生的寄主多樣性越低，其寄主專一性越高[10]。

1.6 寄主功能性狀與桑寄生分布的排序分析

將每種寄主看做樣方，寄主的功能性狀代表樣方內的環(huán)境因子，寄主植物感染的桑寄生種類看做樣方內的物種，構建樣方-物種數(shù)據(jù)(每行代表1個樣方，每列代表1物種)和樣方-環(huán)境因子數(shù)據(jù)(每行代表1個樣方，每列代表1個環(huán)境因子)。兩個數(shù)據(jù)集通過直接排序分析物種分布與環(huán)境因子間的關系，即寄主的功能性狀對于桑寄生分布的總解釋量，以及每個性狀對于桑寄生分布的解釋量及顯著性。該分析通過R軟件Vegan包完成[32–33]。

2 結果和分析

2.1 桑寄生在不同生境內的分布差異

本次調查共發(fā)現(xiàn)桑寄生植物2科5屬6種1變種，感染寄主植物1 323株，隸屬于58科190屬286種。桑寄生在不同生境的分布存在差異，森林內感染桑寄生的寄主有65株，分布最少；而在單一種植園的分布最廣泛，感染595株寄主植物；混合種植園內感染桑寄生的寄主有429株；公路邊感染桑寄生的寄主有234株。單因素方差分析表明, 不同生境內桑寄生的寄生強度存在極顯著差異(3,1319=17.17,<0.01)，單一種植園內寄生強度最高，寄主平均感染桑寄生5.3株，顯著高于混合種植園、森林和公路邊。

2.2 桑寄生的寄主專一性程度

不同桑寄生間的寄主范圍差異較大(表1)，五蕊寄生()感染能力最強，寄主植物多達258種；而瘤果槲寄生()和五脈槲寄生()分別感染4和5種寄主植物。五蕊寄生的寄主多樣性最高(′=7.05)，其寄主專一性程度最低，而五脈槲寄生和瘤果槲寄生寄主多樣性最低(′分別為1.95和1.92)，寄主專一性程度最高。

蕓香科(Rutaceae)、漆樹科(Anacardiaceae)、豆科(Leguminosae)和山欖科(Sapotaceae)被感染的寄主個體較多，分別為316、126、106和86株(表2)。寄主種類最多是豆科(32種)，其次是大戟科(Euphorbiaceae, 18種)、樟科(Lauraceae, 16種)和茜草科(Rubiaceae, 16種)。大戟科和?？?Moraceae)植物感染的桑寄生種類最多，均為5種。也有少量草本被桑寄生感染，如葫蘆科(Cucurbitaceae)的紅瓜()和爵床科(Acanthaceae)的多花山殼骨()。

2.3 寄主植物功能性狀對桑寄生分布的排序分析

寄主植物功能性狀總體描述見表3，豆科大葉相思()的胸徑最大，為77.7 cm，蕓香科亮葉山小橘()的最小，為2.8 cm;樟科毛葉油丹()的樹高最大,達30 m，番荔枝科(Annonaceae)假鷹爪()的最小，僅2.75 m；冠幅最大的寄主樹為豆科大葉相思和番荔枝科依蘭(), 約為11 m，紅樹科(Rhizophoraceae)竹節(jié)樹()的最小，僅1 m，冠幅平均值為4.78 m; 寄主樹的木質密度為0.21~0.80 g cm–3，均值為0.52 g cm–3, 最小和最大分別為大戟科麻風樹()和茜草科滇丁香();樹皮粗糙度為1~4；樹皮含水量均值為60%，夾竹桃科(Apocynaceae)歐洲夾竹桃()的最高，為84.8%，木樨科(Oleaceae)白蠟樹()的最低，為34.3%；樹皮pH為3.91~5.89，均值為4.87，極值分別為安息香科(Styracaceae)皺葉安息香()和金虎尾科(Malpighiaceae)西印度櫻桃()。

表1 桑寄生的寄主范圍和寄主植物的Shannon-Wiener指數(shù)(H′)

表2 桑寄生感染的寄主植物科

續(xù)表(Continued)

科Family寄主數(shù)量和種類Number of host and species感染株數(shù)Number of individuals感染的桑寄生種類 Mistletoe species dpscyschpmcvovm 紫草科 Boraginaceae3(2)17√ 大麻科 Cannabaceae3(3)4√ 金縷梅科 Hamamelidaceae3(1)6√ 茶茱萸科 Icacinaceae3(1)5√√√ 山龍眼科 Proteaceae3(1)7√ 省沽油科 Staphyleaceae3(1)6√√ 五椏果科 Dilleniaceae2(2)4√ 金虎尾科 Malpighiaceae2(1)12√ 野牡丹科 Melastomataceae2(1)2√ 海桐花科 Pittosporaceae2(2)2√ 鼠李科 Rhamnaceae2(1)9√√ 紅樹科 Rhizophoraceae2(1)7√ 葫蘆科 Cucurbitaceae1(1)1√ 文定果科 Muntingiaceae1(1)4√√ 五列木科 Pentaphylacaceae1(1)2√ 苦欖木科Picramniaceae1(1)1√ 茄科 Solanaceae1(1)9√√ 蕁麻科 Urticaceae1(1)3√ 馬鞭草科 Verbenaceae1(1)1√

dp: 五蕊寄生; hp:離瓣寄生; mc: 鞘花; sc: 卵葉梨果寄生; scy: 短柄梨果寄生; vm: 五脈槲寄生; vo:瘤果槲寄生。下同。

dp:; hp:; mc:; sc:; scy:; vm:; vo:The same is following Tables and Figure.

Spearman相關分析結果表明，胸徑與樹高、冠幅的相關系數(shù)分別為0.86和0.66 (<0.01)。為了避免高度相關變量在數(shù)據(jù)分析過程中多重共線性，因此剔除冠幅和樹高性狀，保留胸徑、木質密度、樹皮pH、樹皮含水量和樹皮粗糙度5個性狀進入排序分析。

根據(jù)趨勢對應分析(DCA)結果和模型選擇標準(即DCA分析中最長軸小于3選擇線性模型), 使用冗余分析(RDA)進行排序分析。RDA排序結果表明，5個性狀共解釋了物種-性狀總方差的5.4%，使用函數(shù)permutest()，以RDA的分析結果進行蒙特卡羅置換檢驗，結果表明5個寄主性狀對桑寄生的分布具有顯著性影響(=0.011)，因此RDA的結果可信。使用函數(shù)envfit()檢驗每個性狀的顯著性, 結果表明寄主植物的胸徑對桑寄生的分布有極顯著影響(= 0.002), 樹皮含水量和樹皮粗糙度也是顯著影響桑寄生分布的性狀(<0.05)(表4)。從圖1可見，鞘花()和五蕊寄生偏好胸徑較大的植株，瘤果槲寄生偏好樹皮粗糙的寄主，而離瓣寄生()的分布與寄主樹皮含水量呈正相關關系。

表3 寄主植物的功能性狀總體描述

圖1 寄主植物的功能性狀與桑寄生分布的冗余分析排序圖。DBH: 胸徑; WD: 木質密度; Bwc: 樹皮含水量; BR: 樹皮粗糙度; Bph: 樹皮pH。

表4 寄主的功能性狀與桑寄生分布的相關系數(shù)及顯著性水平

**:<0.01;*:<0.05.

3 討論

3.1 桑寄生的生境分布差異

桑寄生偏好生長在受到一定程度干擾的開闊、溫暖的環(huán)境，這也是桑寄生的鳥類散布者適宜的生境[34]。森林的郁閉度較高，且物種多樣性較高，使得潛在寄主的比例降低[35]，導致桑寄生在森林內分布較少；而種植園地勢平坦、陽光充足，適合食果鳥和桑寄生的生存[22]。另外，單一種植園內桑寄生的數(shù)量和寄生強度均高于混合種植園，說明群落內樹種多樣性與桑寄生的感染率和感染強度相關。

3.2 桑寄生的寄主范圍和寄主專一性程度

Barlow等[36]認為寄主范圍與寄主多樣性相關, Norton等[37]提出了寄主相對多度假說，認為寄主植物多樣性較高的地區(qū)桑寄生傾向于表現(xiàn)出寄主泛性。Norton等[10]報道新西蘭植物多樣性較低的森林內桑寄生的寄主專一性較高，較高植物多樣性的森林內生長的桑寄生傾向于更加泛性，為該假說提供了一定的支持；在澳大利亞較大地理尺度的研究也表明，桑寄生的寄主范圍隨寄主多樣性增高而增加[38]。而在亞馬遜熱帶地區(qū)的研究表明，與寄主多度假說預測的不一致，部分桑寄生種類表現(xiàn)出較強的寄主泛性，而槲寄生科的植物具有較高的寄主專一性，且專性寄生的寄主并非為群落內多度較高的植物[39]。與之相似，本研究結果也表明，桑寄生科的五蕊寄生和梨果寄生屬植物有較強的寄主泛性，而槲寄生科植物，如瘤果槲寄生和五脈槲寄生寄主專一性較強，其寄主也非群落內的多度較高的物種。這可能因為相比于桑寄生科，槲寄生科植物與鳥類有更加專性緊密的關系[6]。槲寄生產生較小的綠色果實，而五蕊寄生的果實較大、顏色鮮紅,可以吸引較多種類的果實拜訪者[40]，從而增加了與寄主樹相遇的幾率，一定程度上促進了五蕊寄生的寄主泛性。Genini[41]在巴西Pantanal濕地的研究也表明，除了少數(shù)桑寄生擁有較多寄主種類，大多數(shù)桑寄生具有較高的寄主專一性，且泛性桑寄生比專性桑寄生具有更豐富的種子散布者。另外，據(jù)王煊妮[22]2015年在西雙版納州的調查結果，卵葉梨果寄生、鞘花和離瓣寄生分別感染46、38和35種寄主，而我們在植物園內僅發(fā)現(xiàn)少數(shù)幾種寄主，說明這3種桑寄生雖然不是高度專性的寄生，但在小尺度上卻表現(xiàn)出一定的寄主專一性，可能是桑寄生對于寄主就地適應(local adaptation)的結果[9]。

單一種植的柚子(蕓香科)、芒果(漆樹科)和蛋黃果(山欖科)感染桑寄生較多。除此之外, 多度較高、分布廣泛的豆科、大戟科、樟科和茜草科植物也更易感染桑寄生，這與以往的研究結果一致，桑寄生通常傾向于感染高氮含量或高含水量、多度較高、防御能力較低的高大樹木[41–44]。

3.3 影響桑寄生分布的寄主植物功能性狀

在所選取的性狀中，寄主植物的胸徑、樹皮粗糙度和樹皮含水量為顯著影響桑寄生分布的性狀。五蕊寄生和鞘花偏好胸徑較大的寄主植物，這與前人研究結果一致[45–46]，較大胸徑的寄主植物齡級較大，從而有更多被桑寄生感染的機會；也有認為胸徑較大的寄主樹吸引更多的鳥類種子散布者棲息停留從而粘附更多的種子[47]，而相對應的較大的冠幅和較多的分枝也為桑寄生提供更多的生存空間。高大的樹木使得桑寄生獲取更多的光照資源，這對喜光桑寄生種類如五蕊寄生和鞘花尤為重要[24]，也有報道稱鳥類散布者偏好棲息停留在高大的喬木上[47]。樹皮粗糙度對瘤果槲寄生的分布有顯著但微弱的影響，一方面是因為粗糙的樹皮有利于種子的附著，尤其是當結實期與降雨較多的月份重合；另一方面光滑的樹皮不利于鳥類將附著在其臀部的種子蹭掉[13]，這也暗示了樹皮的構造為桑寄生在寄主上萌發(fā)提供先決基礎條件。離瓣寄生和五脈槲寄生偏好樹皮含水量高的寄主樹，這兩種桑寄生也多記錄分布在陰涼潮濕的環(huán)境下，較喜陰[24]，說明微環(huán)境條件也是寄主專一性的影響因子；木質密度與桑寄生感染不相關，這與Lira[38]的研究結果一致。寄主的樹皮pH為3.91~5.89，變異系數(shù)為0.083, 較小的變異使得樹皮pH在數(shù)據(jù)分析過程中很難凸顯出來。

綜合來看，本研究為在熱帶地區(qū)檢驗“寄主多度假說”提供一定證據(jù)；寄主植物的大小、含水量和樹皮粗糙度與桑寄生感染顯著相關，但對桑寄生分布差異的解釋率較低，其原因可能是本研究選取的寄主功能性狀并不是影響桑寄生寄主選擇及寄主偏好的決定性性狀。桑寄生的寄主專一性是由多個生態(tài)過程決定的，包括種子散布、寄主親和性和環(huán)境因子[48]。鳥類的不同散布行為部分導致了桑寄生的寄主專一性差別[49]；氮元素被認為是桑寄生生長的限制因子，因此桑寄生的豐富度和多度通常與寄主植物的氮含量水平相關[50]；寄主植物可能通過機械和化學防御手段在桑寄生建成的任何階段包括附著、萌發(fā)、建苗和生長施以阻力[51–53]。此外，化學信號在決定桑寄生-寄主親和性扮演著重要角色；研究發(fā)現(xiàn)，桑寄生在吸器階段就開始表現(xiàn)出寄主專一性, 表現(xiàn)在“母樹”上(“source or parental host species”)吸器形成率更高[54–55]。桑寄生可能利用寄主內的化學物質作為吸器形成的誘導因子，并且可能通過某種方式將這種寄主專一性傳遞給后代，其機制目前尚不清楚[56–57]。因此，后續(xù)的研究也應將考慮其化學機理，同時對桑寄生自身的性狀進行探討。

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Preliminary Studies on Effects of Host Functional Traits on Host Specificity of Mistletoe Species

LI Yuan-jie1,2, ZHANG Ling1*

(1. Key Laboratory of Tropical Forest Ecology, Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla 666303, Yunnan, China; 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

In order to understand the effect of host diversity and functional traits on host specificity of mistletoe, the mistletoe and host species as well as the degree of host specificity of mistletoe in Xishuangbanna Tropical Botanical Garden were investigated. The results showed that there were 1 323 host individuals, belonging to 58 families 190 genera and 286 species, infected by 6 mistletoe species and 1 variety, belonging to 2 families 5 genera. There was significant difference (0.01) in infection density among different habitats, which was the highest in monoculture plantation, and the lowest in forest. The degree of host specificity (H′) of seven mistletoe species ranged from 1.92 to 7.05. According to redundancy analysis, the DBH, bark water content and bark roughness of host species were significantly correlated with the distribution of mistletoe on host species, whereas wood density and bark pH had not significant correlation. In conclusion, mistletoe species showed great difference in host specificity in tropical plant community, which could partly explained by the preference on specific host functional traits of mistletoe species.

Mistletoe; Host specificity; Functional trait; Xishuangbanna

10.11926/jtsb.3936

2018-04-27

2018-06-01

李遠杰(1994~ )，碩士研究生。E-mail: liyuanjie@xtbg.ac.cn

E-mail: zhangl@xtbg.org.cn